顱內血管周細胞瘤與血管瘤型腦膜瘤的磁共振成像征象對比分析

陳榮，彭德昌，胡祖力，李海軍，張靜坤，肖香佐*

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顱內血管周細胞瘤與血管瘤型腦膜瘤的磁共振成像征象對比分析

陳榮1，彭德昌1，胡祖力2，李海軍1，張靜坤1，肖香佐1*

[摘要]目的 探討顱內血管周細胞瘤(HPC)與血管瘤型腦膜瘤的MRI特征性表現的異同。材料與方法 回顧性分析經手術和病理證實的16例HPC和24例血管瘤型腦膜瘤的術前MRI平掃及增強的影像學資料。采用χ2檢驗和兩獨立樣本t檢驗對二者的MRI表現進行統計分析，以P＜0.05為差異有統計學意義。結果 HPC與血管瘤型腦膜瘤比較，腫瘤的長徑(t=2.066，P=0.046)、分葉征(χ2=7.111，P=0.008)、T1WI信號(χ2=17.220，P＜0.001)、T2WI信號(χ2=22.247，P＜0.001)、DWI等低信號(χ2=4.310，P=0.038)、囊變壞死(χ2=7.111，P=0.008)、瘤周水腫程度(χ2=9.864，P=0.014)、血管流空影(χ2=8.087，P=0.004)、與硬腦膜窄基底相連(χ2=15.973，P＜0.001)等因素差異有統計學意義(P＜0.05)；腦膜尾征(χ2=0.150，P=0.698)、瘤內出血(χ2=2.338，P=0.126)、中線結構移位(t=－1.656，P=0.106)等因素差異無統計學意義(P＞0.05)。結論 HPC與血管瘤型腦膜瘤的MRI表現存在差異，對比分析二者的影像學征象有助于兩者的診斷與鑒別診斷。

[關鍵詞]血管外皮細胞瘤；腦膜瘤；磁共振成像

作者單位：

1. 南昌大學第一附屬醫院影像科，南昌 330006

2. 南昌大學第一附屬醫院神經外科，南昌 330006

肖香佐，E-mail: xxz8785@sina.com

接受日期：2015-12-06

陳榮, 彭德昌, 胡祖力, 等. 顱內血管周細胞瘤與血管瘤型腦膜瘤的磁共振成像征象對比分析. 磁共振成像, 2016, 7(3): 173-179.

顱內血管周細胞瘤又稱血管外皮細胞瘤(hemangiopericytoma，HPC)，起源于間葉毛細血管Zimmerman細胞[1]，是一種少見的顱內惡性腫瘤，約占中樞神經系統原發腫瘤的0.4%[2]，具有復發率高和易遠處轉移等特點，其影像學表現酷似顱內良性腫瘤中的血管瘤型腦膜瘤，術前常難以將二者區分開來。然而，兩者的手術方案及預后均不同，因此，提高二者的術前診斷率對于手術方案的制定及預后判斷尤為重要。筆者通過比較二者的MRI特征性表現，以期為提高兩者的術前診斷與鑒別診斷提供依據。

1 材料與方法

1.1 一般資料

搜集我院2010年以來經手術和病理證實的顱內16例HPC和24例血管瘤型腦膜瘤。HPC患者中，男9例，女7例，年齡36～75歲，平均年齡約50歲。臨床表現為頭痛、頭暈者15例，惡心嘔吐者1例，視物模糊者4例，肢體麻木或活動障礙者4例，耳鳴或聽力下降者2例。術后復發者5例。血管瘤型腦膜瘤患者中，男9例，女15例，年齡33～68歲，平均年齡約51歲。臨床表現為頭痛、頭暈者12例，惡心、嘔吐者4例，視物模糊者3例，肢體麻木或活動障礙者8例，癲癇發作者2例，出現精神癥狀者4例，聽力下降者3例，面頸部疼痛者1例。

1.2 MR檢查

所有病例術前均行MRI平掃及增強掃描。使用西門子3.0 T Magnetom Trio Tim磁共振系統，8通道頭顱線圈，采用常規SE及FSE序列進行軸面、矢狀面及冠狀面成像。掃描參數：T1WI TR 250.0 ms，TE 2.5 ms，層厚5 mm，層間距1.5 mm，視野(FOV) 220 mm×220 mm，矩陣320×256。T2WI TR 4000.0 ms，TE 113.0 ms，層厚5 mm，層間距1.5 mm，FOV 220 mm×220 mm，矩陣320×299。DWI TR 4100.0 ms，TE 91 ms，層厚5 mm，層間距1.5 mm，FOV 230 mm×230 mm，矩陣192×192，b=1000 s/mm2。增強掃描靜脈注射釓噴酸葡胺，劑量為0.2 mmoL/kg，速率為2.0～3.0 ml/s。

1.3 圖像分析

觀察HPC與血管瘤型腦膜瘤的大小、形態、信號、囊變壞死、瘤內出血、腫瘤的強化程度和均勻度、流空血管影、瘤周水腫、中線結構移位、與硬腦膜附著形式、腦膜尾征及顱骨改變等征象。

1.4 統計學分析

應用SPSS 17.0 軟件包，將本例HPC與血管瘤型腦膜瘤的發病年齡、性別及影像特征進行統計學分析。計數資料組間比較采用χ2檢驗，計量資料組間比較采用兩獨立樣本t檢驗，以P＜0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 發病年齡、性別及發病部位

16例HPC中，位于大腦凸面6例，大腦鐮旁3例，顱底3例，橋小腦角區2例，小腦幕2例。24例血管瘤型腦膜瘤中，位于大腦半球凸面11例，大腦鐮旁4例，顱底1例，橋小腦角區1例，丘腦1例，蝶骨嵴2例，小腦半球1例，巖斜區2例，中下斜坡1例。HPC和血管瘤型腦膜瘤患者的性別和年齡統計學結果見表1，二者的組間差異均無統計學意義(P＞0.05)。

2.2 MRI表現

血管瘤型腦膜瘤的影像學特征見圖1，2，多呈類圓形或橢圓形(圖2)。囊變壞死少見，均勻強化；腫瘤實性部分T1WI呈稍低信號14例，等信號9例，稍高信號1例；T2WI呈稍高信號22例，等低信號1例，稍低信號1例；DWI多呈稍高或高信號(圖2B)；中度瘤周水腫10例，重度瘤周水腫4例，輕度瘤周水腫3例；腫瘤多與硬腦膜寬基底相連(圖1，2)。HPC的影像學特征見圖3～5，多呈分葉狀(圖3～5)，其中1例跨小腦幕上下生長(圖3)；腫瘤易出現囊變壞死，不均勻強化；腫瘤實性部分T1WI呈稍高信號9例，等信號4例，稍低信號2例，高信號1例；T2WI呈等信號11例，稍高信號4例，高信號1例；DWI多呈等低信號(圖5B)；輕度瘤周水腫8例，中度瘤周水腫2例；血管流空影較常見(圖4A)，腫瘤多與硬腦膜窄基底相連(圖3～5)；可引起臨近顱骨骨質破壞(圖5)。本組HPC與血管瘤型腦膜瘤的影像征象統計學結果見表1，HPC與血管瘤型腦膜瘤比較，腫瘤的大小、形態、T1WI信號、T2WI信號、DWI信號、囊變壞死、瘤周水腫程度、血管流空影、與腦膜附著形式等因素差異有統計學意義(P＜0.05)；腦膜尾征、瘤內出血、中線結構移位等因素差異無統計學意義(P＞0.05)。

表1　HPC與血管瘤型腦膜瘤的一般資料及影像征象對比Tab. 1 The comparative analysis of general data and different imaging signs in both intracranial HPC and angiomatous meningioma

續表1　HPC與血管瘤型腦膜瘤的一般資料及影像征象對比Continued Tab. 1 The comparative analysis of general data and different imaging signs in both intracranial HPC and angiomatous meningioma

2.3 病理特點

血管瘤型腦膜瘤：肉眼觀大部分腫瘤切面灰白、灰紅，質韌；鏡下見腦膜上皮細胞彌漫片狀分布，部分腫瘤細胞呈漩渦狀排列，瘤細胞胞漿豐富，紅染，核圓形或卵圓形，瘤細胞間見大量大小不一、管壁厚薄不均的血管(圖6)。大部分腫瘤細胞表達EMA (23/24)、Vim (23/24)、Ki-67 (22/24)和CD34 (19/24)，部分表達PR (10/24)、CD31 (7/24)、FⅧ (6/24)，少部分表達CK (3/24)、SMA (2/24)、bcl- 2(1/24)、S100 (1/24)、ER (1/24)、AR (1/24)和Des (1/24)。

HPC：肉眼觀大部分腫瘤切面灰白、質中；鏡下腫瘤細胞彌漫分布，排列密集，大小較一致，呈梭形或多角形，核卵圓形，瘤細胞間見大量枝丫狀、鹿角狀或裂隙狀薄壁血管(圖7)，部分可見核分裂像及局灶性壞死。所有腫瘤細胞均表達CD34和Ki-67，大部分表達Vim (14/16)、CD99 (11/16)、bcl-2 (12/16)，部分表達CD31 (7/16)、FⅧ (5/16)、S100 (4/16)，少量表達CD56 (1/16)。特殊染色示網狀纖維局灶性包繞腫瘤細胞。

3 討論

3.1 腫瘤起源、臨床特點

HPC與血管瘤型腦膜瘤均為腦外腫瘤，但組織起源不同，HPC起源于毛細血管的Zimmerman細胞，血管瘤型腦膜瘤起源于蛛網膜帽狀細胞。以往文獻報道血管瘤型腦膜瘤好發于中年女性，是一種良性腫瘤[3]，顱內HPC可發生于任何年齡，發病高峰為38～45歲，男女比例約為1.4∶1[4]，具有侵襲性生物學行為，容易復發和轉移[5]。而本組顱內HPC發病平均年齡約為50歲，男女之比為9∶7；血管瘤型腦膜瘤發病平均年齡約51歲，女性占62.5% (15/24)；二者的發病年齡和性別均無明顯差異，與文獻報道不一致，這可能與病例數不同有關。HPC與血管瘤型腦膜瘤的發病部位及影像表現相似，臨床誤診率極高，但二者生物學行為不同，因此，術前鑒別診斷對于臨床治療方案的選擇及預后評估尤為重要。

3.2 MRI影像特征及鑒別診斷分析

圖1　女，37歲，血管瘤型腦膜瘤。MRI增強軸面，寬基底，明顯均勻強化，可見腦膜尾征Fig. 1 Angiomatous meningioma in 37-year-old woman. Contrast-enhanced axial MRI showing a tumor located in the right frontal-parietal lobe, with a broad base, obvious enhancement, and “dural tail” sign.

圖2　男，45歲，血管瘤型腦膜瘤。軸面MRI增強(A)和DWI (B)，橢圓形，寬基底，明顯均勻強化，DWI高信號Fig. 2 Angiomatous meningioma in 45-year-old man. Contrast-enhanced axial MRI (A) and DWI (B) revealing a ellipse les ion located in the left parietal lobe, with a wide base, obvious enhancement and hyperintense in DWI.

圖3　女， 70歲，HPC。MRI增強矢狀面(A)和冠狀面(B)，分葉狀，跨小腦幕上下生長，窄基底，可見壞死囊變，明顯不均勻強化Fig. 3 HPC in 70-year-old woman. Contrast-enhanced sagittal (A) and coronal (B) MRI showing a lobulated mass located in the left parietaloccipital lobe, growing across the tentorium, with a narrowbase, cystic necrosis and marked inhomogeneous enhancement.

圖4　男，45歲，HPC。T2WI軸面(A)和增強矢狀面(B)，分葉狀，窄基底，瘤內見血管流空影(A)，可見壞死囊變，明顯不均勻強化Fig. 4 HPC in 45-year-old man. Axisal T2WI (A) and contrast-enhanced sagittal MRI (B) revealing a lobulated mass located in the left frontaltemple lobe, with a narrow base, signal void of vessel inside the tumor, cystic necrosis and obvious inhomogeneous enhancement.

圖5　男，54歲，HPC。MRI增強軸面(A)和DWI (B)，分葉狀，窄基底，可見壞死囊變，明顯不均勻強化，DWI呈等信號(B)，臨近顱骨侵蝕性骨質破壞Fig. 5 HPC in 54-year-old man. Contrast-enhanced axial MRI (A) and DWI (B) showing a lobulated mass located in the right fro ntal lobe, with a narrow base, cysticnecrosis, marked inhomogeneous enhancement, isointensity in DWI and a bone erosion of near skull.

圖6　血管瘤型腦膜瘤病理。鏡下腦膜上皮細胞彌漫片狀分布，細胞胞漿紅染，核圓形，其間散在大量管壁厚薄不均的血管(HE×100)Fig. 6 Pathology of angiomatous meningioma: Microscopically, meningeal epithelial cells exhibit a diffuse patchy distribution with red dye cell cytoplasm, nuclear circle, and a large number of blood vessels with thick and thin wall scattering in tumor stroma (HE×100).

圖7　HPC病理。鏡下腫瘤細胞彌漫分布，排列密集，細胞核卵圓形，其間見大量呈枝芽狀、鹿角狀薄壁血管(HE×100)Fig. 7 Pathology of HPC: Microscopically, the tumor cells exhibit a dense and diffuse growth pattern with ovoid nuclei and abundant branches or antlers-shaped thin-walled vessels in tumor stroma (HE×100).

(1)腫瘤的大小和形態：本組HPC的平均最大橫截面長徑(約51 mm)大于血管瘤型腦膜瘤(約41 mm)，差異有統計學意義(P＜0.05)。表明HPC的生長速度較快。本組HPC約87.5% (14/16)呈分葉狀或不規則形，可能與腫瘤各部位生長速度不一致及具有侵襲性生長方式有關[6-7]，血管瘤型腦膜瘤約54.2% (13/24)呈類圓形或橢圓形。(2)腫瘤強化程度及囊變壞死：本組HPC與血管瘤型腦膜瘤病理上均具有血管豐富的特點，且鏡下HPC的核分裂象及囊變壞死較血管瘤型腦膜瘤多見，故在MRI上HPC常見囊變壞死及明顯不均勻強化，血管瘤型腦膜瘤少見囊變壞死，常呈明顯均勻強化。HPC易發生囊變壞死，可能是由于腫瘤生長迅速，侵蝕腫瘤的部分滋養血管，腫瘤血供減少所致。(3)血管流空影：本研究中血管流空影在HPC較血管瘤型腦膜瘤更多見，這與周俊林等[8]的研究一致。HPC與血管瘤型腦膜瘤雖然均為富血供腫瘤，但HPC血管壁較薄，管腔相對較大，血管阻力相對較小，血流速度相對較快，這可能是導致其血管流空影更常見的原因。(4)腦膜尾征：本研究中血管瘤型腦膜瘤“腦膜尾征”較HPC更常見，但差異無統計學意義(50.0%，43.8%，P＞0.05)。腦膜瘤的“腦膜尾征”可能是腫瘤浸潤和局部炎癥反應共同作用的結果[9]。而HPC的“腦膜尾征”是腫瘤侵襲性生長浸潤臨近腦膜所致。(5)與硬腦膜附著形式：本組HPC多與硬腦膜窄基底相連，約占68.8% (11/16)，而血管瘤型腦膜瘤多與硬腦膜寬基底相連，約占91.7% (22/24)，這是因為血管瘤型腦膜瘤起源于蛛網膜帽細胞，與腦膜關系密切，而HPC則起源于腦膜間質血管周細胞，與腦膜關系較不密切。(6)腫瘤臨近顱骨破壞：HPC具有侵襲性生物學行為，可引起鄰近顱骨骨質破壞[10]，而腦膜瘤可引起臨近顱骨骨質增生改變。本組病例中僅1例HPC引起臨近顱骨骨質破壞，且兩種腫瘤顱骨破壞征象差異無統計學意義，這可能與本組病例數較少有關。(7)瘤周水腫程度：本組HPC與血管瘤型腦膜瘤的瘤周水腫程度不同(P＜0.05)，且HPC多見瘤周輕中度水腫(62.5%)，血管瘤型腦膜瘤瘤周多見中重度水腫(58.3%)，與文獻報道相似[5, 11-12]。HPC的瘤周輕中度水腫，可能與腫瘤生長迅速浸潤臨近腦組織有關。而血管瘤型腦膜瘤的瘤周中重度水腫，可能與其瘤內血管管壁相對較厚，管腔相對較小，血管阻力相對較大及血流速度緩慢引起的血管源性水腫有關。(8)腫瘤DWI信號：本組HPC DWI多呈等低信號(75.0%)，而血管瘤型腦膜瘤多表現為高或稍高信號(58.3%)，與潘鋒等[13]報道相似。HPC DWI多表現為等低信號，可能是由于腫瘤壞死囊變較多，水分子彌散自由度較高所致。相反血管瘤型腦膜瘤多表現為高信號或稍高信號，可能與腫瘤囊變壞死較少，水分子彌散受限有關。(9)腫瘤實質的T1WI及T2WI信號：本組HPC與血管瘤型腦膜瘤的T1WI及T2WI信號表現不同(P＜0.05)，HPC T1WI多呈稍高信號(56.3%)，T2WI多呈等信號(68.8%)；血管瘤型腦膜瘤T1WI多呈稍低信號(58.3%)，T2WI多呈稍高信號(91.7%)。HPC腫瘤實性部分T1WI信號相對較高，T2WI信號相對較低，可能與其腫瘤細胞排列密集及內含纖維組織有關。(10)腦中線結構移位：本組HPC與血管瘤型腦膜瘤的腦中線結構移位差異無統計學移位(P＞0.05)，這可能是HPC瘤體較大及血管瘤型腦膜瘤瘤周水腫較重，二者相互抵消的結果。

綜上所述，HPC與血管瘤型腦膜瘤的大小，形態，T1WI、T2WI及DWI信號，囊變壞死，血管流空影，與硬腦膜附著形式等存在差異，仔細分析二者的影像學征象，有助于兩者的診斷與鑒別診斷，為臨床治療方案的的制定及預后判斷提供依據。

參考文獻[References]

[1]Joseph JT, Lisle DK, Jacobv LB, et al. NF2 gene analysis distinguishes hemangiopericytoma from meningioma. Am J Pathol, 1995, 147(5): 1450-1455.

[2]Rutkowski MJ, Jian BJ, Bloch O, et al. Intracranial hemangiopericytoma: clinical experience and treatment considerations in a modern series of 40 adult patients. Cancer, 2012, 118(6): 1628-1636.

[3]Sun YL, Zhang MZ, Qu BQ, et al. Ultra pathological differential diagosis of intracranial hemangiopericytoma and angiomatous menigioma. J Capital Med University, 2009, 30(6): 845-848.孫異臨, 張懋植, 曲寶清, 等. 顱內血管外膜細胞瘤與血管瘤型腦膜瘤的超微病理鑒別. 首都醫科大學學報, 2009, 30(6): 845-848.

[4]Chen M, Li F, Liu CY, et al. Study on imaging features of intracranial hemangiopericytoma correlated with pathology. Radiol Practice, 2014, 29(1): 49-52.陳明, 李鳳, 劉春英, 等. 顱內血管周細胞瘤的影像學特征與病理對照研究. 放射學實踐, 2014, 29(1): 49-52.

[5]Tang F, Liu H. MRI manifestations of intracranial hemangiopericytoma: comparison study with pathological findings. J Clin Radiol, 2014, 33(9): 1438-1441.唐菲, 劉輝. 顱內血管周細胞瘤的MRI表現與病理對照分析.臨床放射學雜志, 2014, 33(9): 1438-1441.

[6]Bai CL, Zhou JL, Chen R, et al. MRI features of intracranial anaplastic hemangiopericytoma. J Pract Radiol, 2012, 28(8): 1186-1188.白亮彩, 周俊林, 徐瑞, 等. 顱內間變型血管周細胞瘤的MR特征. 實用放射學雜志, 2012, 28(8): 1186-1188.

[7]Wei XH, Zhou JL, Li WP, et al. Correlation between cystic necrosis of cranio-hemangiopericytoma and the expression of P73. J Chin Clin Med Imaging, 2010, 21(1): 9-12.魏曉輝, 周俊林, 黎衛平, 等. 顱內血管外皮細胞瘤囊變壞死與P73表達相關性的研究. 中國臨床醫學影像雜志, 2010,21(1): 9-12.

[8]Zhou JL, Zhao JH, He N, et al. Comparison of MRI sign and pathological findings in intracranial hemangiopericytomas and angiomatous type meningioma. 2006, 17(12): 669-678.周俊林, 趙建洪, 何寧, 等. 顱內血管外皮細胞瘤與血管瘤型腦膜瘤的 MRI 與病理對照. 中國臨床醫學影像雜志, 2006, 17(12): 669-678.

[9]Cheng JL, Zhao YL, Wang FF, et al. MRI manifestations of "dural tail sign" in meningioma and its related pathology. Chin J Magn Reson Imaging, 2010, 1(2): 115-119.程敬亮, 趙藝蕾, 王斐斐, 等. 腦膜瘤“腦膜尾征”的MRI表現及其病理學基礎. 磁共振成像, 2010, 1(2): 115-119.

[10]Wu W, Shi JX, Cheng HL, et al. Hemangiopericytomas in the central nervous system. J Clin Neurosci, 2009, 16(4): 519-523.

[11]Xu LY, Wang HB, Song W, et al. MRI and pathological features of intracranial hemangiopericytoma. Chin J Med Imaging Technol, 2012, 28(2): 239-242.徐麗艷, 王海寶, 宋文, 等. 顱內血管周細胞瘤MRI表現及病理分析. 中國醫學影像技術, 2012, 28(2): 239-242.

[12]Li WY, Liu H, Zhou JL, et al. Comparatively analysis imaging signs between meningeal primary peripheral primitive neuroectodermal tumor and angiomatous meningioma. Chin J Magn Reson Imaging, 2014, 5(6): 441-445.李文一, 劉宏, 周俊林, 等. 腦膜原發外周型原始神經外胚層腫瘤與血管瘤型腦膜瘤影像征象對比分析. 磁共振成像, 2014, 5(6): 441-445.

[13]Pan F, Gu XL, Zhu YM, et al. Study of characteristic differences in CTs and MRIs for intracranial hemangiopericytoma and meningioma to enable better and accurate diagnosis. Chin J Neurosurg, 2013, 29(1): 54-57.潘鋒, 顧曉麗, 祝躍明, 等. 顱內血管外皮細胞瘤與腦膜瘤的CT、MRI鑒別診斷. 中華神經外科雜志, 2013, 29(1): 54-57.

資訊 Information

Differences in MRI findings between intracranial hemangiopericytoma and angiomatous meningioma

CHEN Rong1, PENG De-chang1, HU Zu-li2, LI Hai-jun1, ZHANG Jing-kun1, XIAO Xiang-zuo1*1Department of Radiology, the First Affiliated Hospital of Nanchang University, Nanchang 330006, China
2Department of Neurosurgery, the First Affiliated Hospital of Nanchang University, Nanchang 330006, China

*Correspondence to: Xiao XZ, E-mail: xxz8785@sina.com

Received 5 Nov 2015, Accepted 6 Dec 2015

AbstractObjective: To explore the MRI differences between intracranial anaplastic hemangiopericytoma (HPC) and angiomatous meningioma. Materials and Methods: There were sixteen patients with HPC and twenty four patients with angiomatous meningioma proved by operation and pathology. The imaging data about preoperative MRIs and enhancements of them were analyzed retrospectively. The imaging characteristics of these tumors were analyzed with chi-square test (χ2) and two independent sample t-test, with P＜0.05 for the difference statistically significant. Results: The length of the tumor (t=2.066, P=0.046), lobulation (χ2=7.111, P=0.008), T1WI signal (χ2=17.220, P＜0.001), T2WI signal (χ2=22.247, P＜0.001), iso-low signal in DWI (χ2=4.310, P=0.038), cystic necrosis (χ2=7.111,P=0.008), the degree of peritumoral edema (χ2=9.864, P=0.014), signal void of vessel (χ2=8.087, P=0.004), subdural connected with a narrow base (χ2=15.973,P＜0.001) ware statistically significant (P＜0.05) between HPC and angiomatous meningioma. Meningeal tail (χ2=0.150, P=0.698), Intratumoral hemorrhage (χ2=2.338, P=0.126), brain midline shift (t=–1.656, P=0.106) showed no statistical differences (P＞0.05). Conclusions: There are differences in MRI findings between HPC and angiomatous meningioma. It is helpful for the diagnosis and differential diagnosis through the comparative analysis of the imaging signs.

Key wordsHemangiopericytoma; Meningioma; Magnetic resonance imaging

DOI:10.12015/issn.1674-8034.2016.03.003

文獻標識碼：A

中圖分類號：R445.2；R739.41

收稿日期：2015-11-05

通訊作者：