白蟻群體融合性及識別因素研究進展

曾小虎，徐 鵬，陳尚海 (成都市白蟻防治研究所，四川成都610010)

白蟻是社會性昆蟲，群體數量巨大，有復雜的組織分工。Clément［1］提出:若一種社會性昆蟲接受外來同種個體(同種異巢)，則將這種社會性昆蟲的社會性定義為“開放的”;若它排斥或攻擊外來同種個體，則為“封閉的”。白蟻作為社會性昆蟲，與同為社會性昆蟲的螞蟻一樣，其種間存在群體封閉性:即群體內相互合作和利它，而群體間相互排斥，甚至有強烈的進攻性［2］。根據白蟻不同的繁殖方式，可以將白蟻群體分為3種類型:①簡單群體。簡單群體是由1對原始蟻王蟻后控制的群體;②擴大群體。擴大群體是原始繁殖蟻中的1個(或2個)死亡，導致補充型繁殖蟻出現，經歷了幾輪近親交配的群體;③融合群體。融合群體是由2個或2個以上的群體融合在一起的群體。簡單群體和擴大群體數量多，較為常見，尤其以黑胸散白蟻(Reticulitermes chinensis)為典型。融合群體在國內報道較少，但在國外已有研究表明在一些低等白蟻群體中確實存在融合群體，并且是白蟻繁殖的重要方式之一。

Atkinson和Adams用DSCP分析了一些具角象白蟻(Naustitermes corniger)種群的mtDNA，發現部分群體含有無親緣關系的蟻后［3］。此外，調查還發現澳大利亞25%以上的野外第二堆砂白蟻(Cryptotermes secundus)群體為融合群體［4］;美國北卡羅來納州3%的北美散白蟻(Reticulitermes flavipes)群體為融合群體［5］;內布拉斯加州的7個北美散白蟻種群中有2個群體為融合群體［6］;加利福尼亞州北部3個地區的9個狹頸動白蟻(Zootermopsis angusticouis)群體中有3個融合群體，而其亞種(Z.nevadensis nuttingi)的9個群體則均為擴大群體［7］;澳大利亞136個達爾文澳白蟻(Mastotermes darwiniensis)群體和法國26個北美散白蟻群體均為擴大群體［8-9］;我國廣東地區、美國夏威夷、路易斯安娜州和日本的臺灣乳白蟻(Coptotermes formosanus)群體均為簡單群體或擴大群體［10-11］。筆者總結了目前國內外學者對白蟻種內和種間關系研究取得的成果，并提出了未來的研究方向。

1 白蟻種內和種間關系

1.1 臺灣乳白蟻的種內和種間關系 Shelton等［12］研究了夏威夷9巢野外臺灣乳白蟻與12巢在室內已飼養10年以上的臺灣乳白蟻，發現9巢野外群體中每個巢至少會與其他2巢白蟻爭斗，但不會與所有巢群的白蟻爭斗。但是，異種白蟻間的爭斗是一種普遍現象。臺灣乳白蟻、黃胸散白蟻(Reticulitermes flaviceps)、黑胸散白蟻3種白蟻的同巢個體相遇時不會出現攻擊行為，但是當臺灣乳白蟻工蟻與黃胸散白蟻或黑胸散白蟻工蟻相遇時，彼此間均會發生爭斗［13］。2個群體的白蟻一旦接觸，雙方的工蟻和兵蟻就立即廝殺爭斗［14］。臺灣乳白蟻的攻擊性均強于其他2種白蟻，但小于印緬乳白蟻(Coptotermes gestroi)［15］。因此，自然界中不可能出現臺灣乳白蟻與黃胸散白蟻群體的偶然性融合，也不可能出現異巢臺灣乳白蟻(種間)之間的融合［16］。

1.2 黑翅土白蟻的種內和種間關系 黑翅土白蟻(Odontotermes formosanus)與臺灣乳白蟻一樣種內和種間都具有爭斗性。不同巢群的黑翅土白蟻群體間(種內)具有明顯的爭斗性，無論同品級還是不同品級之間都不能相容［17］。黑翅土白蟻與臺灣乳白蟻、黑胸散白蟻之間(種間)均具有較強的爭斗性，且黑翅土白蟻與黑胸散白蟻的爭斗更為激烈，其爭斗優勢大致與數量呈正相關。這說明黑翅土白蟻很可能在其群體建立的地區是優勢白蟻種群，并且在自然界中不可能出現黑翅土白蟻與臺灣乳白蟻、黑胸散白蟻及不同巢群的黑翅土白蟻之間的偶然性融合［18］。

1.3 黃翅大白蟻的種內和種間關系 黃翅大白蟻(Macrotermes barneyi)、囟土白蟻(Odontotermes fontanellus)、長泰乳白蟻(Coptotermes changtaiensis)和長翅散白蟻(Reticulitermes longipensis)彼此間(種間)會相互排斥。不同巢群的黃翅大白蟻群體間(種內)具有良好的相容性，但一些卻相互排斥［18］。一般認為，白蟻種群繁殖后代僅存在2種形式:①通過有翅成蟲分飛，形成原始型生殖蟻，產生新蟻群;②產生短翅型、無翅型補充性生殖蟻來維持群體。楊天賜等［19］通過對黃翅大白蟻的研究，認為土棲白蟻還有第3種自然演替規律——并巢合群現象(融合群體)，通過并入蟻齡較小的蟻王、蟻后，來取代日趨衰老的蟻王、蟻后，從而恢復整個蟻群的“青春活力”，延長蟻群壽命。

1.4 尖唇散白蟻的種內和種間關系 尖唇散白蟻(Heterotermes aculabialis)中放入黃胸散白蟻、周氏散白蟻(Reticulitermes choui)、圓唇散白蟻(Reticulitermes labralis)和隴南樹白蟻(Glyptotermes longnanensis)的任何品級，都會招致尖唇散白蟻兵蟻和工蟻的攻擊，直至不能再爬動為止。然而，當將不同群體的尖唇散白蟻混合飼養時，卻能共生，無攻擊性行為，并觀察到交哺行為［20］。這說明自然界中不可能出現尖唇散白蟻與黃胸散白蟻、周氏散白蟻、圓唇散白蟻、隴南樹白蟻之間的偶然性融合，但異巢的尖唇散白蟻之間能很好地融合。

1.5 其他白蟻的種內和種間關系 大鋸白蟻(Microcerotermes crassus)不會攻擊其他群體的同種白蟻，但是會攻擊其他種類的白蟻。研究發現，不同地區的大鋸白蟻和印緬乳白蟻之間及黃球白蟻(Globitermes sulphureus)和黑翅土白蟻之間只有在不同白蟻種類之間才存在明顯的爭斗行為［21］。分開飼養28 d后的同巢澳大利亞矛顎乳白蟻(Coptotermes acinaciformis)放回原群體仍可重新形成一個生物群，但不同巢群的白蟻則不行;將飼養在相同條件下的白蟻放到一起后，白蟻仍能識別并接受同巢白蟻，而拒絕和排斥其他巢群的白蟻［22］。但是，同巢的非洲草白蟻(Hodotermes mossambicus)卻會產生排斥行為。分開飼養約24 h后的同巢非洲草白蟻的個別雄蟲、雌蟲和原始繁殖蟻之間會產生強烈的攻擊行為，并且將室內飼養的4個非洲草白蟻群體放到一起，產生的新群體僅保留了1對繁殖蟻［23］。

2 影響白蟻群體融合的因素

白蟻是社會性昆蟲，除異種個體相遇會發生爭斗外，同種異巢個體相遇有時也會發生爭斗［24-25］。這說明爭斗是白蟻間普遍存在的一種現象，受到識別因素的影響。目前，關于白蟻間識別因素的研究較多。

2.1 表皮碳氫化合物 白蟻表皮碳氫化合物不僅具有一定的科、屬特異性［26-27］，大多數種類還具有特有的組分［28］。研究表明，這可以作為種間識別的指標物，并且在低等白蟻的種內識別方面得到了印證。

散白蟻屬的Reticulitermes grassei和Reticulitermes banyulensis 2種白蟻彼此間表現出激烈的攻擊性。識別標志主要存在于表皮中，用有機溶劑萃取后可以避免白蟻間所有的攻擊性行為，采用GC/MS技術測定后發現其表皮僅包含烴類［29］。動白蟻屬(Zootermopsis)包含3個白蟻種類及4個明顯且一致的碳氫化合物。同巢白蟻但具有不同碳氫化合物的非生殖蟻之間有明顯的爭斗行為。

Zootermopsis laticeps白蟻的偽工蟻和兵蟻(碳氫化合物表型Ⅳ)對其他3種碳氫化合物表現型的美古白蟻(Zootermopsis angusticollis)(碳氫化合物表型II)和內華達古白蟻(Zootermopsis nevadensis)(碳氫化合物表型Ⅰ和Ⅲ)會表現出激烈的攻擊性反應。2個不同碳氫化合物表現型的Zootermopsis nevadensisand之間具有攻擊行性，為含有不同碳氫化合物白蟻之間存在排斥行為提供了證據［30］。有學者觀察了分別采自美國佛羅里達和夏威夷的6巢臺灣乳白蟻間的爭斗行為，認為表皮碳氫化合物與爭斗行為無關［23］。

2.2 腸道細菌 已有的研究表明部分白蟻的腸道中存在穩定的腸道菌群，但同種異巢白蟻和同巢不同白蟻之間是否具有相同的腸道菌群則研究較少。Minkley［31］通過研究4個不同群體的非洲草白蟻的腸道細菌16S rRNA發現，相同群體的非洲草白蟻的腸道細菌結構無差異，而不同群體的非洲草白蟻的腸道細菌結構有細微但明顯的差異。Matsuura［32］提出以下假說:腸道細菌是導致群體間生產特異性的原因，僅被同巢白蟻認可，當白蟻接觸到另一個白蟻群體產生的陌生細菌氣味后會出現激烈的攻擊行為，并且用抗生素成功改變了同巢白蟻的相互識別行為。Kirchner［33］用四環素類抗生素處理非洲草白蟻后，交哺飼喂發現抗生素破壞了同巢和異巢白蟻之間的識別體系，證實了腸內細菌對同巢白蟻的識別起著重要的作用。

2.3 季節和蟻巢源地理位置 關于季節和蟻巢地理位置影響白蟻群體融合具有較大爭議。Clément提出散白蟻群體是否攻擊外來同種個體取決于季節和蟻巢地理位置。此后，Grace［34］發現在秋季采集的北美散白蟻群體之間無爭斗現象。滕立等［35-36］觀察了6巢不同地區的臺灣乳白蟻之間的爭斗行為，證實了臺灣乳白蟻爭斗與否與蟻巢地理位置無關。Shelton［37］和 Cornelius［38］通過研究臺灣乳白蟻群體間的親緣識別因素，發現基于地理距離來推測野外白蟻群體間的爭斗性不可靠，因為環境因素也是白蟻群體間識別體系的組成部分之一。

2.4 其他因素 Springhetti［39］認為歐洲木白蟻(Kalotermes flavicollis)和歐洲散白蟻(Reticulitermes lucifugus)之間表現出強烈的相互攻擊性，與這2種白蟻不同的建巢方式和不同的蟻巢結構有關。此外，Thorne等［40］認為白蟻利用巢味作為識別因子，并且Adams［41］證實了該識別因子的決定因素不僅僅只是遺傳因素。

3 展望

目前，全世界已知的白蟻物種有3 108種［42］，但明確了解種內和種間融合性關系的白蟻種類卻很少。因此，需要加大這方面的研究，利用不同白蟻種內和種間的融合性關系，開發一項新的生物防治技術。由于臺灣乳白蟻、黑翅土白蟻種內和種間都不具有融合性，且危害嚴重，因此可以考慮在該類白蟻危害嚴重地區引進其他群體的同種或異種白蟻，讓其相互爭斗，控制白蟻數量，削弱其危害程度，達到生物防治的目的［19］;若白蟻種內可以很好融合，而種間不能融合(如尖唇異白蟻、大鋸白蟻等)，則在該類白蟻嚴重危害區域必須采取徹底的滅治措施，防止殘留的白蟻群體融合，組成新群體，再次產生危害。此外，還可以考慮將群體融合作為白蟻分類鑒定的一種新方法，對白蟻種類進行初步判斷，該方法具有操作簡單、現象明顯、觀察直觀等優點。

總之，在371個有害白蟻種類中［43］僅對少數種類的白蟻進行了種內和種間融合性關系研究。因此，該領域還具有廣闊的研究前景，值得進一步研究。

［1］CLEMENT J L.Open and closed society in Reticulitermes:geographic and seasonal variations［J］.Sociobiology，1986，11:311-323.

［2］譚聲江，劉志斌，鄭哲民.螞蟻親系識別及研究方法進展［J］.昆蟲知識，1998，35(4):246-249.

［3］ATKINSON L，ADAMS E S.Double-strand conformation polymorphism(DSCP)analysis of the mitochondrial control region generates highly variable markers for population studies in a social insect［J］.Insect Molecular Biology，1997，6:369-376.

［4］KORB J，ROUX E A.Why join a neighbor:fitness consequences of colony fusions in termites［J］.Journal of Evolutionary Biology，2012，25(11):2161-2170.

［5］DEHEER C J，VARGO E L.Colony genetic organization and colony fusion in the termite Reticulitermes flavipes as revealed by foraging patterns over time and space［J］.Molececular Ecology，2004，13:431-441.

［6］DEHEER C J，KAMBLE S T.Colony genetic organization，fusion and inbreeding in Reticulitermes flavipes from the Midwestern of the U.S［J］.Sociobiology，2008，51(2):307-325.

［7］ALDRICH B T，KAMBHAMPATI S.Population structure and colony composition of two Zootermopsis nevadensis subspecies［J］.Heredity，2007，99:443-451.

［8］GOODISMAN M A D，CROZIER R H.Population and colony genetic structure of the primitive termite Mastotermes darwiniensis［J］.Evolution，2002，56(1):70-83.

［9］DRONNET S，CHAPUISAT M，VARGO E L，et al.Genetic analysis of the breeding system of an invasive subterranean termite，Reticulitermes santonensis，in urban and natural habitats［J］.Molecular Ecology，2005，14:1311-1320.

［10］HUSSENEDER C，POWEL J E，GRACE J K，et al.Worker size in the Formosan subterranean termite in relation to colony breeding structure as inferred from molecular markers［J］.Environmental Entomology，2008，37:400-408.

［11］VARGO E L C，HUSSENEDER C，GRACE J K.Colony and population genetic structure of the Formosan subterranean termite，Coptotermes formosanus，in Japan［J］.Molecular Ecology，2003，12:2599-2608.

［12］SHELTON T G，GRACE J K.Review of agonistic behaviors in the Isoptera［J］.Sociobiology，1996，28:155-176.

［13］莫小暢.3種白蟻之間的格斗行為及抗生素對同種個體識別的影響［J］.中國媒介生物學及控制雜志，2013，24(1):55-57.

［14］胡興平，祝芳.兩種鼻白蟻之間的入侵關系［J］.動物學報，2003，49(3):295-302.

［15］LI HF，YANG R L，SU N Y.Interspecific competition and territory defense mechanisms of Coptotermes formosanusand and Coptotermes gestroi(Isoptera:Rhinotermitidae)［J］.Journal of Economic Entomology，2010，39(5):1601-1607.

［16］李永忠，李雄生，王問學，等.白蟻種間及種內群體的相容性初步研究［J］.中南林學院學報，1999，19(4):41-44.

［17］陳艷.黑翅土白蟻巢群間競爭和中間競爭的研究［D］.武漢:華中農業大學，2007.

［18］陳艷，孟子燁，黃求應，等.黑翅土白蟻與其它二種白蟻種群間的相容性［J］.昆蟲知識，2007，44(6):850-855.

［19］楊天賜，吳震，陳镈堯.幾種白蟻種間競爭與種內相容性初步研究［J］.安徽農業大學學報，2001，28(1):86-91.

［20］邢連喜.西北五省區白蟻研究［D］.杭州:浙江農業大學，1997.

［21］WONG N，LEE C Y.Intra-and interspecific agonistic behavior of the Subterranean termite Microcerotermes crassus(Isoptera:Termitidae)［J］.Journal of Economic Entomology，2010，103(5):1754-1760.

［22］HOWICK C D，CREFFIELD J W.Intraspecific antagonismin Coptotermesacinaci formis(Isoptera:Rhinotermitidae)［J］.Bulletin of Entomological Research，1980，70(1):17-23.

［23］NEL J C.Aggressive behavior of the harvest termites Hodotermes mossambicus and Trinervitermes trinervoides［J］.Insect Societies，1968，15:145-156.

［24］MARINS A，DESOUZA O.Nestmate recognition in Cornitermes cumulans termites(Insecta:Isoptera)［J］.Sociobiology，2008，51(1):255-263.

［25］NEOH K B，INDIRAN Y，LENZ M，et al.Does lack of intraspecific aggression or absence of nymphs determine acceptance of foreign reproductives in Macrotermes［J］.Insectes Sociaux，2012，59(2):223-230.

［26］BRUSCHINI C，CERVO R，CINI A，et al.Cuticular hydrocarbons rather than peptides are responsible for nestmate recognition in Polistes dominulus［J］.Chemical Senses，2011，36(8):715-723.

［27］PERDEREAU E，DEDEINE F，CHRISTIDES J P，et al.Variations in worker cuticular hydrocarbons and soldier isoprenoid defensive secretions within and among introduced and native populations of the Subterranean termite，Reticulitermes flavipes［J］.Journal of Chemical Ecology，2010，36(11):1189-1198.

［27］楊錦錦，嵇保中，劉曙雯，等.白蟻表皮碳氫化合物研究進展［J］.昆蟲學報，2013，56(12):1480-1488.

［28］HOWARD R W，MCDANIEL C A，NELSON D R，et al.Cuticular hydrocarbons of Reticulitermes virginicus(BANKS)and their role as potential species and caste-recognition cues［J］.Journal of Chemical Ecology，1982，8:1227-1239.

［29］BAGNERES A G，KILLIAN A，CLEMENT J，et al.Interspecific recognition among termites of the genes Reticulitermes:evidence for a role for the cuticular hydrocarbons［J］.Journal of Chemical Ecology，1991，17(2):2397-2420.

［30］HAVERTY M I，THORNE B L.Agonistic behavior correlated with hydrocarbon phenotype in dampwood termites Zootermopsis［J］.Journal of Insect Behavior，1989，2(4):523-543.

［31］MINKLEY N，FUJITA A，BRUNE A，et al.Nest specificity of the bacterial community in termite guts(Hodotermes mossambicus)［J］.Insectes Sociaux，2006，53(3):339-344.

［32］MATSUURA K.Nestmate recognition mediated by intestinal bacteria in a termite Reticulitermes speratus［J］.Oikos，2001，92(1):20-26.

［33］KIRCHNER W H，MINKLEY N.Nestmate discrimination in the harvester termite Hodotermes mossambicus［J］.Insectes Sociaux，2003，50(3):222-225.

［34］GRACE J K.Absence of overt agonistic behavior in a northern population of Reticulitermes flavipes(Isoptera:Rhinotermitidae)［J］.Sociobiology，1996，28:103-110.

［35］滕立，莫建初，王艾青，等.不同巢群臺灣乳白蟻的格斗行為［J］.浙江林學院學報，2005，22(5):566-571.

［36］SU N Y，HAVERTY M I.Agonistic behavior among colonies of the Formosan subterranean termite，Coptotermes formosanus Shiraki(Isoptera:Rhinotermitidae)，from Florida and Hawaii:lack of correlation with cuticular hydrocarbon composition［J］.Journal of Insect Behavior，1991，4:115-128.

［37］SHELTON T G.GRACE J K.Suggestion of an environmental influence on intercolony agonism of Formosan subterranean termites(Isoptera:Rhinotermitidae)［J］.Journal of Economic Entomology，1997，26:632-637.

［38］CORNELIUS M L，OSBRINK W L A.Bioassay design and length of time in the laboratory affect intercolonial interactions of the Formosan subterranean termite(Isoptera:Rhinotermitidae)［J］.Insectes Sociaux，2009，56(2):203-211.

［39］SPRINGHETTI A，AMORELLI M.Competitive behavior between two species of Isoptera Kalotermes flavicollis(Kalotermilidae)and Reticulitermes lucifugus(Rhinotermitidae)［J］.Sociobiology，1982，7:155-164.

［40］THORNE B L，HAVERTY M I.A review of intracolony，intraspecific，and interspecific agonism in termites［J］.Sociobiology，1991.19:115-145.

［41］ADAMS E S.Nest-made recognition based on heritable odors in the termite Microcerotermes arboreus［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，1991，88(5):2031-2034.

［42］程冬保，楊兆芬.白蟻學［M］.北京:科學出版社，2014:82.

［43］ KRISHNA K，GRIMALDI D A，KRISHNA V，et al.Treatise on the Isoptera of the world［M］.Bulletin of the American Museum of Natural History，2013:1-2704.