鉛脅迫對植物光合作用影響的研究進展

張寶龍　陳美靜　辛士剛　陳強　李雪妹　李雪梅

摘要鉛脅迫是影響植物正常生長發育的重要環境脅迫因素之一。從葉綠體超微結構、葉綠素含量、活性氧代謝、葉綠素熒光參數以及礦質元素方面，分析了鉛脅迫對植物光合作用的影響，并且分析了光合作用中氣孔限制因素與非氣孔限制因素之間的關系。

關鍵詞鉛脅迫；光合作用；氣孔因素；非氣孔因素

中圖分類號S432.2+2文獻標識碼A文章編號0517-6611（2014）12-03468-03

基金項目國家自然科學基金資助項目（31270369，31070285）；沈陽師范大學生態與環境中心主任基金項目（EERCK201302）；沈陽師范大學大學生課題。

作者簡介張寶龍（1988-），男，遼寧沈陽人，碩士研究生，研究方向：生物化學與分子生物學、植物逆境生理方面的研究。*通訊作者，教授，博士，從事植物逆境生理方面的研究。

收稿日期20140409隨著工業化的發展，土壤和農作物面臨越來越嚴重的重金屬污染。重金屬在生物體內富集，最終通過食物鏈危害人類健康[1]。土壤中的鉛進入植物體內對植物光合作用造成損傷，而光合作用是植物生存的能量和物質基礎，對植物健康生長有重要作用，因此研究鉛對植物光合作用的影響對預防和治理鉛污染有著重要的意義。已有研究表明，在被鉛污染的土壤中，植物生長的諸多代謝途徑都會受到影響，進而生長被抑制[2-4]。筆者就鉛脅迫對植物光合作用的影響以及光合作用中氣孔限制因素與非氣孔限制因素限制之間的關系進行了闡述，為進一步研究鉛脅迫對植物光合作用的影響提供理論基礎，也為今后防治鉛污染提供參考。

1 鉛脅迫對植物光合作用的影響

抑制植物光合作用的原因既有氣孔因素又有非氣孔因素。氣孔因素是指氣孔導度下降，CO2進入葉片受阻而導致光合速率下降，影響植物的光合作用，使植物的生長受阻；非氣孔因素主要是指葉肉細胞光合活性受到限制，從而影響植物的光合作用。鉛脅迫降低植物的光合能力是通過影響氣孔導度、破壞葉綠體結構和降低葉綠素含量等途徑實現的[5-7]。

1.1鉛脅迫下光合作用的氣孔限制葉片通過氣孔與外界進行氣體交換。氣孔導度（Gs）是影響CO2從空氣中向葉綠體光合部位擴散的因素之一。它的變化影響植物水分狀況和碳同化。Wong等[8]認為，Gs與光合速率相互影響，即氣孔導度在有利于光合作用時增大，在不利于光合作用時減小，兩者存在一定的線性關系。李壓藏等[5]對山梨的研究證明了這一點。山梨葉片的凈光合速率（Pn）持續下降，Gs先升后降，同時伴隨著蒸騰速率（Tr）的升高。因此，低濃度鉛可能刺激Tr和Gs增強，隨著鉛濃度的增加，過強的蒸騰作用導致Gs下降，造成Pn下降。鉛脅迫也有可能使得保衛細胞的結構發生改變，增加氣孔阻力，阻礙葉片內外氣體交換，降低植物Gs，導致Pn下降，抑制光合作用。

1.2鉛脅迫下光合作用的非氣孔限制

1.2.1 鉛脅迫對葉綠體超微結構的影響。葉綠體是植物的重要功能細胞器，與光合作用有密切聯系。它由被膜、基質和類囊體組成，正常情況下呈長橢球形或梭形，被膜雙層和類囊體片層結構清晰，基粒排列整齊、緊密，內部含少量的高電子密度的小球形脂質球[6，9]。在鉛脅迫下，植物葉綠體結構會發生改變[7]。周朝彬等[10]研究表明，隨著鉛濃度的升高，草木樨葉綠體超微結構受到破壞，出現基粒片層消失、類囊體空泡、基粒垛疊混亂等現象，最終導致葉綠體產生球形皺縮，出現大量的脂質小球，膜系統崩潰。葉綠體膜系統的受損和類囊體的破壞導致葉綠素含量的下降。這是導致植物光合作用效率降低的重要非氣孔因素。而原海燕等[6]研究表明，當馬藺受到鉛脅迫時并未造成植物葉綠體超微結構的破壞。這可能是與試驗材料、處理方法不同有關。因此，鉛對于葉綠體超微結構的影響還需要進一步的研究。

1.2.2 鉛脅迫對植物葉綠素含量的影響。光合色素是在光合作用中參與吸收、傳遞光能或引起原初光化學反應的色素，其含量直接影響植物的光合能力。尤其葉綠素，對植物光合作用影響最為重要。韓金龍等[11]研究發現，在鉛脅迫下糯玉米幼苗葉片中葉綠素含量隨著鉛脅迫濃度的升高而逐漸降低，從而影響光合作用。在對紫穗槐幼苗進行鉛脅迫后，發現葉片葉綠素含量下降[12]。袁紅艷等[13]對費菜的研究也表明，在較高濃度的鉛脅迫下，葉綠素含量呈下降趨勢。鉛脅迫使得植物葉綠素含量降低的原因是多方面的。首先，可能由于植物受到鉛脅迫后體內活性氧自由基作用，光合色素降解，阻礙光合作用正常進行，使得植物生長受到抑制；也有可能是高濃度的鉛破壞了葉綠素合成過程中所必需的葉綠素酸酯還原酶的活性，影響氨基-r-酮戊酸的合成，導致植物的葉綠素含量減少，從而影響光合作用[14-15]。Kupper等[16]提出了一種可能導致葉綠素含量減少的原因，即Pb2+可能取代葉綠素分子中的Mg2+，使得葉綠素結構受到破壞，影響光合作用的正常進行。

1.2.3 鉛脅迫對植物活性氧代謝的影響。在正常生長情況下，植物體內活性氧代謝保持平衡。當植物處于逆境時，活性氧的產生和清除之間的平衡被破壞，大量的活性氧產生和積累，導致膜脂過氧化，丙二醛（MDA）含量增加，膜的功能和結構遭到破壞，對植物造成傷害。因此，在鉛脅迫下，葉綠體內的氧活化成活性氧，對葉綠體結構和功能產生不同程度的傷害。

超氧化物歧化酶（SOD）在植物清除活性氧方面起到重要作用。林杰等[17]研究表明，在低濃度鉛脅迫下，香根草葉片SOD活性先升高，隨著鉛濃度的繼續增加，SOD活性開始降低。朱啟紅等[18]研究表明，蜈蚣草葉片SOD活性隨著鉛濃度增加呈下降趨勢。楊楠等[19]研究也證明在較高鉛脅迫時，刺槐葉片SOD活性呈下降趨勢。

過氧化氫酶（CAT）可以將H2O2分解為H2O和O2，從而消除H2O2的毒害，是生物防御H2O2體系的關鍵酶之一；過氧化物酶（POD）的主要作用是將植物體內過多的H2O2還原為H2O和O2，消除H2O2對植物的危害，POD與CAT共同消除過量的H2O2，使得H2O2維持在一個較低的水平[20-21]。朱啟紅等[18]研究表明，在低濃度鉛脅迫下蜈蚣草的POD和CAT活性有所上升，隨著鉛濃度的增加，POD和CAT活性呈下降趨勢。這與韓金龍等[11]對糯玉米幼苗的研究的結果相似。這是由于在低濃度鉛脅迫下，活性氧清除酶系統被誘導而加快，但在較高濃度鉛脅迫下，活性氧大量產生，并且細胞保護酶系統被破壞，活性氧代謝平衡被打破，細胞膜系統和大分子生命物質被破壞，破壞了光合器官及其功能，損害了光合作用。

1.2.4 鉛脅迫對植物光合酶的影響。光合酶對光合作用非常關鍵，其活性直接影響光合速率，如1，5二磷酸核酮糖羧化酶（Rubisco）、PEP羧化酶。Rubisco活性對光合作用的CO2羧化階段十分重要[22]。在鉛脅迫條件下，Pb可能與蛋白質的巰基結合，從而影響酶活性[23]。姚廣等[24]對玉米葉片的研究發現，其羧化效率顯著下降，證明Rubisco活性受到抑制。目前，關于鉛脅迫對植物光合酶活性的影響研究較少，有待于進一步研究。

1.2.5 鉛脅迫對植物葉綠素熒光參數的影響。光合作用包括一系列復雜過程。植物在原初反應中將吸收的光能傳遞、轉換為電能的過程中，以較長的熒光方式釋放其中一部分光能。葉綠素熒光和光合作用有著十分密切的關系。葉綠素熒光參數可以反映出光合機構在逆境脅迫下的內在變化。在葉綠素熒光參數中，PSⅡ最大光化學量子產量（Fv/Fm）是一個較恒定的參數，反映在無環境脅迫下經過充分暗適應的植物葉片PSⅡ最大的或潛在的量子效率；光化學淬滅系數（qP）在一定程度上反映PSⅡ反應中心的開放程度，PSⅡ實際的電子傳遞的量子效率；PSⅡ實際光化學效率（ФPSⅡ）反映PSⅡ所吸收光中用于光化學部分的比率[25-28]。王天弘[28]研究表明，在鉛脅迫下互花米草Fv/Fm、ФPSⅡ隨著鉛脅迫濃度的增加而降低。姚廣等[24]對鉛脅迫下玉米幼苗的研究也證明鉛脅迫使ФPSⅡ下降。對茶條槭和五角槭進行鉛脅迫的研究表明，隨著鉛濃度的增加，2個樹種苗木葉片Fv/Fm先升后降，qP和ФPSⅡ逐漸下降[29]。這說明在鉛脅迫下植物葉片的光合機構受到一定程度的傷害，破壞了光能的吸收和轉化效率，PSⅡ活性中心受到損傷，PSⅡ光合電子傳遞能力受到抑制，光化學反應的效率降低，最終導致植物葉片凈光合速率的下降。

1.2.6 鉛脅迫對光合作用相關礦質元素的影響。礦質元素對植物光合作用有著重要作用，例如N是植物體內的大量元素之一，參與組成光合色素、葉綠體的元素之一，通過調節葉綠體發育、葉綠素合成及相關酶活性影響光合作用；Ca2+是植物體生長發育所必須的元素之一，可以穩定細胞膜，調節植物的滲透壓；K+作為酶的活化劑活化植物代謝中的大部分酶，并且在包括蛋白質的合成、糖的協同運輸等生理過程中起重要作用；Mg2+是葉綠素的重要組成成分，植物生長在缺鎂的環境中會抑制葉綠素的合成，從而影響光合作用[30-32]。童建華等[33]研究發現，隨著鉛脅迫濃度的升高，水稻對Ca2+、Mg2+、K+等元素的吸收受到抑制，說明鉛脅迫破壞了植物細胞內的礦質元素平衡。張志堅等[32]研究表明，隨著鉛脅迫濃度的增加，菲白竹體內K+含量隨著鉛脅迫濃度的增加而下降，Na+含量上升。植物體內Na+/K+離子平衡對Na+/K+的選擇性吸收和在細胞原生質膜上的交換對維持植物抗逆性至關重要。Na+/K+離子平衡被打破，對植物抗逆性造成損害[34]。因此，鉛可能通過抑制植物對礦質元素的吸收造成光合速率的降低。其他重金屬對植物礦質元素吸收的影響研究也得到類似的結果[35-36]。段昌群等[37]提出植物受到重金屬脅迫后，通過加速生理生化活動，產生大量代謝物與重金屬絡合以解毒，但使更多的重金屬進入植物體內，最終對植物產生毒害作用。關于植物體內鉛與其他礦質營養元素之間吸收效應的研究還有待進一步研究。

2氣孔限制因素與非氣孔限制因素的關系

對植物光合作用影響的限制因素包括氣孔限制和非氣孔限制2種。氣孔限制因素主要是指由氣孔導度下降所導致的光合速率下降；非氣孔限制因素主要是指葉肉細胞光合能力的損害，諸如葉綠體超微結構的破壞和活性氧代謝平衡的破壞等導致光合速率下降。氣孔限制和非氣孔限制對光合作用的影響是一個復雜的問題。Farquhar等[38]研究表明，通過胞間CO2濃度（Ci）和Gs的變化趨勢可檢查氣孔是否是造成Pn下降的原因。當Pn下降時，如果Ci下降而Gs升高，說明導致Pn下降的主要原因是氣孔導度下降；反之，如果Ci升高，而Gs下降，說明葉肉細胞光合能力的損害是導致Pn下降的主要原因。韓紅江等[39]研究發現，在低濃度鉛脅迫下，小麥的氣孔導度仍維持著正常的光合作用，此時氣孔因素沒有限制光合作用，在高濃度鉛處理下小麥葉片Pn下降，此時Ci升高，Gs下降，表明高濃度鉛對Pn表現出一定的抑制效應，此時小麥葉片光合作用的下降是由非氣孔因素所致。李亞藏等[5]對山荊子的研究也得到了相同的結果。因此，在較低濃度鉛脅迫時，氣孔限制起主要作用；在重度鉛脅迫時，以非氣孔限制為主。因此，氣孔限制和非氣孔限制對光合作用的影響取決于鉛脅迫的程度。

3展望

光合作用是生物界賴以生存的基礎，提供了生命的基礎物質和生命活動所需的能量，是植物物質代謝和能量轉化的最初來源[40]。鉛脅迫可以通過氣孔因素和多種非氣孔因素影響植物的光合作用。前人就鉛對植物光合作用的脅迫傷害已開展了一些研究，為今后的研究提供很多理論和信息，但是研究結果多是關于氣孔與非氣孔因素結構、含量的變化，鉛脅迫對光合作用的傷害機理及氣孔與非氣孔因素之間的關系仍有不明之處，有待進一步研究。分子生物學的發展為研究鉛脅迫傷害機理提供了新的方法。如果可以從分子水平上提高植物抗重金屬脅迫能力并將其應用到農作物上，那么將對緩解糧食危機起重要作用。因此，應結合分子生物學技術，更全面、系統、完善地研究鉛脅迫對光合作用的傷害，加強葉綠素熒光特性、礦質元素吸收和光合酶活性等方面的研究，并探索緩解這種傷害的方法。

參考文獻

[1] 梁桂蓮，錢建平，張力.我國鉛鋅礦污染特點及修復技術[J].礦業研究與開發，2011，31（4）：84-87.

[2] 陶玲，郭永春，李萍，等.鉛脅迫對3種豆類作物生理特性的影響[J].中國農學通報，2012，28（33）：78-83.

[3] 沙翠蕓，孟慶瑞，王靜，等.兩種彩葉植物對鉛脅迫的生理響應[J].西北林學院學報，2011，26（4）：36-40.

[4] 王艷，辛士剛，馬蓮菊，等.翦股穎和高羊茅對銅、鉛吸收及耐受性[J].應用生態學報，2007，18（3）：625-630.

[5] 李亞藏，梁彥蘭，王慶成.鉛對山梨和山荊子光合作用和葉綠素熒光特性的影響[J].西北林學院學報，2012，27（5）：21-25.

[6] 原海燕，郭智，黃蘇珍.Pb污染對馬藺生長、體內重金屬元素積累以及葉綠體超微結構的影響[J].生態學報，2011，31（12）：3350-3357.

[7] 李牡丹.重金屬Pb對芨芨草種子萌發及其幼苗生長的影響[D].北京：北京林業大學，2008.

[8] WONG S C，COWAN I R，FARQUHAR G D.Stomatal conductance correlates with photosynthetic capacity[J].Nature，1979，282：424-426.

[9] 宇克莉，孟慶敏，鄒金華.鎘對玉米幼苗生長、葉綠素含量及細胞超微結構的影響[J].華北農學報，2010，25（3）：118-123.

[10] 周朝彬，胡庭興，胥曉剛，等.鉛脅迫對草木樨葉中葉綠素含量和幾種光合特性的影響[J].四川農業大學學報，2005，23（4）：432-435.

[11] 韓金龍，王同燕，徐立華，等.鉛脅迫對糯玉米幼苗葉片葉綠素含量及抗氧化酶活性的影響[J].華北農學報，2010，25（S1）：121-123.

[12] 李永杰.土壤鉛脅迫對紫穗槐幼苗葉片葉綠素的影響[J].中國園藝文摘，2013，29（8）：27.

[13] 袁紅艷，劉嘉琦，陸小平.鉛脅迫對費菜葉綠素含量及抗氧化酶活性的影響[J].安徽農業科學，2010，38（23）：12445-12447.

[14] 楊剛，伍鈞，唐亞.鉛脅迫下植物抗性機制的研究進展[J].生態學雜志，2005，24（12）：1507-1512.

[15] PRASAD D D K，PRASAD A R K.Effect of lead and mercury on chlorophyll synthesis in mung bean seedlings[J].Phytochemistry，1987，26（4）：881-883.

[16] KUPPER H，KUPPER F，SPILLER M.Environmental relevance of heavy metalsubstituted chlorophylls using the example of water plants[J].Journal of Experimental Botany，1996，47（2）：259-266.

[17] 林杰，柯金煉，魏道軍.鉛脅迫對香根草葉片膜系統及抗氧化系統的影響[J].福建農業學報，2009，24（3）：254-257.

[18] 朱啟紅，夏紅霞.鉛脅迫對蜈蚣草抗氧化酶系統和葉綠素含量的影響[J].貴州農業科學，2012，40（4）：56-58.

[19] 楊楠，王進鑫，周芙蓉，等.鉛脅迫對刺槐和紫穗槐抗氧化酶活性的影響[J].干旱區資源與環境，2012，26（3）：168-171.

[20] 王榮華，石雷，湯庚國，等.滲透脅迫對蒙古冰草幼苗保護酶系統的影響[J].植物學通報，2003，20（3）：330-335.

[21] 褚妍，任菲，趙貴林，等.滲透脅迫對植物抗氧化酶影響的研究進展[J].安徽農業科學，2011，39（3）：1300-1302.

[22] 潘瑞熾.植物生理學[M].北京：高等教育出版社，2008：78-89.

[23] VAN ASSCHE F，CLIJSTERS H.Effects of metal on enzyme activity in plants[J].Plant，Cell & Environment，1990，13（3）：195-206.

[24] 姚廣，高輝遠，王未未，等.鉛脅迫對玉米幼苗葉片光系統功能及光合作用的影響[J].生態學報，2009，29（3）：1162-1169.

[25] YORDANOV I，VELIKOVA V，TSONEV T.Influence of drought，high temperature，and carbamide cytokinin 4PU30 on photosynthetic activity of bean plants.1.Changes in chlorophyll fluorescence quenching[J].Photosynthetica，1999，37（3）：447-457.

[26] 張榮佳，任菲，白艷波，等.基于快速葉綠素熒光誘導動力學分析逆境對PSⅡ影響的研究進展[J].安徽農業科學，2012，40（7）：3858-3859，3864.

[27] 李曉，馮偉，曾曉春.葉綠素熒光分析技術及應用進展[J].西北植物學報，2006，26（10）：2186-2196.

[28] 王天弘.鉛鎘污染對互花米草光合作用的影響[J].安徽農業科學，2013，41（16）：7149-7152，7162.

[29] 李亞藏，梁彥蘭，王慶成.鉛污染對茶條槭和五角槭光合作用和葉綠素熒光特性的影響[J].湖南農業大學學報，2012，38（2）：168-172.

[30] 白艷波，李嬌，張寶龍，等.干旱脅迫對植物礦質元素影響的研究進展[J].生物技術通報，2013（3）：15-18.

[31] 趙會娥，賀立源，章愛群，等.鋁脅迫對植物光合作用的影響及其機理的研究進展[J].華中農業大學學報，2008，27（1）：155-160.

[32] 張志堅，高健，蔡春菊，等.鉛脅迫下菲白竹的礦質營養吸收和分配[J].林業科學，2011，47（1）：153-157.

[33] 童建華，田梅，陳小飛，等.鉛脅迫對水稻中鉛和礦質元素含量的影響[J].湖南農業科學，2009（7）：60-63.

[34] NIU X，BRESSAN R A，HASEGAWA P M，et al.Ion homeostasis in NaCl stress environments[J].Plant Physiology，1995，109（3）：735-742.

[35] 王麗香，陳虎，郭峰，等.鎘脅迫對花生生長和礦質元素吸收的影響[J].農業環境科學學報，2013，32（6）：1106-1110.

[36] 賈榮，施國新，喬緒強，等.汞脅迫對菹草無菌苗生理代謝的影響[J].湖泊科學，2012，24（6）：899-904.

[37] 段昌群，王煥校.重金屬對蠶豆的細胞遺傳學毒理作用和對蠶豆根尖微核技術的探討[J].植物學報，1995，37（1）：14-24.

[38] FARQUHAR G D，SHARKEY T D.Stomatal conductance and photosynthesis[J].Annual Review of Plant Physiology，1982，33（1）：317-345.

[39] 韓紅江，田琴，李維平.鉛對小麥幼苗光合特性及抗氧化酶活性的影響[J].石河子大學學報，2012，30（1）：18-22.

[40] 蔣高明.植物生理生態學[M].北京：高等教育出版社，2004：43-52.