小腦參與認知的研究進展①

彭洪衛，陳立典

小腦參與認知的研究進展①

彭洪衛，陳立典

認知功能是小腦非運動功能的重要組成部分。小腦參與認知，具有多種認知功能，包括工作記憶功能、語言功能、空間認知功能(空間加工、空間記憶)和時間認知功能(時間感知、時間處理)等。本文針對小腦認知功能這幾個方面的新近研究進展進行綜述。

小腦；認知；非運動功能；綜述

[本文著錄格式]彭洪衛，陳立典.小腦參與認知的研究進展[J].中國康復理論與實踐,2015,21(12):1370-1374.

CITED AS:Peng HW,Chen LD.Advance in cerebellum's involvement in cognition(review)[J].Zhongguo Kangfu Lilun Yu Shijian, 2015,21(12):1370-1374.

對于小腦功能的研究，過去我們關注的焦點是它的運動控制和協調，而近年來人們普遍關注于小腦的非運動功能。1998年，Schmahmann等率先提出小腦認知情感綜合征(cerebellum cognitive affective syndrome,CCAS)的定義，并總結其特點為執行功能障礙、言語困難、空間認知障礙及人格改變，且認為小腦不同的損傷部位對應不同的臨床表現[1]。由此，對小腦非運動功能的研究逐漸成為一項熱點。小腦參與多種認知的過程，但其中很多具體的機制尚不明確，本文通過小腦非運動功能中認知功能多個方面的研究成果對小腦參與認知進行論述，以期為今后有關小腦與認知方面的進一步研究打下基礎。

1　小腦與工作記憶功能

1.1工作記憶

工作記憶是一種對信息進行暫時加工和貯存的容量有限的記憶系統，同時它參與學習、語言理解及社會認知等高級認知活動，屬于認知的一部分。工作記憶被形容為人類的認知中樞，可以認為它是人們組裝和操作處理信息的一個臨時心理“工作平臺”，亦或是對必要信息短時特殊的聚焦[2]。而小腦與工作記憶存在著某種重要的聯系。

1.2工作記憶任務與小腦區激活

多種研究表明，工作記憶任務時小腦有明顯的激活跡象。Luis等對20名老年受試者進行測試，通過神經心理學評估、功能磁共振成像(functionalmagnetic resonance imaging,fMRI)及維持4個條件刺激和2個記憶負荷相結合的核心N-back范式設計的方法得出，老年人群成功的工作記憶過程伴隨著涉及與額頂葉網絡一起工作的小腦區的一種激活模式[3]。

Küper等測試27名參與者，其中男性15名，女性12名，平均年齡(26.6±3.8)歲，用fMRI觀察小腦的激活，分別使用0-back(作為運動控制任務)、1-back和2-back工作記憶任務(口頭的和抽象的方式)進行小腦皮質和齒狀核激活程度的對比，結果表明隨著工作記憶需求的增加，小腦的激活程度也隨之增加，認為小腦參與一個在工作記憶N-back任務中代表中央執行的模態雙邊神經網絡[4]。

Stoodley應用功能影像學的證據對小腦參與認知進行說明論證，其對小腦與工作記憶的研究表明，不論口頭的或非口頭的工作記憶任務，包括斯騰伯格記憶任務(Sternberg task)和N-back任務，都能可靠地激活小腦，定步調連續加法任務測驗(paced auditory serial addition task,PASAT)還可激活雙側小腦區，特別是第Ⅳ和第Ⅶ小葉，連同腦前額葉(prefrontal)及運動前區(premotor)，皆與工作記憶任務有明顯的相關性，其中要成功地完成任務，就往往要把刺激順序編碼[5]。

2　小腦與語言功能

2.1對小腦語言功能的認識

語言功能是認知的重要組成部分，而小腦與語言功能之間亦存在著某種重要聯系。小腦損傷患者會出現 “小腦性言語”，為共濟運動障礙所致，主要表現為暴發性語言，發音沖撞、單調、緩慢、鼻音等。

原先人們把它與肌肉運動障礙相聯系，但亦有學者觀察研究表明，小腦損傷后出現不依賴于運動性構音障礙的語言工作記憶顯著受損。對小腦損傷患者的神經心理學及對健康受試者的神經影像學研究結果也共同支持這樣一種觀點，即小腦與語言工作記憶密切相關，這些研究揭示了小腦亞區的功能定位：語音輸出等的運動執行能力主要依賴于前小腦的第Ⅳ～Ⅴ小葉；計劃制定和準備等與運動相關的活動主要依賴于小腦的上部和側面的小葉Ⅵ和腳Ⅰ；小腦下部第Ⅷ小葉也有助于工作記憶的能力，并且在某種程度上獨立于運動執行而存在；此外，小腦齒狀核的背側支持運動相關的功能，而腹側支持高級認知功能[9]。針對小腦的語言功能，人們通過多種方法進行探究。

2.2語言任務/測試在小腦語言功能中的應用

Guell等對小腦功能障礙患者元語言障礙的研究中，對44例患有小腦疾病的患者與40名健康對照者進行口語句子產生測試(Oral Sentence Production Test,OSPT)，對具有合適的語法結構及語義質量句子的產生進行個體評估；對25例小腦疾病患者與25名健康對照者進行語言能力拓展測試(Test of Language Competence-expanded,TLC-E)，評估他們的元語言能力。結果顯示，OSPT測試中患者組和對照組無明顯差異，而TLC-E測試顯示有小腦疾病的患者較正常對照組成績差[10]。

Morgan等對進行過小腦髓母細胞瘤、毛細胞型星形細胞瘤切除術兒童的語音特征進行研究，他們將腫瘤組兒童語音測試結果與健康對照組進行對比，并在術后對腫瘤組進行長期隨訪，結果發現69%的腫瘤組患兒伴有輕度構音障礙，并認為他們的言語障礙可能會在術后存在長達10年之久[11]。

Gelinas等對46例小兒癲癇(pediatric epilepsy)手術患者(年齡7～19歲)進行一項功能磁共振聽覺語義決策語言任務(fMRI auditory semantic decision language task)測試，研究結果表明小腦語言偏側化(cerebellar language laterality)能在小兒癲癇患者中可靠地建立，同時它與左右大腦語言優勢受試者的大腦語言偏側化有線性相關關系[12]。

van Gaalen等用標準化語言測試(standardized linquistic tests)對29例脊髓小腦共濟失調型6(spinocerebellar ataxia type 6,SCA6)患者的語言和言語情況進行評估，并將共濟失調的嚴重程度與之關聯，結果表明，SCA6患者存在語言功能障礙，與共濟失調嚴重程度密切相關[13]。他們的研究數據支持小腦在語言處理方面的作用。

通過語言任務/測試亦反映了其與小腦激活之間的聯系。國外一項對小腦在運動和認知任務中功能定位的fMRI研究表明，動詞的產生會激活第Ⅵ、Ⅶ和ⅧA小葉的右側小腦半球區域[14]。同時，國外一項對言語發音障礙中語音加工的神經相關的fMRI研究表明，當受試者進行動詞生成任務(verb generation task)時，右側小腦被激活[15]。也有研究表明，當受試者在進行語詞語義辨別時右側小腦半球有顯著的激活[16]。

2.3神經行為學評估探究小腦語言功能

Backeljauw等對53例年齡5～18歲，且在4歲前經歷過手術麻醉的健康參與者和對照組(53名無此經歷的健康參與者)進行神經認知評估和T1加權MRI掃描(兩組參與者具有相匹配的年齡、性別、偏手性及社會經濟地位)，結果顯示，與對照組相比，4歲前經歷過手術麻醉的健康參與者在語言理解和作業智商方面的得分明顯降低，這與小腦及枕葉皮質內較低的灰質密度有關[17]。

Tavano等比較了朱伯特綜合征(Joubert syndrome,JS)和小腦畸形(cerebellarmalformations)患兒的神經行為概況，結果顯示，盡管有很大不同，但能夠明確的是小腦畸形和JS患者存在認知、語言和情感的紊亂[18]。

Catsman-Berrevoets等對41例小腦腫瘤的患兒在手術前后進行評估，結果表明術后的患兒均存在后顱窩綜合征，并伴有構音障礙等，而在恢復期構音障礙繼續存在于每個患兒，但表現出特殊的小腦型構音障礙的僅為少數患兒[19]。

2.4相關研究

Ferri對小腦與語言功能的聯系進行總結，認為兒童早期的語言習得是有條件的，與小腦的結構塑造及神經電生理活動有關，影響小腦結構發育的一些變化和影響小腦的病理及神經電生理功能紊亂都可導致語言障礙[20]。針對小腦與語言之間的聯系，國內的一項研究中，將66例運動性失語的患者分為常規藥物組和藥物加用腦循環功能治療儀治療的綜合治療組，30 d的療程后進行對比，結果表明，經治療卒中后運動性失語患者的失語程度減輕，而加用電刺激小腦治療者其失語癥狀改善更為明顯；同時用小腦電刺激治療運動性失語的綜合治療組較常規藥物組更為有效[21]。說明小腦電刺激能促進卒中后運動性失語患者語言功能的改善。由此推斷電刺激小腦頂核對卒中后運動性失語的治療作用可能與激活小腦-大腦相關通路，調控語言的神經網絡促進語言功能的恢復有關。

多種臨床測試、評估和檢查(語言任務/測試、神經行為測試、fMRI檢查)等表明小腦與語言密不可分，然而，宏觀上論證較多，基礎研究較少，缺少微觀上的理論與證據支持小腦與語言之間的聯系，且多數未貫通與大腦之間的關聯，有待進一步探索。

3　小腦與空間認知

3.1小腦參與空間加工

關于小腦具有空間高級認知功能的認識，Passot等的研究中模擬了面向目標的導航過程中小腦和海馬結構的功能性相互作用，認為小腦參與空間信息的加工過程，主要包括線的二等分(line bisection)，心理旋轉(mental rotation)或空間轉換(spatial transformations)，方向判定(orientation judgment)，空間導航(spatialnavigation)等[22]。

Neuner等對適用于fMRI的視覺成對聯合測試(visual paired associates subtest)的神經相關進行研究，對15名右利手健康男性志愿者進行1.5 TMRI掃描，結果表明，線的二等分測試主要激活左側小腦和大腦右側頂葉皮質，心理旋轉測試主要激活雙側小腦，編碼形狀-顏色組合時激活小腦左側腳Ⅰ區[23]。

Picazio等的研究中，使用θ連續脈沖刺激(continuous theta burst stimulation,cTBS)作用于進行物化心理旋轉(embodied mental rotation,EMR)和抽象心理旋轉(abstractmental rotation, AMR)兩種心理旋轉任務的健康成年受試者以下調小腦半球的興奮性，結果顯示，隨著左側小腦半球興奮性的下調，cTBS組較假刺激組反應時間變慢，而與之相反的是右側小腦半球興奮性下調時，得到的cTBS組與假刺激組反應時間一致，表明左側小腦半球在心理旋轉方面起著至關重要的作用，而右側小腦半球似乎并沒有參與EMR和AMR兩種類型[24]。

Rondi-Reig等對空間心理表征中小腦對感覺信息的監控進行總結，認為小腦結構通過監控感覺信息以及與導航通路相互作用，更新空間心理表征，以維持方向和位置感[25]。也有研究者提出空間導航是認知的基礎，小腦損害會對空間信息的處理產生影響[26]。

關于小腦對空間加工所起到的作用，可能歸因于多種潛在的因素，其中包括大腦頂葉皮質至小腦的投射，以及小腦在視覺引導運動(visual guidance ofmovement)中扮演著角色；再者就是小腦后部區域參與的運動表象功能，它可能是心理旋轉或空間轉換任務的一個重要組成成分。當然，小腦也參與了需要快速反應以適應空間刺激變換功能的完成，如視覺旋轉運動的適應[27]。

3.2小腦參與空間記憶

Tom linson等用θ脈沖刺激(theta burststimulation,TBS)對空間工作記憶在小腦半球的特化情況進行研究，結果也表明左側小腦在空間工作記憶中具有至關重要的作用，同時發現靠近中線的小腦區域參與系列位置編碼(encoding of serialposition)[28]。

在國內的一項研究中，研究者讓10名右利手的健康志愿者進行一項短時空間記憶任務作業，并同時對其腦功能進行MRI掃描，結果表明右側小腦在短時空間記憶任務中被明顯激活，在手動因素被消除后可認為小腦積極參與了短時空間記憶的認知活動，同時認為不是某個單一腦區負責短時空間記憶，大腦皮層與小腦之間的動態交互作用是實現短時空間記憶的神經基礎[29]。

以上研究中用多種方法探究小腦的空間認知功能，對小腦不同區域的功能進行了劃分。雖然并未揭示小腦空間認知功能具體機制，且對小腦參與空間記憶的研究較少，但提出了小腦參與空間加工和空間工作記憶的基礎，將小腦空間認知功能與大腦功能相關聯，對今后的研究具有指導作用。今后的研究，除了關注小腦本身外，也應多與大腦相聯系。

4　小腦與時間認知

4.1小腦參與時間感知

國內的一項研究中，采用時距復制任務對26例小腦損傷患者和與之相匹配的健康對照者的時間知覺能力進行研究，實驗包含3個時距(短時距0.6 s；長時距3 s和5 s)，當呈現結束后延遲1 s或5 s進行時距復制，結果顯示，與對照組相比，小腦損傷患者對3 s和5 s的時距復制結果均無顯著性差異，而對0.6 s時距復制結果有顯著性差異，認為小腦損傷患者對時間信息的加工明顯受損，主要表現在對短的瞬時時間的感知，這提示小腦可能特異性地參與毫秒時間感知的認知加工[30]。Xu等采用事件相關fMRI對小腦下橄欖核系統(olivo-cerebellar system)的定時作用進行研究，結果顯示下橄欖核僅在受試者感知復雜的時間序列但不進行運動活動的過程中被激活[31]。

4.2小腦參與時間處理

Henley等對行為變異型額顳葉癡呆(behavioralvariant frontal temporal dementia,bvFTD)患者的研究中，對20例bvFTD患者、11例疾病對照組患者及31名健康志愿者采用自我調適性(self-paced)和外在調適性的(externally paced)手指敲擊任務(finger-tapping task)進行評估，采用基于體素的形態測量學(voxel basedmorphometry,VBM)和彌散張量成像(diffusion tensor imaging,DTI)對在運動計時中與灰質白質相關的障礙進行檢測，結果表明，盡管隨著時間的逐步增加，像前額葉皮質等區域發揮越來越大的作用，但小腦確定在秒以上的計時中發揮著作用[32]，這與Allman[33]之前研究的結論相一致。也有研究表明，主要的計時機制存在于小腦普肯野細胞中，其本質是細胞屬性而不是網絡屬性[34]。

Spencer等對單側小腦損傷的研究中，讓患者完成連續和非連續的動作，結果顯示患者的癥狀僅在不連續運動中出現，從而提出對于確定特定的、分離的運動時間，小腦起著必不可少的作用，但對連續運動來說并非必要[35]。

Droit-Volet等對兒童小腦髓母細胞瘤(cerebellarmedulloblastoma)患者時間知覺的研究中，讓小腦髓母細胞瘤患兒和與之年齡相匹配的對照組兒童進行時距二分任務(temporalbisection task)和時距復制任務(temporal reproduction task)，實驗包括兩段時距(短時距＜1 s；長時距＞4 s)，并進行年齡適應的神經心理評估，結果表明二分任務中兩組兒童成績無明顯差異，而時距復制任務中小腦損傷患者能夠復制較長的時間段，但這是在短刺激時距的情況下才會產生(＜1 s)，表明小腦專門處理短持續時間[36]，而Coull等[37]的研究也支持這個觀點。

Koch等采用重復經顱磁刺激(repetitive transcranialmagnetic stimulation,rTMS)研究小腦對毫秒時間的處理，認為小腦在明確的毫秒時間間隔的處理中是必不可少的，小腦普肯野細胞(Purkinje cells)直接參與跟蹤毫秒時間的流逝[38]。

目前對小腦參與時間感知的研究較少，上述研究雖表明小腦參與時間感知，但并不能對小腦參與認知進行充分的證明與肯定。對小腦參與時間處理的研究較多，多從小腦的計時與對短時間的處理出發，今后尚需更多更深入的研究，用多種方法從多方面對小腦參與時間認知進行探究。

5　結語

綜上所述，小腦參與了工作記憶、語言、空間加工和空間工作記憶、時間的感知處理等認知過程。小腦的認知功能已得到神經解剖、生理、行為學等多領域研究證實，若小腦有病變，除了表現運動障礙外，還可出現神經心理、生理與行為異常等。目前研究顯示，小腦影響認知功能的基礎是大腦與小腦間廣泛的纖維聯系，即 “大腦-小腦環路”；但對于纖維聯系的功能還不很清楚，且尚未明確這些連接纖維在認知活動中扮演的角色，亟待尋找更充分的證據，澄清一些意見分歧，以期闡明其具體機制。另外，小腦的不同部位參與不同的認知功能，研究過程中我們應當注意對小腦不同部位的細分。同時，我們是否可以嘗試中醫的干預方法(針刺、電針等)以探究其對小腦參與認知的影響？這仍待進一步研究。

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書訊

周天健、李建軍主編《脊柱脊髓損傷——現代康復與治療》，人民衛生出版社2006年出版。本書是國內首部以介紹脊柱脊髓損傷現代康復技術為主的大型專業參考書，內容全面、豐富。定價176元/冊，本刊編輯部有售，郵資20元/冊。

Advance in Cerebellum's Involvement in Cognition(review)

PENGHong-wei,CHEN Li-dian
Fujian Key Laboratory of Rehabilitation Technology,College of Rehabilitation Medicine,Fujian University of TraditionalChineseMedicine,Fuzhou,Fujian 350122,China

Cognitive function isan importantpartof non-motor function of the cerebellum.The cerebellum is involved in cognition and has a variety of cognitive functions,including workingmemory function,language function,spatial cognitive function(spatial processing and spatialmemory),and temporal cognitive function(time perception and time processing),etc.This article reviewed recent advances in these aspectsof cognitive function of the cerebellum.

cerebellum;cognition;non-motor function;review

10.3969/j.issn.1006-9771.2015.12.002

R749.1

A

1006-9771(2015)12-1370-05

國家自然科學基金項目(No.81403450)。

福建省康復技術重點實驗室，福建中醫藥大學康復醫學院，福建福州市350122。作者簡介：彭洪衛(1991-)，男，安徽宿州市人，碩士研究生，主要研究方向：神經與認知功能障礙的研究。通訊作者：陳立典，男，博士，教授，主任醫師、博士生導師。E-mail:cld@fjtcm.edu. cn。

國內有學者進行一項健康人腦空間工作記憶的腦fMRI研究。選擇10名右利手志愿者，在他們進行空間工作記憶任務的同時對其進行fMRI掃描，結果表明雙側小腦在空間工作記憶任務中均被明顯激活，提出人腦處理空間工作記憶信息是由大腦皮下結構及小腦與大腦皮質共同完成的[6]。

Baier等對29例主要伴有單側小腦損傷的缺血性腦卒中患者進行研究，其中右側小腦損傷21例，左側小腦損傷8例，進行臨床檢查、工作記憶任務測試及MRI分析，結果表明小腦扁桃體(tonsil)、蚓錐體(vermal pyram id)和下半月小葉(inferior sem ilunar lobule)參與執行控制和阻止無關信息進入工作記憶當中，另外破壞小腦蚓錐體或小舌(uvula)會使眼球不能平滑地掃視而引發眼球運動障礙(oculomotor disturbances)，同時可能扭曲視覺注意選擇，而這些結構是從工作記憶中過濾不必要的信息所必不可少的[7]。Vandervert在音樂訓練如何增強工作記憶的研究中認為，工作記憶的中央執行結構的整個框架是大腦小腦系統的一種產物[8]。

雖然多種研究表明工作記憶過程與小腦激活有著密切的聯系，但其所采用的工作記憶任務單一，且以影像學觀察為主，未進行不同工作記憶任務之間的對比并體現研究方法的多樣性以增強說服力。研究時應注意對小腦不同腦區的功能進行細分，探究小腦大腦之間的聯系。

2015-07-08

2015-11-02)