南海中南部鳶烏賊中型群與微型群形態指標的分析比較?

朱 凱， 王雪輝， 杜飛雁， 張 鵬， 邱永松

(1.中國水產科學研究院南海水產研究所，廣東省漁業生態環境重點開放實驗室，廣東 廣州 510300； 2. 上海海洋大學，上海201306)

鳶烏賊隸屬于柔魚科(Ommastrephidae)、鳶烏賊屬(Symtectoteuthis)，廣泛分布在印度洋和西太平洋等海域[1]，覆蓋南北半球的熱帶和溫帶海域[2]。鳶烏賊胴體呈圓錐形，后部瘦凹，頭部背面左右兩側和腕部中央的顏色近紫褐色，體表具有大小相間的近圓形色素斑[3]，胴背部中央紫褐色寬帶延伸至肉鰭后端，頭部頂端具有十個腕，分別為左右第一腕、第二腕、第三腕、第四腕和觸腕等，尾部具有鰭，且鰭寬大于鰭長。鳶烏賊種群分類的依據主要是胴長組成和產卵時間的差異。Nesis[7]對太平洋和印度洋海域的鳶烏賊進行了研究，認為2個海域的鳶烏賊主要由3個主要種群和2個次要種群組成，其中大型群和中型單軸群分布于印度洋、阿拉伯海等海域，中型雙軸群、小型群和微型群則出現在太平洋[4]。

鳶烏賊在中國主要分布于南海海域，主要存在中型群和微型群2個種群，分類依據為背部發光器的有無[5]。目前對南海鳶烏賊的關注度日益提升，張鵬[6]等、顏云榕[7]等和李朋[8]等分別從形態學、地理因素以及分子等角度對其種群結構進行了分析和驗證，將其初步分為微型群、中型群以及各地理種群等；王雪輝[9]等估算了其自然死亡率等；張宇美[10]等和顏云榕[11]等對其繁殖和食性做了分析，認為4—7月為其繁殖高峰期，以攝食中上層魚類為主，且具有自食性。張俊[12]等利用聲學對其資源總量進行了估算，認為南海鳶烏賊的現存量總量大約為2×104萬t，具有較大開發潛力；范江濤[13]等利用棲息地指數模型對其與環境因素的關系做了相關探討；吳燕燕[14]等對其重金屬含量等做了分析；江艷娥[15]等將其耳石的形態學特征應用于種群分類。形態學研究作為物種的認識和鑒定的基礎，對其生長過程中的發育規律以及管理、保護與利用均有重要意義，在其他海域鳶烏賊的研究中，已經有學者對其腕長等形態指標進行了分析[16]，而在南海海域該研究較少涉及，已有研究[17]證實利用形態學指標可以對南海鳶烏賊微型群和中型群2個種群取得較好的分類效果，但并未對2個種群在形態指標上的具體差異進行描述。本文根據2012—2013年采集和測量的樣本，首先將南海中南部鳶烏賊進行分類，對中型群和微型群進行辨別，然后對2個種群的各腕長、鰭長和鰭寬等參數與胴長進行了函數方程擬合，以此明確各形態指標與胴長之間的最佳函數關系，利用冪函數對兩個種群的各參數與胴長之間的關系進行比較，并進行函數各參數的顯著性比較，結合性腺成熟度對各參數的數值變化進行了探討，以得到2個群體的形態學差異和各參數隨性腺的發育而發生的變化，旨在為南海鳶烏賊的形態學和種群研究提供參考。

1 樣品處理與分析方法

1.1 采樣站位與樣品處理

樣品采集時間為2012年 9—12月和2013年3—5月，采樣站位位于南海中南部海域(見圖1)。作業船采用主尺度為281.60 m×80.18 m的燈光罩網船，作業漁具的網衣最大網目尺寸為35 mm，網囊最小網目2.0 mm。在2個航次共計43個站位的采樣過程中，共獲得3 437(雄性1 723尾，雌性1 714尾)尾鳶烏賊，樣品性別比例：微型群雌雄比為2∶1，中型群雌雄比為1∶1。樣品冷凍保存后運至實驗室測定，長度數據精度為1 mm，共測定了胴長(Mantle Length,ML)、右第一腕長(Arm Length-I,AL1)、右第二腕長(Arm Length-Ⅱ,AL2)、右第三腕長(Arm Length-Ⅲ,AL3)、右第四腕長(Arm Length-Ⅳ,AL4)、右觸腕長(Tentacle Length,TL)、鰭長(Fin Length,FL)和鰭寬(Fin Width,FW)等8個形態指標，微型群雌性、雄性胴長分布范圍分別為59～126和56～95 mm。中型群雌性、雄性胴長分布范圍分別為78～266和80～160 mm。

1.2 分析方法

依據發光器的有無以及性腺發育對樣品進行種群鑒別，樣品分屬微型群與中型群2個種群。分析各形態指標與胴長的關系，分別應用線性、冪、指數、對數、增長和邏輯斯蒂等函數擬合兩者之間的關系，根據相關性系數和F值均為最大的準則進行最優模型的篩選。利用冪函數對2個種群的各形態指標與胴長的關系進行比較分析，對2個種群不同性成熟度的各形態指標進行分析。差異性檢驗采用t檢驗和anova檢驗。所有分析均在Excel2007和Spss18.0軟件中實現。

圖1 采樣站位示意圖

擬合模型：

線性函數(Linear function):y=a+bx；

冪函數(Power function):y=axb；

指數函數(Exponential function):y=aebx；

對數函數(Logarithmic function):y=aln(x)+b；

增長函數(Growth function):y=ea+b/x；

模型擬合結果的檢驗使用赤池信息量準則(Akaike information criterion、簡稱AIC)， AIC值最小的模型即為最佳模型。

2 結果

2.1 模型擬合結果

本研究中分別以雌性和雄性建模樣本的AL1、AL2、AL3、AL4、TL、FL和FW為因變量,ML作為自變量作散點圖并進行曲線模型擬合。雌性樣本曲線模型擬合結果列于表中(見表1、2)。可以看出雌性樣本個體的各形態指標與體質量的擬合結果中所有模型擬合結果都呈差異極顯著(P<0.01)，說明所有擬合均有意義。

表1 南海中南部中型群建模樣本形態指標與體質量模型曲線估計結果

表2 南海中南部微型群建模樣本形態性狀與體質量模型曲線估計結果

中型群雌性AL1、AL2、AL3、AL4和FW與ML的擬合都是線性函數曲線擬合的相關性系數均為最大，分別為0.793、0.872、0.866、0.799和0.940；TL和FL與ML的擬合結果中對數函數曲線擬合的相關性系數均為最大，分別為0.857和0.927。

微型群雌性AL1、AL2、AL3、AL4、TL、FL和FW與ML的擬合結果中冪函數曲線擬合的相關性系數均為最大，分別為0.557、0.722、0.771、0.727、0.753和0.864；FL與ML的擬合結果中對數函數曲線擬合的相關性系數為最大，為0.857。

中型群雄性AL1、AL2、AL3、AL4、TL、FL和FW與ML的擬合結果中冪函數曲線擬合的相關性系數均為最大，分別為0.384、0.587、0.617、0.563、0.593、0.782和0.798。

微型群雄性AL1、AL2、AL3、AL4、TL和FW與ML的擬合結果中冪函數曲線擬合的相關性系數均為最大，相關性系數分別為0.537、0.586、0.606、0.521、0.513和0.715；FL與ML的擬合是對數函數曲線擬合的相關性系數為最大，為0.711。

除微型群雄性FL與ML外，2個種群雌雄個體的AL1、AL2、AL3、AL4、TL、FL和FW與ML的擬合結果中冪函數曲線擬合的AIC值均為最大，微型群雄性FL與ML的擬合結果中增長、指數和邏輯斯蒂函數的AIC值為最大。結果表明，鳶烏賊AL1、AL2、AL3、AL4、TL、FL和FW與ML(除微型群雄性FL與ML外)的模型擬合結果以冪函數最為適合。

2.2 胴長與各形態指標冪函數擬合

主成分分析結果表明，第1 主成分貢獻率均大于40%，且AL1/ML、AL2/ML、AL3/ML、AL4/ML、FL/ML和FW/ML的特征值處于相近水平，體現了腕與鰭的總體生長狀況。在鳶烏賊個體生長的過程中,胴長與各形態指標都隨著個體的發育而發生了明顯的變化，由各形態指標與胴長的方程擬合結果可知，在共計28個方程中，相關性系數最高的模型中冪函數、線性函數、對數函數分別占到了68%、18%和14%。各形態指標與胴長(除微型群雄性FL與ML外)的擬合結果中冪函數的AIC值均為最小，即模型擬合結果以冪函數為最佳，且利用冪函數擬合各形態指標與胴長的關系在印度洋海域鳶烏賊中型群和微型群個體的分析中取得了較好的效果，因此為比較南海海域鳶烏賊兩個種群各形態指標的差異，統一使用冪函數模型對各形態指標和胴長的關系進行擬合，其結果見圖2和3。

(a.右第一腕長-胴長;b.右第二腕長-胴長;c.右第三腕長-胴長;d.右第四腕長-胴長;e.右觸腕長-胴長;f.鰭長-胴長;g.鰭寬-胴。a.AL1-ML;b.AL2-ML;c.AL3-ML;d.AL4-ML;e.TL-ML;f.FL-ML;g.FW-ML)

圖2 南海中南部鳶烏賊微型群與中型群中雌性各形態性狀與胴長的關系

Fig.2 Seven morphological indicators andMLrelationship in dwarf and medium forms for females ofS.oualaniensisin the central and southern South China Sea

中型群和微型群雌性觸腕長與胴長關系式分別為：MLM=0.129 6×TL1.477 6(R2= 0.846);MLD=0.569 9×TL1.173 9(R2= 0.735)，2個函數冪指數與常數項差異均為極顯著(P<0.01)。

中型群和微型群雌性鰭長與胴長關系式分別為：MLM=0.115 2×FL1.261 5(R2= 0.915);MLD=0.044 8×FL1.459 5(R2= 0.853)，2個函數冪指數與常數項差異均為極顯著(P<0.01)。

中型群和微型群雌性鰭寬與胴長關系式分別為：MLM=0.450 9×FW1.124 6(R2= 0.934);MLD=0.359 8×FW1.152 8(R2= 0.864)，2個函數冪指數差異不顯著(P=0.341)，常數項差異顯著(P<0.01)。

(a.右第一腕長-胴長;b.右第二腕長-胴長;c.右第三腕長-胴長;d.右第四腕長-胴長;e.右觸腕長-胴長;f.鰭長-胴長;g.鰭寬-胴長。a. AL1-ML;b. AL2-ML;c. AL3-ML ;d.AL4-ML;e. TL-ML;f. FL-ML;g.FW-ML.)

中型群和微型群雄性觸腕長與胴長關系式分別為：ML=0.142 7×TL1.456 2(R2= 0.593);ML=0.051 4×TL1.718 8(R2= 0.513)，2個函數冪指數差異不顯著(P=0.925)，常數項差異顯著(P<0.01)。

中型群和微型群雄性鰭長與胴長關系式分別為：ML=0.045 1×FL1.459 2(R2= 0.782);ML=0.033 2×FL1.530 5(R2= 0.710)，2個函數冪指數差異不顯著(P=0.167)，常數項差異顯著(P<0.01)。

中型群和微型群雄性鰭寬與胴長關系式分別為：ML=0.170 3×FW1.333 5(R2= 0.798);ML=0.214 8×FW1.264 4(R2= 0.715)，2個函數冪指數差異不顯著(P=0.527)，常數項差異顯著(P<0.01)。

2.3 各形態指標與性腺成熟度分析(見圖4、5)

鳶烏賊個體各形態性狀平均值大小依次為FL、AL1、AL4、AL2、AL3、FW、ML與TL，在生長過程中，其胴長與各形態指標隨著性腺的發育而產生了明顯的變化,且隨著性腺成熟度的增加而增加。中型群雌性各形態性狀Ⅰ～Ⅱ期、Ⅱ～Ⅲ期和Ⅲ～Ⅳ期增長率的分布范圍分別為20.04(ML)～40.37(TL)、23.99(FW)～32.98(TL)及3.58(AL1)～13.30(AL4)；微型群雌性各形態性狀Ⅰ～Ⅱ期、Ⅱ～Ⅲ期和Ⅲ～Ⅳ期增長率的分布范圍分別為24.79(ML)～42.13(FL)、15.92(ML)～27.60(FL)及3.58(AL1)～13.30(FL)；中型群雄性各形態性狀Ⅰ～Ⅱ期、Ⅱ～Ⅲ期和Ⅲ～Ⅳ期增長率的分布范圍分別為7.66(ML)～18.83(AL1)、5.31(ML)～13.78(AL1)及4.46(TL)～7.24(AL4)；微型群雄性各形態性狀Ⅰ～Ⅱ期、Ⅱ～Ⅲ期和Ⅲ～Ⅳ期增長率的分布范圍分別為11.78(ML)～29.02(AL1)、5.61(AL2)～17.87(FL)及4.44(FL)～15.22(TL)。因此，雌性個體中2個種群的增長率較為接近，雄性個體中兩個種群增長率差異明顯，表現為微型群的增長率的分布范圍較大；中型群和微型群內部，雌性和雄性的增長率差異明顯，雌性增長率的分布范圍較大，且雌性相鄰性成熟度胴長的平均值之間的差均大于雄性。

在微型群雄性中，Ⅱ期與Ⅲ期的AL1、Ⅲ期與Ⅳ期的ML、AL2、AL3、FL與FW差異不顯著(P>0.05)；Ⅰ期與Ⅱ期的FL與FW、Ⅲ期與Ⅳ期的AL1差異均為顯著(P<0.05)；其他各相鄰性成熟期的參數間差異均為極顯著(P<0.01)。在微型群雌性中，除Ⅲ期與Ⅳ期的AL1為差異不顯著(P>0.05)，其他各相鄰性成熟期的參數間差異均為極顯著(P<0.01)。在中型群雌性中，除Ⅲ期與Ⅳ期的AL1為差異不顯著(P>0.05)，其他各相鄰性成熟期的參數間差異均為極顯著(P<0.01)。在中型群雄性中，各相鄰性成熟期的參數間差異均為極顯著(P<0.01)。

圖4 南海中南部鳶烏賊中型群雌性(a)和雄性(b)在不同性腺成熟度下各形態指標的平均值和標準差變化

圖5 南海中南部鳶烏賊微型群雌性(a)和雄性(b)在不同性腺成熟度下各形態指標的平均值和標準差變化

2.4 鰭長鰭寬比與鰭長的關系

樣品中，中型群的鰭長鰭寬比為1∶2.45，微型群的鰭長鰭寬比為1∶1.99。Chembian[16]在印度洋西北海岸也發現中型群與微型群的鰭部存在形態學上的差異，并建議可以將這種差異作為區別2個種群的依據。通過南海鳶烏賊胴長與鰭寬鰭長比的散點圖可知(見圖6)，胴長越小差異越明顯，即生長早期的差異更加明顯。微型群的鰭寬鰭長比要小于中型群，且該比值隨這胴長的增加逐漸減小并趨向于穩定。

圖6 南海中南部鳶烏賊兩個種群雌性和雄性鰭長鰭寬比與鰭長的關系

3 討論

3.1不同海區和不同表達式的比較

Chembian[16]等研究表明印度洋西北海域中型群和微型群的背部胴長范圍分別為98～195和92～134 mm，2個種群的TL和FW與ML的表達式在斜率和截距上均具有顯著性差異。本次研究中兩者胴長的分布范圍分別為78～225和59～126 mm。因為本身背部胴長比胴長測量的范圍大10%～14%，經過換算后比較發現南海鳶烏賊中型群與微型群比印度洋西北海域的相同種群的胴長分布范圍更大，而2個種群雄性個體TL和FW與ML的表達式在斜率上無顯著性差異，雌性個體FW和FW與ML的表達式上在無顯著性差異。

通過比較2個種群雌性和雄性各形態指標與ML冪函數關系式中的系數可知，中型群雌性各冪函數的冪指數除TL外均大于雄性，而其常數項除TL外均小于雄性；微型群雌性各冪函數的冪指數均大于雄性，常數項均小于雄性。中型群雌雄間除AL1、AL2外，其余各冪函數的冪指數之間均存在顯著性差異；除AL3外各冪函數的冪指數之間均存在極顯著性差異。微型群中，除AL2和FL外各冪函數的冪指數和常數項中至少有一個系數在性別間均存在顯著性差異。通過比較發現，中型群雌雄間存在的差異大于微型群，這可能與其生活周期有關，頭足類是分批次產卵[18]，中型群尤其是雌性的生命周期更長，性腺發育過程中其形態變化不能確定，而雄性則可能在交配后死亡。雌性個體的各形態指標與ML冪函數表達式中，中型群腕長與ML的表達式中冪指數大于微型群，而其常數項則小于微型群；中型群鰭長、鰭寬與ML的表達式中冪指數要小于微型群，常數項要大于微型群。而在雄性個體中，僅鰭寬、第一腕長、第二腕長、第四腕長與ML的表達式符合上述規律。除中型群的AL5外，中型群和微型群個體其余各形態指標與ML的冪函數關系式中，冪指數為雄性大于雌性，常數項則相反。

3.2 不同性成熟度的各參數比較

研究[19]表明，性別和性腺成熟度均可對頭足類的生長造成影響。在南海鳶烏賊生長過程中，各性狀在性腺成熟度的增加過程中呈現出增長的趨勢，且Ⅰ～Ⅱ期的增長率最高，Ⅱ～Ⅲ期的增長率次之，Ⅲ～Ⅳ期的增長率最小。但2個種群以及各自內部雌性和雄性各性狀的增長趨勢具有差異，首先微型群和中型群間具有差異，微型群個體性狀生長過程中，Ⅰ～Ⅱ期的增長值最高，且遠高于其他相鄰性腺成熟度之間的差值，與Ⅱ～Ⅲ期的增長值的差值分別為20和31 mm，而中型群雄性個體Ⅰ～Ⅱ期的增長值仍為最高，但與Ⅱ～Ⅲ期的增長值的差值較小，僅為13 mm，且中型群雌性個體性狀生長過程中，Ⅱ～Ⅲ期的增長值最高。其次，各種群內部雌性和雄性間兩個性腺成熟度之間的各參數的增長值具有差別，表現為雌性各性狀的增長大于雄性，尤其以中型群更為明顯。其中中型群雌性為雄性各性狀增長值的2.22～3.42倍，微型群雌性為雄性各性狀增長值的1.34～2.30倍。微型群較早進入繁殖期，且在早期專注于生長，腕長等性狀發育較為迅速，而在后期生長減慢；中型群生長周期較長，在性腺發育成熟的過程中其生長速率變化不大。

3.3 進一步研究

腕與鰭的形態指標與角質顎[20-21]、內殼[22]、耳石[23]等形態分析具有相似性，在角質顎的研究中發現其各形態學參數與ML之間符合線性或者冪函數模型。在耳石形態學的研究中同樣發現耳石形態學參數與ML之間符合冪函數等模型，各形態學參數分析均被用來進行種群辨別[11, 21]。相比于角質顎、內殼、耳石，腕與鰭的形態指標分析測量方法簡單，但不能長久保存。4種形態學載體的獲取難易程度分別為耳石、內殼、角質顎、腕形態指標，其中耳石的形態最為穩定，角質顎由于參與捕食運動會受到不同程度的磨損，內殼在保存和采取過程中易斷裂，而腕與鰭的形態指標則是最易獲取但也是最易受到損傷。對鳶烏賊耳石、內殼和角質顎等的生長輪紋等進行分析可以得出年齡和洄游路徑等內容，耳石[24]、角質顎[25]和內殼[26]等的研究已經可以得到鳶烏賊個體的日齡數據，相對于各性腺成熟度之間的增長分析，基于日齡的各形態指標的生長率將更加準確，結合日齡可以對各性狀的生長進行定量描述。故形態學研究應在外部參數分析的基礎上，結合硬組織的微量元素和顯微結構，對其年齡生長和洄游等進行進一步研究。

實驗人員主要依據鳶烏賊外部形態對其進行種群分類，其中中型群與微型群的鑒別則是通過發光器的有無，中型群種群結構的研究還需要更加深入的數據分析，此次研究可以明確兩個種群在外部形態上存在的差異，也為進一步的種群劃分積累基礎資料。鳶烏賊的攝食以頭足類和魚類為主，食物組成比例隨胴長的增長而變化[27]，其漁場分布與浮游動物的生物量關系顯著[28]，南海鳶烏賊中型群與微型群兩個種群胴長大小差異較大，對兩者的食物選擇以及攝食洄游應進行進一步的分析。頭足類個體的生長率除受生物因素影響外還會受到非生物因素的作用，例如溫度[29]、緯度[30]和棲息水層[31]等，而鳶烏賊在生命周期中具有的洄游行為[32]也為其生存環境的規律性變化提供了條件，鳶烏賊中心漁場與環境因素之間存在相關關系，例如對鹽度和溫度等具有一定的要求，其產卵場環境也需要進行觀測，因此應結合基于地理位置改變造成的環境因素、食物和性腺發育等變化，對鳶烏賊的生長率、洄游和生殖等進行深入研究。