生境異質性及源株密度對互花米草入侵力的影響

趙志遠,袁 琳,李 偉,朱曉涇,潘家琳,陳雅慧,張利權

華東師范大學河口海岸學國家重點實驗室,崇明生態研究院, 上海 200062

河口濕地位于海陸交界處[1],在凈化環境、提供生物棲息地、保護生物多樣性、穩定海岸、維持區域生態平衡、調節碳循環等方面發揮著不可替代的重要作用[2- 3],是單位面積上生態服務價值最高的生態系統類型[4]。受陸海物質交匯、泥沙輸移、沖淤演變、徑流和潮汐相互作用的影響,河口濕地具有獨特的自然條件和異質生境[5],沉積物粒徑、鹽度、氧化還原電位、水動力等與潮汐密切相關的系列環境因子都常常表現出高度的空間異質性[6]。有關河口濕地生境異質性與鹽沼植物生長和分布的研究表明,生境條件的異質分布大大增加了鹽沼植物吸收和利用資源的難度,嚴重影響其生長、繁殖和擴散[7- 8]。

自然植物種群中普遍存在密度效應,它對植物個體生長及種群動態的調節過程是動態的[9-10]。為了更好地適應不同生境類型,克隆植物可通過密度調控維持個體及種群穩定,即隨著源株密度及種內競爭的改變,植株存活率、克隆構型特征以及種群動態等方面均會產生變化[11-13]。王永健和鐘章成[14]開展的蝴蝶花(Irisjaponica)源株密度的控制實驗表明,不同源株密度對蝴蝶花生長、繁殖及生物量分配有顯著影響。Worm和Beusch[15]的研究表明,初始密度對鰻草(ZosteramarinaL.)幼苗生長和斑塊面積擴大均有明顯的正效應。黎磊等[10]研究也表明,密度效應主要通過影響鄰株植物間地上和地下器官的資源競爭強度來調節個體的資源配置。密度效應在河口濕地鹽沼植物群落也較為明顯,例如,隨源株密度增加,海三棱藨草(Scirpusmariqueter)和藨草(Scirpustriqueter)的單株平均生物量減少,而藨草和糙葉薹草的總生物量增加,三種莎草科植物存在明顯的克隆變異,表現出明顯的密度依賴性及較強的形態可塑性[16]。

互花米草(Spartinaalterniflora)隸屬禾本科米草屬(Spartina,又名繩草屬),具有強大的克隆整合與環境飾變能力[17-18],能在熱帶、亞熱帶到溫帶沿海地區寬廣的氣候帶分布,通常在河口、海灣等沿海灘涂的潮間帶形成單優群落[19],進而破壞生態系統結構和功能,威脅生物多樣性,是典型的人為引種后擴散蔓延造成生態危害的外來入侵物種[20]。目前,互花米草入侵機制的研究已廣泛開展,可概括為互花米草的成功入侵取決于互花米草的入侵力、合適的入侵途徑以及受體系統的可入侵性[21]。互花米草極強的入侵力與其生物學特性密切相關,包括對異質生境的廣適性、多樣的繁育對策、強大的擴散與競爭能力[17,22-23]。目前,已圍繞淹水[23]、鹽度[24]、潮灘沖淤[25]、溫度[26]、土壤水分[27]等環境條件,開展了互花米草對異質生境的適應性研究。然而,有關互花米草的入侵力是否會受密度調控,以及在生境異質性及源株密度共同影響下互花米草入侵力的變化尚有待深入研究。

長江河口濕地是典型的異質潮灘,受流域、河口與海域的多重壓力的影響,河口濕地生態系統更具多變性、脆弱性與敏感性[28-30]。20世紀90年代,互花米草被引種到長江口潮灘以積淤筑陸、保護河堤。經過定居適應階段后,由于其極強的擴散與競爭能力,現已在潮間帶濕地大肆蔓延,對本地物種構成了嚴重威脅[31-32]。許多學者致力于長江口互花米草的入侵機制和防治策略的研究[7-8,33],但對于異質性河口環境中互花米草生物學特性(例如密度)影響其入侵力的研究尚不深入,而互花米草入侵初始密度將可能決定其生長與資源分配的相對高低[14],缺乏對這一過程的了解也不利于互花米草入侵動態分析和優化控制技術建立。因此,本研究選擇不同類型生境,通過野外移栽實驗,模擬互花米草以不同初始密度入侵不同類型生境,分析生境異質性及源株密度對互花米草定居、生長和擴散的影響,深入探討生境異質性及源株密度對互花米草入侵力的影響,辨識影響互花米草入侵力的主要因子,為我國開展互花米草防控及海岸帶保護、修復和管理提供科學依據,具有重要的理論和實踐意義。

1 研究區域與研究方法

1.1 研究區域概況

南匯東灘濕地(30°50′04″—31°06′47″N,121°50′50″—121°51′40″E)位于長江河口南岸,毗鄰杭州灣(圖1),是上海市潮灘淤長最快的濕地之一,也是典型的異質潮灘[34]。該區域地處北亞熱帶,年平均氣溫15—16℃,年平均降水量1022 mm,氣候溫暖濕潤,屬典型的季風氣候[35]。潮流屬于非正規半日淺海潮流,水流呈往復運動性質[36]。潮間帶優勢植物主要為蘆葦(Phragmitesaustralis)、 海三棱藨草(S.mariqueter)和互花米草(S.alterniflora)。

1.2 實驗方法及設計

1.2.1 實驗設計

2016年4月,在南匯東灘的自然潮灘設置南(粉砂質潮灘)、北(淤泥質潮灘)兩條斷面,分別在每條斷面的植被區及前沿光灘設置固定實驗樣方,其中S1生境中優勢物種為海三棱藨草,S2生境為粉砂質光灘,N1生境中優勢物種為蘆葦, N2生境為淤泥質光灘(圖1)。利用實時動態定位系統(Real-Time Kinematic Global Position System, RTK-GPS)測得S1、S2、N1和N2生境的吳淞高程分別為(2.7±0.12)、(2.3±0.21)、(3.0±0.29) m和(2.4±0.9) m,均在互花米草可分布高程范圍內[37]。4月10日,在南匯東灘潮間帶互花米草單優群落內,挖取高度一致((18.28±1.65) cm)、長勢健康的互花米草根莖苗,并按1、3、5、10 株/m2和20 株/m2的源株密度隨機移栽到固定樣方內(1 m×1 m),每個源株密度設3個重復,共60個移栽樣方,樣方與樣方之間間隔2 m(圖1)。

1.2.2 植物監測

于整個生長季(2016年4月10日—2016年10月10日)每月定期監測不同生境、不同源株密度處理下,移栽互花米草根莖苗的存活率、密度及株高,并計算種群增長率(公式1)。

種群增長率=(D2-D1)/D1×100%

(1)

式中,D1為源株密度,D2為實驗結束時互花米草密度。

1.2.3 生境參數監測

植物監測同期,采用標志樁法[38]監測各生境潮灘沖淤動態。在每個生境的移栽樣方旁設置一根沖淤標志樁,每個生境15根,共60根標志樁。標志樁長1.5 m,垂直打入潮灘1 m左右以確保穩定,記錄標志樁暴露在灘面以上的高度(M0)作為相對高程零點,之后每月測量標志樁頂端向東、南、西、北30 cm處,距灘面垂直距離的平均值(Mx),M0與Mx的差值即為該時段的沖淤變化,正值為淤積,負值表示侵蝕[39]。

2016年4月(鹽沼植物存活關鍵時期),按照“S”型隨機多點混合的采樣方法,使用100 m3容積的環刀在每個樣方內采集3份重復表層沉積物樣品,帶回實驗室后利用貝克曼庫爾特Coulter LS13320型激光粒度儀進行粒度分析;利用W.E.T土壤三參儀(英國Delta-T)現場原位監測土壤電導率;利用RTK-GPS測得樣帶灘面高程數據后,通過與國家海洋局發布的平均潮位數據(蘆潮港站)進行耦合后,獲得不同生境的日均淹水時間和相應的淹水深度。

1.3 數據處理

應用統計軟件(IBM SPSS Statistics 19)對實驗數據進行統計分析,使用單因子方差分析(One-way ANOVA)中的最小顯著差異(LSD)對移栽后互花米草根莖苗的存活率、密度、株高及種群增長率進行差異顯著性檢驗(顯著性水平0.05);利用主成分分析方法對環境因子進行排序(旋轉方法：最大方差法),篩選出影響互花米草入侵力的關鍵環境因子。使用Origin 9.0軟件作圖。

2 結果

2.1 生境異質性及源株密度對互花米草存活的影響

不同處理下,互花米草存活率均表現為隨著生長季的延長,先下降后趨于平穩的變化規律(圖2),生境異質性及源株密度對互花米草存活率均有極顯著影響(P<0.01,表1)。植被區(N1和S1)的互花米草存活率顯著高于前沿光灘(N2和S2)(P<0.05,圖2)。源株密度對互花米草存活的影響在不同生境有不同的表現。互花米草在植被區的存活率隨源株密度增加而減小(圖2)。其中,在N1生境(蘆葦群落),互花米草源株密度為1 株/m2和3 株/m2時,其存活率均為100%;隨著源株密度的增加(5、10 株/m2和20 株/m2),互花米草存活率略有下降,但仍高于68%;在S1生境(海三棱藨草群落),源株密度為1 株/m2時,互花米草存活率為100%;隨著源株密度增加(3、5、10 株/m2和20 株/m2),互花米草存活率略有下降但均維持較高水平(>70%)。在光灘區(N2和S2),除了源株密度為20 株/m2的互花米草能夠一直存活在S2生境(粉砂質潮灘),且能保留至生長季末期外,其余源株密度的互花米草根莖苗即使最初存活,至生長季末期也未能實現長期定居(圖2)。

圖2 異質生境及不同源株密度影響下互花米草的存活動態Fig.2 Survival dynamics of S.alterniflora under different ortet density in different habitats

變異來源Source of variation存活率Survival rate密度Density種群增長率Population growth rate株高HeightFPFPFPFP生境 Habitat784.22<0.0114.60<0.0122.75<0.01492.44<0.01源株密度 Ortet density24.49<0.01134.87<0.018.46<0.0136.50<0.01生境×源株密度 Habitat × Ortet density29.42<0.0111.45<0.018.69<0.015.51<0.01

2.2 生境異質性及源株密度對互花米草株高的影響

生長季末(10月),異質生境及不同源株密度影響下互花米草的株高狀況如圖3所示。生境異質性對互花米草株高有極顯著影響(P<0.01,表1)。北斷面植被區(蘆葦群落,N1)互花米草平均株高為(148.86±9.99) cm,顯著高于南斷面植被區(海三棱藨草群落,S1)互花米草平均株高(74.7±8.87) cm(P<0.05,圖3)。此外,在植被區,隨著源株密度增加,互花米草的株高無顯著差異(P>0.05,圖3)。光灘區只有在S2生境,且當互花米草源株密度為20 株/m2時,才能一直保持存活,生長季末的株高為(43.33±5.35) cm,顯著低于植被區(N1和S1)相同源株密度處理(P<0.05)。

圖3 異質生境及不同源株密度影響下互花米草的株高差異Fig.3 Difference of the hight of S. alterniflora under different ortet density in different habitats at the end of growing season不同小寫字母的柱狀圖表示相互之間存在顯著差異,P<0.05

2.3 生境異質性及源株密度對互花米草種群增長率的影響

生境異質性及源株密度均對互花米草種群增長率產生極顯著影響(P<0.01,表1)。至生長季末,植被區(N1和S1)的互花米草種群整體呈現增長趨勢(圖4),N1生境互花米草平均種群增長率((280.89±416.05)%)高于S1生境互花米草平均種群增長率((173.89±262.07)%);而光灘(N2和S2)生境中,互花米草種群整體則處于萎縮狀態(圖4),N2生境由于移栽互花米草全部被潮水沖走,種群增長率為-100%,S2生境僅高源株密度(20 株/m2)互花米草成功定居并擴散,其種群增長率為(150±200)%,顯著高于植被區(N1和S1)同源株密度處理(P<0.05)。此外,在植被區,互花米草種群增長率與源株密度呈負相關(圖4)。其中,N1生境1 株/m2源株密度處理下互花米草的種群增長率為(900±256.78)%,顯著高于其余源株密度處理(3 株/m2：(311.11±254.59)%;5 株/m2：(93.33±105.26)%;10 株/m2：(66.67±47.26)%;20 株/m2：(33.33±51.32)%)(P<0.05);S2生境互花米草種群增長率變化趨勢與N1相似,即隨著源株密度增加,種群增長率顯著降低(P<0.05,圖4)。

圖4 異質生境及不同源株密度影響下互花米草種群增長率的差異Fig.4 Difference of population growth rate of S. alterniflora under different ortet density in different habitats at the end of growing season不同小寫字母的柱狀圖表示相互之間存在顯著差異,P<0.05

2.4 不同生境環境因子分析

從表2可以看出,4個生境的環境因子存在明顯差異。粒度分析結果表明,北斷面(N1和N2)中值粒徑顯著小于南斷面(S1和S2,P<0.05,表2)。沖淤動態監測結果顯示,南斷面(S1和S2)的灘面整體以淤積狀態為主,至11月,植被區(S1)和光灘區(S2)灘面高程分別累計抬升了(28.06±1.62) cm和(19.51±1.02) cm,植被區的淤積速率顯著高于光灘(P<0.05);而北斷面(N1和N2)處于有沖有淤、整體微沖的狀態,植被區(N1)和光灘區(N2)灘面累計侵蝕量分別為(0.55±3.28) cm和(5.99±1.72) cm,光灘(N1)的侵蝕速率顯著高于植被區(N2,P<0.05)。此外,南北斷面,植被區土壤電導率、淹水時間和淹水深度均顯著小于光灘(P<0.05)。

表2 不同生境環境因子差異性特征(均值±標準差)

表中同一列數據標注不同小寫字母表示相互之間存在顯著差異(P<0.05),N1：北斷面植被區 Vegetation region of the north section;N2：北斷面光灘區 Mudflat of the north section;S1：南斷面植被區 Vegetation region of the south section;S2：南斷面光灘區 Mudflat of the south section

環境因子主成分分析結果見表3,前2個特征值對應的累計方差貢獻率已達總方差的86.53%(>85%),可代表所選指標的絕大部分信息。其中,第一主成分占總方差51.80%,該成分中淹水時間和淹水深度載荷最高,主要反映了高程對植物的影響。第二主成分與沖淤相關性最高,主要表現沉積地貌對植物的影響。

表3 主成分分析特征值及因子荷載矩陣

3 討論

3.1 密度效應對互花米草入侵力的影響

對克隆植物的研究發現,當生長空間較充沛時,高密度源株具有較強的存活能力及分蘗能力;而當生長空間有限時,源株較多會導致競爭,從而降低植株存活率及分蘗能力[40-41]。本研究中,植被區由于已有本地植物生長,移栽互花米草的生存空間相對有限,密度效應明顯。當源株密度越高時,受到有限環境資源的限制和種間及種內競爭的影響也越大,進而互花米草存活率和種群增長率也越低。這主要是由于植被區環境干擾小、生境穩定,在周圍植物的遮護下,以低源株密度定植的互花米草可以更好地利用有限資源,生存并產生新分蘗,相反,高密度則會由于源株擁擠而導致競爭,使無性分蘗及存活率下降[14,16]。在光灘區,由于不受生長空間的限制,高源株密度處理下互花米草存活率顯著高于低源株密度處理,這與之前的互花米草移栽實驗結果[7]也基本一致。這可能是因為光灘區域雖然有充沛的生長空間,但同時缺乏周圍植物的庇護,高密度互花米草種群的“抱團”效應會促進鄰近源株的存活,從而促進種群對生境的占領。趙春燕和沈有信[42]在模擬源株密度對入侵植物紫莖澤蘭(Eupatoriumcoelestinum)生長和競爭影響的研究中也同樣發現,源株密度控制著紫莖澤蘭葉片和根蘗株等構件和無性系植株的形成率,源株密度越大,紫莖澤蘭個體株高、葉片數、根蘗株數和生物量越少,而種群死亡率越高。于國磊[43]開展的入侵克隆植物空心蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)種內關系的室外實驗也得出了相似的結論,即空心蓮子草的生長和表型特征也受密度效應的調控,其葉面積、節數、總生物量、根和葉生物量與密度呈顯著負相關。可見,源株密度對克隆植物,尤其是對以克隆繁殖為主要繁殖途徑的外來物種的入侵力具有重要的影響作用。

此外,研究也表明,鹽沼植物成功定居或擴散存在閾值效應,包括生物閾值(生物量、根長等)[44-45]和環境閾值(高程、潮流、波浪等)[46-48]。在本研究中,互花米草的存活時間總體與源株密度呈正相關。在植被區,互花米草的存活和定居不受源株密度限制,1 株/m2即可成功入侵。在光灘區,盡管該區域高程已經能夠滿足互花米草存活的最低高程要求,但由于受潮流等環境因子的干擾相對較大,互花米草存活的生物閾值也較高。僅當源株密度為20 株/m2時,互花米草可以成功在粉砂質光灘(S2)定居,且可一直保留至當年生長季末;而在淤泥質光灘(N2),當互花米草源株密度為20 株/m2時,在移栽初期和中期(4—8月)互花米草可以存活,但隨著8月下旬的臺風等環境條件的擾動,最終未能保留至生長季末,可能需要更大的源株密度,才能實現永久定居。這也表明生境異質性也會影響互花米草入侵的生物閾值。

3.2 異質環境對互花米草入侵力的影響分析

外來入侵種的形態和生理特征往往會對異質生境表現出較強的可塑性,其在不同資源和脅迫背景下的構型趨異是入侵能力的外在特征體現[49-50]。表型可塑性被認為是預測外來種入侵力的一個特征[51]。許凱揚等[52]報道不同生境(水生、濕生、中生和旱生)中的喜旱蓮子草表現出顯著的表型趨異,隨土壤含水量減少,喜旱蓮子草的根冠比顯著增加,分支強度顯著降低。本研究中,高程越低、淹水脅迫越大、潮灘處于沖刷狀態,高源株密度處理下互花米草株高越低,而種群增長率卻越高,表現出明顯的表型趨異及對異質性生境的適應。這主要因為高程(或與其相關的環境因子)影響了互花米草的資源分配格局,強脅迫條件下,互花米草會優先擴張種群,緩解外界干擾壓力,提高環境適應度,進而成功拓殖異質生境。沙晨燕等[53]在研究典型灘涂環境因子對植物群落空間分布的影響時得出了相似的結論,互花米草的蓋度與密度隨土壤緊實度、養分有效性增大而增加;隨著高程的升高,互花米草的生物量、株高反而下降。

生境條件的異質性大大增加了鹽沼植物吸收和利用資源的難度,也嚴重影響其存活、繁殖和擴散[7- 8]。本研究中,沖淤動態、淹水時間和淹水深度是決定互花米草生存狀況的主要影響因子。粉砂質光灘(S2)整體以淤積狀態為主,這在一定程度上促進了互花米草的定居,增強了已定居植物對環境干擾的抵抗力;而淤泥質光灘(N2)灘面處于侵蝕狀態,沉積物的大量沖刷不利于定居植物的保留。相對于沉積物淤積,鹽沼植物對侵蝕過程更為敏感,不同量級的沉積物擾動過程會直接或間接地影響植物存活[25]。此外,在不同淹水時間和淹水深度影響下,互花米草的入侵力也表現出明顯差異,生長季末90%以上的存活互花米草均分布在淹水時間和淹水深度顯著較低的植被區(N1和S1),其株高也顯著高于受淹水脅迫較大的光灘區存活植株。一方面可能是因為光灘區較長周期的潮水淹沒會導致植物缺氧、降低光合作用,直接抑制互花米草的生長;另一方面土壤氧化還原電位、海水礦物質、及光強等生境資源會因淹水時間和深度增大而發生明顯變化,這可能也會間接影響互花米草的生長和分布[54]。

3.3 河口濕地互花米草入侵力及其管控

入侵植物的入侵力取決于活力繁殖體的可傳播性及定植機會窗口(一段可用來定植與繁殖的無干擾時間)的時空可利用性[44,55]。已有研究表明,互花米草有性繁殖體和無性繁殖體均可在潮流作用下進行遠距離傳播,進而開拓新生境[56-57]。鹽沼植物種子隨潮流傳播命運及實生苗定植機會窗口的研究表明：受水動力及沉積動力的影響,鹽沼植物的種子很難通過長距離傳播實現成功定居[58],且即使成功保留在種子庫中的種子也并不意味著定植成功[59]。對實生苗而言,由于受到生態瓶頸(繁殖力、傳播能力等)和物理壓力(水動力、鹽度等)閾值效應的影響及機會窗口的限制,實生苗定植新生境的成功率普遍較低[60-61]。但在河口強潮動力作用下,互花米草根莖苗或根狀莖易被潮水沖刷并脫離母體[62],雖然數量較少,但定居成功率、生長、繁殖等指標均優于有性繁殖方式[18]。

本研究中,1 株互花米草根莖苗即可在植被區實現穩定存活、種群擴張和成功入侵,當源株密度足夠大,亦可成功入侵光灘區。若不加以重視,成功定居的零星互花米草能以無性繁殖的方式充分占據空間優勢,實現肆意蔓延的強勁態勢,必然會對灘涂濕地的生態恢復與生物多樣性的保護帶來極大的負面影響。此外,近年來,我國海岸帶的圈圍工程,也顯著改變了潮灘的沉積環境,導致泥沙在近岸區域持續淤積,并向海延伸,形成了大面積的新生灘涂[63-64],也為隨潮流傳播的互花米草繁殖體提供了合適的入侵生境。因此,基于互花米草入侵機制的研究,在入侵早期,通過適當人為干預,阻截其進一步爆發,可大大降低互花米草的入侵風險和后期控制的經濟成本,對河口濕地的保育和可持續管理具有重要意義。