長江中游紅鈴蟲耐寒性及滯育解除過程中耐寒物質含量的變化

摘要

為了解長江中游紅鈴蟲Pectinophora gossypiella耐寒性及滯育解除過程中的生理變化與機制，本文對越冬代滯育紅鈴蟲4齡幼蟲的過冷卻點、冰點及耐寒物質變化進行了測定。結果表明，長江中游地區紅鈴蟲越冬幼蟲的過冷卻點平均范圍為-14.88～-14.06℃，冰點平均范圍為-9.53～-5.63℃。各地理種群間過冷卻點差異不顯著，冰點差異顯著，過冷卻點與經緯度無相關性。在滯育解除過程中，第21天時紅鈴蟲幼蟲過冷卻點和冰點出現顯著上升，平均值分別為-10.2℃和-5.2℃;幼蟲體內含水量變化呈緩慢增加的趨勢，各處理間差異不顯著;總糖、海藻糖、甘油含量及灰分元素含量隨滯育的解除而顯著下降，而糖原含量變化趨勢則相反。可見，海藻糖等糖類和甘油等小分子多元醇在紅鈴蟲滯育過程中發揮了重要的抗凍保護作用，并在滯育解除過程中可轉化為糖原。

關鍵詞

紅鈴蟲; 滯育; 耐寒性; 過冷卻點; 糖類; 甘油

中圖分類號：

S 435.622

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2024422

Cold tolerance and changes in coldtolerant substances during diapause termination of Pectinophora gossypiella in the middle reaches of Yangtze River

CONG Shengbo1， WANG Ling1， YIN Haichen1， ZHANG Yanqin2， XU Dong1， YANG Nina1，WU Huaiheng1， WAN Peng1*

（1. Institute of Plant Protection and Soil Fertilizer， Hubei Academy of Agricultural Sciences， Huazhong Key

Laboratory of Crop Integrated Pest Management， Ministry of Agriculture and Rural Affairs， Hubei Key

Laboratory of Crop Disease， Insect Pests and Weed Control， Wuhan 430064， China; 2. Shishou

Municipal Bureau of Natural Resources and Planning， Jingzhou 434499， China）

Abstract

To investigate the cold tolerance and physiological changes during diapause termination in overwintering Pectinophora gossypiella from the middle reaches of Yangtze River， we measured the supercooling point， freezing point， and changes in coldtolerant substances in diapause fourthinstar larvae. The results showed that the mean supercooling points ranged from -14.88℃ to -14.06℃， and the mean freezing points ranged from -9.53℃ to -5.63℃. No significant differences were found among the supercooling points of different geographic populations， whereas freezing points differed significantly. Supercooling points showed no correlation with latitude and longitude. During diapause termination， by day 21， both the supercooling point and freezing point increased significantly， with average values of -10.2℃ and -5.2℃， respectively. Larval water content showed a slight increasing trend with no significant differences among treatments. Total sugar， trehalose， glycerol， and ash element content significantly decreased during diapause termination， while glycogen content exhibited an opposite trend. These findings suggest that sugars such as trehalose and polyols such as glycerol play an important role in antifreeze protection during diapause and are gradually converted into glycogens as diapause terminates.

Key words

Pectinophora gossypiella; diapause; cold tolerance; supercooling point; carbohydrate; glycerol

昆蟲是變溫動物，耐寒能力的強弱直接影響此物種在生態系統中的種群興衰。長期協同進化過程中昆蟲形成了多種耐寒策略，通過種群遷徙、滯育或增強抗凍性克服不利環境條件的影響［12］。滯育作為昆蟲抵抗寒冷的生態行為策略中的一種特殊方式，不僅可以使其維持種群的繁衍，還能調節個體間發育進度，有更多的交配機會產生更多后代［34］。研究表明，滯育昆蟲的耐寒性與其體內的脂類、碳水化合物、蛋白質及小分子抗凍保護劑等物質積累與轉化關系密切［56］。歐洲玉米螟Ostrinia nubilalis幼蟲在進入滯育之前體內積累大量脂肪，以保證滯育期間的能量來源［7］。特斑蛾Zygaena trifolii 滯育期間脂肪含量有輕微的波動，而糖原含量顯著降低，糖原與其他物質間存在相互轉化［8］。紅脂大小蠹Dendroctonus valens越冬期間體內甘油、海藻糖、山梨醇的含量均顯著升高，是其主要的越冬抗凍保護物質［9］。甘油是許多越冬滯育昆蟲常見的醇類積累物質之一，也有如山梨醇、肌醇、蘇糖醇、核糖醇等其他類型醇類物質的積累［5］。許多研究都證實上述醇或糖的合成與滯育狀態有一定關系。

紅鈴蟲Pectinophora gossypiella屬鱗翅目Lepidoptera麥蛾科Gelechiidae，對我國長江流域棉花的生產造成很大危害，近些年隨著轉基因抗蟲棉在我國的大面積種植，紅鈴蟲得到了有效控制［10］。也有研究顯示，紅鈴蟲對轉基因抗蟲棉的耐受性增強，發生與為害有加重的趨勢［11］。紅鈴蟲屬兼性滯育，滯育與否取決于外界環境條件。滯育的誘導需要多個環境因子共同作用，如低溫、低濕、光周期和食料等［1213］。其中光周期為重要的誘導信號，日照長度低于13 h就可發生滯育［14］。相反，滯育的解除和幼蟲化蛹條件則是長日照、高濕和高溫［15］。紅鈴蟲進入滯育，體內會發生一系列生理生化變化，如幼蟲含水量逐步下降，氨基酸、蛋白質、脂肪含量顯著上升［1620］。本文對紅鈴蟲越冬幼蟲耐寒性及滯育解除體內物質變化進行了系統研究，探討了耐寒性與其體內糖類、甘油等物質的關系，旨在為該蟲的耐寒機制和預測預報提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

供試蟲源為2022年12月份在江西彭澤（116°32′E，29°51′N）、湖北黃岡（114°52′E，30°27′N）、湖北天門（113°19′E，30°51′N）、湖南常德（111°41′E，29°02′N）、湖南安鄉（112°10′E，29°25′N）、安徽安慶（117°03′E，30°31′N）共6個地區野外采集的越冬代（4齡）紅鈴蟲，每地區采集蟲量500～1 000頭。

1.2 滯育解除

選取大小一致的越冬代紅鈴蟲4齡幼蟲，分裝于24孔養蟲板內，再置于溫度28℃， 相對濕度60%～70％，光周期L∥D=13 h∥11 h的人工氣候箱（PRX450D， 寧波賽福實驗儀器有限公司）中解除滯育［21］直至化蛹，每隔7 d收集幼蟲1次，用于過冷卻點及抗寒物質的測定。

1.3 越冬幼蟲過冷卻點和冰點的測定

采用熱電偶原理進行過冷卻點和冰點的測定［22］。選取蟲體大小一致的紅鈴蟲4齡幼蟲，將待測蟲體放入1.5 mL離心管中，每管1頭，將智能昆蟲過冷卻測定儀（SUNV，北京鵬程電子科技中心，測量范圍-55～55℃，精度±0.3℃）的感溫探頭伸入管中并與蟲體腹面緊密接觸，用脫脂棉固定，置于高低溫試驗箱（REXC900，意爾達試驗設備制造有限公司）1℃/min 降溫，蟲體溫度變化通過計算機及其配套軟件進行自動記錄，實時繪制蟲體溫度變化曲線。每處理3次重復，每重復測定15頭幼蟲。

1.4 越冬幼蟲體內的含水量和灰分元素的測定

體內含水量和灰分元素測定分別參考劉玉娟等［22］和賈龍等［23］的方法。取10頭紅鈴蟲4齡幼蟲，用電子天平［ME204E，梅特勒托利（上海）有限公司］稱總重，然后把試蟲放入60℃烘箱（FCD3000，萊特機械設備有限公司）中24 h，取出后迅速稱重并記錄，得到蟲體自由水含量。稱完后再把試蟲放入105℃烘箱中24 h，取出后迅速稱重并記錄，得到蟲體結合水的含量。最后采用高溫灼燒法再測定其灰分含量。 每處理重復3次。

1.5 越冬幼蟲體內糖類含量的測定

參照劉兆良等［24］的方法測定糖類含量。

1.5.1 總糖含量的測定

取紅鈴蟲4齡幼蟲10頭，蒸餾水沖洗、去除體表水分并稱重后，放入勻漿器（福州泰美實驗儀器有限公司）中，加入蒸餾水充分勻漿，將勻漿液轉入10 mL的離心管中， 用10％三氯乙酸溶液沖洗勻漿器，合并勻漿液后離心5 min （離心力為7 000 g），將上清液轉入另一10 mL離心管中。沉淀用10％三氯乙酸溶液清洗2次，離心，合并上清液，加入10%三氯乙酸溶液補足至10 mL，待測，試驗重復3次。含量測定采用恩酮比色法，用紫外分光光度計［UV2700，島津（上海）實驗器材有限公司］在620 nm波長下進行比色分析，采用D葡萄糖制作標準曲線，葡萄糖濃度為橫坐標，吸光度為縱坐標。

1.5.2 海藻糖和糖原含量的測定

參照上述總糖的制樣方法取得上清液后，加入無水乙醇4 mL后放入4℃冰箱中靜置24 h。取放置24 h的上清液l mL，離心15 min （離心力為14 000 g），上清液加入0.15 mol/L 硫酸溶液l mL，沸水浴水解15 min，充分冷卻后緩慢加入30% KOH溶液l mL，振蕩混勻后沸水浴15 min，冷卻后取上清液即得到海藻糖測定樣品。離心管中剩余的沉淀用1 mL蒸餾水溶解，待沉淀充分溶解后，作為待測糖原樣品。試驗重復3次。在620 nm下進行比色分析，方法同上。

根據待測液的吸光度，在D葡萄糖標準曲線上查出相應的糖含量，按下式計算試蟲體內各種測試成分的實際含量。

蟲體含糖量（μg/mg）=［從標準曲線查得的糖含量（μg/mL）×樣品稀釋量（mL）］/蟲體質量（mg）。

1.6 甘油含量的測定

取紅鈴蟲4齡幼蟲10頭，按1.5的方法沖洗、稱重、勻漿，用4 mL蒸餾水4次沖洗玻璃棒。室溫離心10 min（離心力為7 000 g），取上清液移入10 mL玻璃試管中。沉淀加入蒸餾水5 mL搖勻，再離心1次，合并上清液。每處理重復3次。含量測定采用高碘酸氧化還原法，用甘油制作標準曲線，甘油濃度為橫坐標，吸光度為縱坐標。

根據待測液的吸光度，在標準曲線上查出相應的甘油含量，按下式計算試蟲體內甘油的實際含量。

蟲體甘油含量（μg/mg）=［從標準曲線查得的甘油含量（μg/mL）×樣品稀釋量（mL）］/蟲體質量（mg）。

1.7 數據統計與分析

不同處理間數據差異性采用單因素方差分析，多重比較采用Duncan氏新復極差法，采用斯皮爾曼等級相關分析法，分析不同變量間的相關性。以上所有數據統計分析均采用SPSS 22.0軟件完成，繪圖在Microsoft Excel軟件上進行。

2 結果與分析

2.1 長江流域中游地區紅鈴蟲越冬幼蟲的抗寒性

由表1可知，長江流域中游6個地區間紅鈴蟲越冬4齡幼蟲的過冷卻點差異不顯著（F5，12=1.297;P=0.328），結冰點差異顯著（F5，12=7.87; P=0.002）。湖北天門種群幼蟲過冷卻點和冰點值均為最高，幼蟲個體間過冷卻點變化范圍最大，江西彭澤種群幼蟲個體間過冷卻點變化最小。通過斯皮爾曼等級相關分析發現，長江中游不同地理種群紅鈴蟲幼蟲過冷卻點與經度（P=0.240）、緯度（P=0.701）無相關性。

2.2 紅鈴蟲越冬幼蟲滯育解除過程中過冷卻點和冰點的變化

由圖1可見，在第0、7 天和第14 天，紅鈴蟲4齡幼蟲的過冷卻點值分別為-14.3℃、-13.4℃和-14.23℃，冰點值分別為-7.5℃、-7.1℃和-7.9℃，三者間差異均不顯著（過冷卻點：F2，6=2.015，P=0.214;冰點：F2，6=0.552，P=0.603）。第21天紅鈴蟲幼蟲的過冷卻點和冰點平均值分別為（-10.2±0.4）℃和（-5.2±0.4）℃，與前三者相比差異顯著（過冷卻點：F3，8=30.02，P=0.00;冰點：F3，8=5.62，P=0.023）。

2.3 紅鈴蟲越冬幼蟲滯育解除過程中體內含水量和灰分元素含量的變化

滯育解除過程中，紅鈴蟲4齡幼蟲蟲體自由水和結合水含量變化均呈緩慢增加的趨勢，但各處理間差異不顯著（自由水：F3，8=0.476，P=0.707;結合水：F3，8=0.465，P=0.714），自由水含量平均值為59.4%～61.0%，結合水含量平均值為3.3%～4.4%。紅鈴蟲4齡幼蟲蟲體灰分元素含量呈逐漸下降的趨勢（F3，8=4.64，P=0.043），第0天灰分元素含量為4.2%，至第21天灰分元素含量降為2.9%，兩處理間差異顯著（圖2）。

2.4 紅鈴蟲越冬幼蟲滯育解除過程中體內糖類含量的變化

由圖3可見，紅鈴蟲4齡幼蟲滯育解除過程中體內總糖和海藻糖含量均存在顯著變化（總糖：F3，8=6.99，P=0.013; 海藻糖：F3，8=25.26，P=0.000），呈現由高到低的趨勢。第0天總糖和海藻糖含量最高，分別為31.36 μg/mg和12.11 μg/mg，與其他3個處理相比，差異顯著。而糖原含量變化與總糖和海藻糖含量變化趨勢相反，呈現由低到高增加的趨勢，第21天糖原含量為5.94 μg/mg， 與其他3個處理相比，差異顯著（F3，8=3.72，P=0.042）。

2.5 紅鈴蟲越冬幼蟲滯育解除過程中體內甘油含量的變化

紅鈴蟲4齡幼蟲滯育解除過程中甘油含量存在顯著變化（F3，8=6.17，P=0.018）。第0天體內甘油含量最高，為16.06 μg/mg，隨后體內甘油含量逐漸降低，第14天甘油含量降至12.37 μg/mg，第21天甘油含量略有上升，為13.00 μg/mg（圖4）。

3 結論與討論

滯育是生長、發育的停頓狀態，是許多昆蟲為逃避田間生境的季節不利性，增強自身耐寒性而采取的生存策略［25］。耐寒性的強弱直接決定其種群分布，而過冷卻點是衡量耐寒性的重要指標［24］。本研究測得長江流域中游6個地區間紅鈴蟲越冬幼蟲的過冷卻點差異不顯著，過冷卻點與經緯度無相關性，這可能與各地區緯度跨度較小有關。不同地理種群亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis滯育幼蟲耐寒性也表現出較小緯度跨度種群間的耐寒性差異不顯著，這與本研究結果較一致［26］。

紅鈴蟲一旦進入滯育，體內含水量減少，待溫度上升滯育解除的過程中，其體內水分含量又逐漸增加，而脂肪含量變化則相反，呈現先增加后減少的趨勢［18］。本研究發現，紅鈴蟲幼蟲解除滯育過程中，體內含水量呈緩慢增加的趨勢，這與傅勝發等［18］的研究結果一致。解除滯育第21天紅鈴蟲幼蟲的過冷卻點和冰點，出現了顯著的升高，這可能與其體內抗凍物質進行了代謝轉化，含量降低有關。

許多滯育昆蟲越冬期間常通過積累糖類、糖原或小分子多元醇來增加其抗寒性［27］。枯葉蛺蝶Kallima inachus滯育期間積累大量海藻糖［28］。Cymbalophora pudica滯育期間會積累大量糖原［29］。甘藍夜蛾Mamestra brassicae蛹進入滯育過程，其體內海藻糖含量顯著增加，耐寒性增強［30］。在滯育期間，鞭角華扁葉蜂Chinolyda flagellicornis糖原和海藻糖含量呈相反的變化趨勢，兩者存在相互轉變［31］。有些昆蟲種類滯育解除，糖原可轉化為糖類或醇類，還可和海藻糖之間進行相互轉化［28，32］。黃足黑守瓜Aulacophora lewisii可將糖原轉化為肌醇［33］。實蠅類昆蟲Eurosta solidaginis 滯育幼蟲體內糖原可逐漸轉化為甘油、山梨醇等冷凍保護劑，翌年溫度升高，部分低溫保護物質可重新轉化為糖原［34］。本研究結果顯示，紅鈴蟲幼蟲滯育解除過程中，海藻糖和甘油含量逐漸降低，而糖原含量卻逐漸升高。反過來說明，紅鈴蟲幼蟲在進入滯育過程中，體內的糖原會逐漸轉化為海藻糖和甘油等抗凍保護物質，并出現量的積累，在越冬過程中發揮重要作用。這種情況與大斑芫菁Mylabris phalerata幼蟲進入滯育，體內海藻糖和甘油含量逐漸升高，而糖原含量逐漸降低的報道一致［35］。本研究通過對滯育紅鈴蟲耐寒性及體內各種生化物質的測定，探討其越冬耐寒機制，以期為長江流域中游地區紅鈴蟲預測預報及綜合治理提供理論依據。

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（責任編輯：張文蔚）