多模態磁共振成像對結節型肝細胞癌TACE+RFA術后復發灶評估的價值

呂婷婷，劉愛蓮，汪禾青，李葉，陳麗華，韓錚

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多模態磁共振成像對結節型肝細胞癌TACE+RFA術后復發灶評估的價值

呂婷婷，劉愛蓮*，汪禾青，李葉，陳麗華，韓錚

［摘要］目的 探討多模態磁共振成像對結節型肝細胞癌TACE+RFA術后復發灶評估的價值。材料和方法 回顧性收集我院自2009年9月至2014年9月經臨床或病理證實單結節型肝細胞癌并采用TACE和RFA聯合治療的患者。篩查入組105例，男87例，女18例，年齡46～83歲，中位年齡63歲。從復發點按隨診間隔逆行追溯分為三組：復發組、可疑組和術后組。結合復發組定位觀察其他兩組介入灶腫瘤復發區各序列信號改變及形態學征象。采用卡方檢驗比較三組間的各序列信號及形態改變。根據復發組各序列信號、形態的百分比進行編號。使用ROC曲線比較復發組-術后組各序列信號的診斷閾值。使用Logistics回歸計算各序列同時使用信號及形態特點診斷可疑組的靈敏度、特異度。再將序列進行聯合找到約登指數最大時的序列搭配。結果 可疑組時信號特點：T1WI低信號、混雜信號；T2WI高信號、混雜信號；彌散加權成像（diffusion weighte dimaging， DWI）高信號，肝臟三維容積快速掃描（liver acquisition with volumeacceleration， LAVA）明顯強化。形態特點：各序列大多以半月形為主。診斷效能：當 T1WI、T2WI、DWI、LAVA四個聯合時診斷靈敏度、特異度分別為85.7%和94.3%。結論 多模態磁共振成像技術對結節型原發性肝細胞TACE+RFA介入術后復發區的觀測具有一定隨訪價值。

［關鍵詞］癌，肝細胞；磁共振成像；肝動脈栓塞化療；射頻消融術；彌散加權成像

作者單位：大連醫科大學附屬第一醫院放射線科，大連 116010

接受日期：2015-12-30

呂婷婷， 劉愛蓮， 汪禾青， 等. 多模態磁共振成像對結節型肝細胞癌TACE+RFA術后復發灶評估的價值.磁共振成像， 2016， 7（2）: 113–120.

*Correspondence to: Liu AL， E-mail: cjr.liuailian@vip.163.com

Received 25 Oct 2015， Accepted 30 Dec 2015

我國原發性肝細胞癌（hepatocellular carcinoma，HCC）每年發病率及死亡率均居世界首位［1］。介入治療作為能選擇性使腫瘤組織缺血壞死的技術，已經廣泛應用于臨床，尤其對小肝癌能達到治愈的效果［2］。目前介入方法較多，其中經肝動脈栓塞化療（transcatheter arterial chemo embolization，TACE）較為常用，但由于術后存在供血血管不能完全栓塞及側支形成等原因導致TACE不能一次徹底殺死所有腫瘤細胞，須要進一步射頻消融術（radiofrequency ablation， RFA）等補充治療。介入術后局部壞死、出血及繼發炎性反應等，導致病灶區結構復雜，對腫瘤殘存或復發判斷困難。如何判斷介入術后腫瘤殘留或復發，對于評價介入治療效果及指導下一步治療有重要作用。近年來，隨著磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）技術的提高及廣泛應用，其圖像質量隨之提高，成為評估腫瘤病變的常規檢查方法［3］。本研究通過MRI多模態序列成像比較單發結節型原發性肝細胞癌介入術后規律隨診至復發過程中的三個不同時期，來找出腫瘤早期（可疑組）的信號、形態特征是否有意義，及MRI多模態序列成像評估其對腫瘤復發灶的診斷效能。

1　材料與方法

1.1研究對象

回顧性分析2009年9月至2014年9月在我院經過活檢病理學及臨床診斷證實的單發 結節型HCC，獲得我院倫理委員會審批并簽署患者同意書經系統TACE聯合RFA治療后復發的患者149例。最后出組44例，篩選入組105例病人105個病灶，男87例，女18例，年齡46～83歲，中位年齡63歲。入組標準：無對比劑過敏；病灶未經外科手術切除；規律隨診間隔3～4個月，至目標病灶腫瘤復發為止。出組標準：有上消化道出血史者或嚴重凝血功能障礙者；伴嚴重基礎疾病心功能、肝功能、腎功能嚴重受損；隨診非規律間隔3～4個月者；聯合介入治療前后行其他治療。

1.2MRI檢查方法

應用磁共振掃描儀為GE 1.5 T（GE Medical Systems， Signa EXCITE HD）8通道相控陣體部線圈。患者取仰臥位，足先進，腹部外加呼吸門控（補償）。T1WI序列（TR/TE=400/8 ms， FOV=32× 32，矩陣=320×192；T2WI抑脂序列TR/TE= 4000/125 ms，FOV=32×32，矩陣=320×192。彌散加權成像（diffusion weighte dimaging， DWI）采用SEEPI序列，TR/TE=4000/70 ms，b=600 s/mm2。應用肝臟三維容積快速掃描（liver acquisition with volumeacceleration， LAVA）序列，TR/TE=3.9/ 1.9 ms，TI=7.0 ms，FOV=39×39 mm，矩陣= 272×192。對比劑為馬根維顯（Gd-DTPA），經肘靜脈注射，注射劑量0.1 mmol/kg，速率2.5 ml/s。分別在注藥后的不同時間段（16 s、32 s、48 s、64 s）進行掃描，并于延遲掃描在300 s時進行。

1.3MRI圖像的分析與測量

由具有7年腹部MR診斷經驗的筆者本人和一名具有13年以上腹部MR診斷經驗的放射科醫師共同對MRI影像進行分析和測量，兩者對圖像診斷不統一時，請其他參與者（兩年以上診斷經驗）進行共同分析達成一致意見。

1.3.1腫瘤介入術后至復發的分期

腫瘤復發組：典型肝癌影像表現，介入術后無其他（包括妊娠、生殖系胚胎源性腫瘤、活動性肝炎）引起甲胎蛋白（alpha fetoprotein， AFP）變化的情況，AFP再度升高≥400 ug/L持續1個月或≥200 ug/L持續2個月。可疑組：（1）介入灶大小：符合聯合介入術后腫瘤復發mRECIST標準中既不符合部分緩解（partial response， PR）也不符合疾病進展（progressive disease， PD）；（2）介入術后AFP再度輕微升高或較術后組沒有明顯改變；（3）各序列掃描中某一序列信號可發生輕微變化。術后組：（1）介入灶大小：要符合聯合介入術后腫瘤復發mRECIST標準中較穩定（stable disease， SD）； （2）介入術后AFP隨診未見明顯改變；（3）各序列掃描中信號穩定。

1.3.2MRI征象分析

信號改變：分為高、等、低及混雜信號；形態學征象：（1）結節影：觀測位于病灶區的孤立結節狀異常信號影；（2）半月形影：觀測位于病灶區局限性呈半月形增厚影，并呈明顯強化或DWI明顯高信號；（3）其它未見（包括環形、片形）。

1.4統計學分析

統計學采用SPSS 17.0統計軟件。對三組間的單獨各序列信號及形態改變進行比較采用卡方檢驗。根據復發組各序列組成信號百分比對信號及形態進行評分編號。使用ROC曲線比較復發組-術后組找出各序列的診斷閾值。按照可疑組中各形態的百分比對形態進行評分編號。使用Logistics回歸計算T1WI、T2WI、LAVA及DWI序列單獨、兩兩聯合、三個聯合、四個聯合，找到約登指數最大時的序列搭配。

2　結果

復發組、可疑組、術后組單獨各序列病灶信號比較見表1，由表1所示介入灶復發區三組各組信號卡方檢驗比較P＜0.05，差異均有統計學意義。

表1　三組T1WI、T2WI、LAVA及DWI病灶信號比較Tab. 1 Comparison of T1WI， T2WI， LAVA， DWI lesions level signal

根據復發組與術后組各序列中信號的百分比依次評分編號，根據復發組中LAVA強化程度各占的百分比將復發組與術后組依次編號，編號后進行ROC的曲線分析。T1WI、T2WI、LAVA及DWI診斷復發組-術后組的ROC曲線見圖1，ROC曲線結果見表2。

根據表2中評分閾值可知，診斷復發組的信號后再將可疑組和術后組依據復發組信號進行二分類評分編號，應用卡方檢驗對兩期的信號評分診斷標準的結果進行檢驗，差異均有統計學意義（P＜0.05），見表3。

復發組、可疑組、術后組單獨各序列T1WI、T2WI、LAVA及DWI病灶形態比較結果見表4，所示介入灶復發區三期各組形態卡方檢驗比較，差異均有統計學意義（P＜0.05）。

根據表4按照可疑組中T1WI、T2WI、DWI、LAVA序列結節狀、半月形、其它未見異常（環形、片狀）所占百分比將半月形、結節形、未見異常信號依次評分編號為：3、2、1。將上述信號及形態學評分編號代入Logistics回歸分析可疑組診斷效能，見表5。T1WI、T2WI、DWI、LAVA四個聯合使用時診斷靈敏度、特異度高。

3　討論

圖1　T1WI、T2WI、LAVA及DWI診斷復發組-術后組的ROC曲線Fig. 1 T1WI， T2WI， LAVA grade DWI diagnosis of recurrence group - ROC curve of postoperative group

表 2　T1WI、T2WI、DWI信號及LAVA強化程度診斷復發組-術后組的診斷效能Tab. 2 T1WI， T2WI， DWI signal level to strengthen the diagnosis of recurrence and LAVA group - diagnostic efficacy of postoperative group

表 3　T1WI、T2WI、DWI及LAVA信號評分診斷標準比較Tab. 3 Comparison of T1WI， T2WI， DWI and LAVA signal rates diagnostic criteria

表4　復發組、可疑組、術后組T1WI、T2WI、LAVA及DWI病灶形態比較Tab. 4 Comparison of relapse group， suspicious group， postoperative group T1WI， T2WI， LAVA and DWI lesion morphology

原發性肝細胞癌惡性程度高，病情發展快，所以大多數HCC手術切除率僅9.0%～13.5%［4］。介入治療具有創傷小、治療時間短等優點，但肝癌介入術后，如何對病灶進行觀測及評價療效是臨床關注的熱點。TACE介入治療隨診1年后，發現治療效果逐漸下降［5］，并且多次進行TACE手術對患者的肝功能有一定的損害，同時影響治療療效［6］，因此TACE常需要聯合其他局部治療以改善患者生活質量。RFA是高溫至60度以上后加熱腫瘤組織后來達到破壞腫瘤的目的［7］。因此TACE+ RFA聯合治療能有效減少腫瘤復發及提高總體生存率和無瘤生存率［8］。有學者研究統計發現TACE +RFA聯合治療，特別對于直徑＞3 cm的肝癌可以治愈［9］，并且聯合后治療效果明顯優于TACE和RFA單獨療法。HCC介入術后48小時內由于出血及蛋白濃縮等因素，病灶T1WI多呈高信號，周圍半月形低信號，T2WI以低信號為主，可有混雜信號，邊緣低信號，增強后半月形強化，這與肝組織對熱損傷的充血有關［10］。術后1個月復查上腹部多期增強MRI介入灶體積略縮小，周圍半月形影變淡或消失，增強后動脈期強化不明顯，判定為介入灶消融較完整。6個月以后半月形強化少見，且多發生在靜脈期及延遲期［10］。本文通過隨診總結在TACE+RFA治療之后三期的信號與形態改變（重點是可疑組），為臨床更早的提供資料。介入灶在（術后組）T1WI序列呈等及高信號，T2WI表現為低信號，這可能是由于聯合介入治療術后腫瘤組織發生不同程度的凝固性壞死所致；DWI表現低信號可能與介入治療后碘油及化療藥物使目標腫瘤細胞發生缺血及缺氧，致腫瘤細胞壞死凋亡，細胞膜通透性增加及破裂，細胞外間隙擴大，水分子運動自由擴散增加有關；LAVA動態增強掃描可準確地判斷腫瘤無血供期，術后組病灶表現均無強化。但隨時間延長，在TACE聯合RFA術后可發生一系列的病理變化，包括出血、脂肪變性、液化性壞死等改變，易與復發早期相混淆。因此，病灶隨訪中可疑組是最值得關注的，如果此期發現異常后可以提高患者的生存率，所以本研究重點按介入灶復發區可疑組的影像特征為臨床更早的提供資料。研究介入灶（可疑組）多表現T1WI呈高、混雜信號，T2WI呈多邊緣出現稍高信號，早期病灶表現很細微，可以只表現為病灶邊緣輕微信號改變，因此，介入術后病灶的邊緣的評價也是一項參考指標［11］。本組發現可疑組時LAVA動態增強見病灶出現邊緣或結節樣強化及發現細小異常血管時（圖2），要引起注意有存活的腫瘤細胞。DWI對病灶的殘存與復發比較敏感，所以DWI呈稍高混雜信號影（圖3）。鑒于HCC多是高血供的惡性腫瘤，有文獻報道LAVA動態增強序列也可以發現介入術后腫瘤的變化［12］，另外，TACE聯合RFA術后病灶會隨著時間的推移會有所縮小，隨訪時病灶若增大，也高度可疑局部復發的可能（圖4）。腫瘤病灶可疑復發時需要再一次進行介入治療或者加入其他的治療方法，但有時在增強門脈期和延遲期殘留病灶、纖維包膜和腫瘤內纖維間隔均可強化。有報道等［13］發現并不是所有的早期強化都意味著腫瘤的殘存和復發，要注意術后還可以存在炎性及異常灌注的強化。纖維包膜在T1WI及T2WI則均是低信號，但是復發早期時不易分辨。另外有研究發現DWI受偽影的影響，也可以產生異常高信號，所以單序列觀測病變時都存在一定的假陽性及假陰性［14］。有報道［15］綜合使用多序列掃描對肝癌介入后療效評價較單獨使用T1WI、T2WI、動態增強和DWI的準確性高，說明聯合后能提高診斷效能［16］。近年來多模態磁共振成像在腹部疾病診斷中的應用已經越來越受到關注［17］。而對TACE+RFA聯合介入術后的研究報道較少，本研究將多模態磁共振成像用于肝臟介入術后復發區可疑組的診斷上，并總結了一些結果，說明序列聯合后能提高肝癌介入術后腫瘤復發的診斷效能。多模態磁共振成像特別強調“聯合”，由于序列穩定性等因素的存在，各序列間不可相互替代，所以聯合應用可能達到更好的疾病診斷效果。

表 5　可疑組各單獨序列及聯合序列診斷效能Tab. 5 Sequence and joint sequences of the individual diagnostic efficacy of suspicious group

圖2　男，56歲，TACE+RFA術后三個月開始入組隨診，隨診10個月發現介入灶復發，按照逆時間觀察圖像。A～C為T1WI三期（復發組-可疑組-術后組），D～F為T2WI三期圖像，G～I為DWI三期圖像，J～L為LAVE增強動脈期三期圖像。可疑組時LAVA動態增強見病灶出現邊緣或結節樣強化及發現細小異常血管時，要引起注意有存活的腫瘤細胞Fig. 2 Male， 56 years old， TACE + RFA surgery， three months into the group followed up， 10 months follow-up found that intervention stove recurrence was observed in reverse time image. A—C is T1WI three stage images （relapse group - suspicious group - surgery group）， D—F is T2WI three stage images， G—I is DWI three stage images， J—L is LAVE arterial phase three images. When the suspicious group LAVA dynamic enhanced see an edge or nodular lesions appear strengthening and found small abnormal blood vessels， to attract attention have viable tumor cells.

圖3　男，68歲，TACE+RFA術后2個月為觀察起點，隨診12個月發現介入灶復發，按照逆時間觀察圖像。A～C為T1WI三期（復發組-可疑組-術后組），D～F為T2WI三期圖像，G～I為DWI三期圖像，J～L為LAVE增強動脈期三期圖像。DWI對病灶的殘存與復發比較敏感，所以DWI呈稍高混雜信號影Fig. 3 Male， 68 years old， TACE + RFA was observed after two months starting point， 12-month follow-up found that tumor relapse intervention， the observed image in reverse time. A—C is T1WI three stage images （relapse group - suspicious group -surgery group）， D—F is T2WI three stage images， G—I is DWI three stage images， J—L is LAVE arterial phase three images. DWI residual and recurrent lesions are more sensitive， so the DWI was slightly mixed signal intensity.

圖4　男，81歲，TACE術后5個月發現病灶復發臨床追加RFA術，術后1個月開始入組隨診，隨診15個月發現介入灶復發，按照逆時間觀察圖像。A～C為T1WI三期（復發組-可疑組-術后組），D～F為T2WI三期圖像，G～I為DWI三期圖像，J～L為LAVE增強動脈期三期圖像。TACE聯合RFA術后病灶會隨著時間的推移會有所縮小，隨訪時病灶若增大，也高度可疑局部復發的可能Fig. 4 Male， 81 years old， TACE was found after five months of recurrent clinical lesions additional RFA surgery， the group began one month follow-up， 15-month follow-up found that tumor relapse intervention， in reverse time observation image. A—C is T1WI three stage images （relapse group - suspicious group - surgery group）， D—F is T2WI three stage images， G—I is DWI three stage images， J—L is LAVE arterial phase three images. TACE combined with RFA after lesions over time will be reduced，if the lesions at follow-up increases， it may be highly suspicious of local recurrence.

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Follow-up value of Multi-modality imaging in the MRI assessment of recurrence after transcatheter arterial chemo embolization combined radiofrequency ablation of nodular hepatocellular carcinoma

LV Ting-ting， LIU Ai-lian*， WANG He-qing， LI Ye， CHEN Li-hua， HAN Zheng
Department of Radiology， First Affiliated Hospital of Dalian Medical University，Dalian 116010， China

Key wordsCarcinoma， hepatocellular； Magnetic resonance imaging； Transcatheter arterial chemo embolization；Radiofrequency ablation； Diffusion weighte dimaging

AbstractObjective: To study the follow-up value of Multi-modality imaging in the MRI assessment of recurrence after transcatheter arterial chemoembolization （TACE）combined radiofrequency ablation （RFA） of nodular hepatocellular carcinoma （HCC）. Materials and Methods: The clinical and pathological characteristics of single nodular hepatocellular carcinoma confirmed by clinical or pathological between September 2009 and September 2014 were retrospectively collected， and the patients were treated by RFA and TACE. At last， 105 cases were screened， including 87 males and 18 females， aged 46—83 years， and median age of 63 years. The recurrence points were divided into three groups: recurrence group， suspicious group and postoperative group. Combined with the recurrence group， the changes of the serial signals and morphological signs of the other two groups were observed in the tumor recurrence region of the tumor recurrence region. Statistical analysis: using chi square test to compare the signal and morphological changes between the three groups. According to the sequence signal of the recurrence group， the percentage of the morphology of the group was number. Using the ROC curve to compare the diagnostic thresholds of the serial signals between the recurrent group and the postoperative group. Using logistics regression to calculate the sensitivity and specificity of each sequence using signal andmorphological characteristics for the diagnosis of suspicious group. Then the sequence was joint， find the maximum Youden index sequence matching. Results: Signal characteristics of suspicious group: T1WI showed low signal and mixed signal； T2WI showed high signal and mixed signal； DWI showed hyperintensity LAVA （enhancement）. Morphological characteristics: the sequence mostly with half. The diagnostic efficacy: when four joint use T1WI， T2WI， DWI， LAVA and combined diagnostic sensitivity and specificity were 85.7% and 94.3%. Conclusion: Multi-modality imaging of MRI has the potential to assess the recurrence after TACE combined RFA of nodular HCCs .

通訊作者：劉愛蓮，E-mail: cjr.liuailian@vip.163. com

收稿日期：2015-10-25

中圖分類號：R445.2；R735.7

文獻標識碼：A

DOI:10.3969/issn.1674-8034.2016.02.006