大學生有氧運動能力與執行功能的關系：皮層厚度的中介作用

朱麗娜，殷恒嬋*，陳愛國，張海娣，熊 軒，陳丹丹，崔 蕾，王 源

執行功能（executive function）是指在完成復雜的認知任務時，對其他認知過程進行控制和調節的高級認知過程，包含3個子功能，即抑制功能、刷新功能和轉換功能（Funahashi，2001）。執行功能作為個體認知、情緒和社會功能的核心，對個體身心健康發展和社會和諧穩定有重要作用。因此，探討影響個體執行功能發展的因素成為研究者關注的焦點。

有氧運動能力是影響執行功能發展的一個重要因素（季泰等，2014）。有氧運動能力又稱有氧體適能、有氧耐力，是機體持久工作的基礎，最大攝氧量（O2max）是反映個體有氧運動能力的重要運動指標之一。研究提示，增加體育鍛煉水平和提高有氧運動能力有益于個體執行功能的健康發展。因此，探究有氧運動能力與執行功能的關系，有助于我們全面理解運動對執行功能影響的內在機制，為有氧運動能力對執行功能產生積極影響的觀點提供理論依據。研究發現，較高的有氧運動能力，有助于兒童更有效地抑制與任務無關的干擾信息和更好地提高記憶準確性（Chaddock et al.，2011，2012；Monti et al.，2012；Scudder et al.，2014；Voss et al.，2011），以及緩解老年人因衰老引發的視覺空間、抑制和記憶功能的退化（Boots et al.，2015；Brown et al.，2010；Voss et al.，2010）。然而，少量的成年人研究中，關于有氧運動能力與執行功能各子功能關系的結論并不一致（Scisco et al.，2008；Scott et al.，2016；Themanson et al.，2006）。這可能與研究對象（包含年輕人和中年人）的年齡跨度較大有關，使得研究結果不一致。因此，有必要全面的探討有氧運動能力與大學生執行功能3個子功能的關系。

腦成像技術的快速發展為全面揭示有氧運動能力與執行功能關系的潛在生理機制提供了新的研究視角。腦的結構可塑性特征在有氧運動能力和執行功能關系之間起到中介作用，可能是有氧運動能力能夠影響執行功能的潛在神經通路。來自兒童和老年人群體的研究表明，有氧運動能力越高，執行功能行為表現越好，腦的可塑性特征表現為更集中的功能活動模式和更高效的網絡連接效率，或是更高的白質完整性和更大的前額葉、海馬灰質體積的特征，且前額葉、海馬等灰質體積在有氧運動能力與執行功能的關系中起到中介作用（Hyodo et al.，2016；Oberlin et al.，2016；Weinstein et al.，2012）。雖然有研究指出有氧運動能力與年輕人群的灰質皮層厚度相關（Williams et al.，2017），然而，大學生有氧運動能力、皮層厚度和執行功能三者的關系尚未完全揭示，尤其是皮層厚度是否為有氧運動能力影響個體執行功能的潛在神經機制仍然不清楚。

皮層厚度是描繪腦的結構可塑性特征的重要指標，反映了灰質外表面與白質內表面的距離，通過基于腦區的皮質表面形態學（region-based morphometry，RBM）分析方法獲得精細的皮層表面形態的微觀結構信息，使腦的結構特征指標延伸至灰質皮層表面形態學的分析（Delvecchio et al.，2019）。大學生處于成年早期，腦灰質皮層成熟趨勢由兒童期皮質增厚轉向青少年期皮質變薄，且皮層厚度可有效預測其執行功能的發展，表現為額、頂葉區域的皮層厚度越大，或扣帶回區域皮質厚度越薄，執行功能越好（Burzynska et al.，2012）。因此，皮層厚度在有氧運動能力與大學生執行功能關系中是否起到中介作用值得深入分析。

本研究以大學生為研究對象，綜合使用體育測量技術、心理測量法和結構磁共振成像技術探討有氧運動能力與執行功能、皮層厚度的關系，進一步分析皮層厚度在有氧運動能力與執行功能關系中發揮的中介作用，為揭示大學生有氧運動能力與執行功能關系及其潛在神經機制提供新證據。本研究提出兩個假設：1）大學生各腦區皮層厚度及執行功能在高、低有氧運動能力組間存在差異；2）皮層厚度在有氧運動能力和執行功能的關系中起中介作用。

1 研究對象與方法

1.1 研究對象

本研究獲得揚州大學附屬醫院倫理與人類保護委員會倫理批準。在某大學招募選取18～20歲在校大學生，標準為：1）無精神障礙及遺傳病史，目前精神狀況良好；2）被試視力或矯正視力＞0.8，無色盲和色弱；3）無嚴重身體疾病，無腦創傷及神經系統病史，無藥物和酒精依賴史或其他可能影響腦結構與功能的疾病；4）右利手；5）采用瑞文標準推理測驗（raven's standard progressive matrices，SPM）排除智力異常的大學生；6）采用某大學附屬醫院腦成像中心被試檢查單，檢查是否滿足磁共振掃條件，如體內無植入金屬（如金屬假牙等），身上未裝有電子的、磁的或機械的設備（如心臟起搏器）等；7）所有被試簽署知情同意書。最終，217名（其中男98名，女生119名）在校大學生符合本實驗選取標準。

1.2 有氧運動能力測試與分組

測試前，所有被試填寫體力活動準備問卷，確保前一天未進行大強度運動，也未服用對神經刺激或抑制的藥物和飲料等。正式測試前進行3～5 min的準備活動，防止運動損傷，并測量其基礎心率（heat rate，HR），待心率恢復到安靜狀態，開始運動。測試過程中，采用Polar心率帶監測運動中的心率變化。所有被試滿足下述指標的任意4項即為達到O2max：1）隨著負荷遞增，吸氧量不變或稍有下降（1 500 ml/min）；2）呼吸商大于1.1；3）HR大于180 b/min；4）雖經反復鼓勵，被試仍不能保持55～60 r/min的踏車速率。測試完畢后，記錄最大攝氧量數值，休息5 min左右，待被試身體無異常反應后方可離開。將最大攝氧量數值（L/kg/min）乘以1 000再除以體重（kg），獲得相對最大攝氧量（ml/min/kg），即有氧運動能力。

參考文獻的分組方法（Chaddock-Heyman et al.，2015），將有氧運動能力＜30百分位的被試分為低有氧運動能力組（65人，其中男29名，女36名），有氧運動能力＞70百分位的被試分為高有氧運動能力組（65人，其中男39名，女26名）。

1.3 執行功能測試工具

本研究采用Flanker任務、2-back任務和More-odd shifting任務分別評估抑制功能、刷新功能和轉換功能，該測試工具具有較高的信效度，并得到同行專家的一致認可（陳愛國 等，2015；顏軍 等，2012；殷恒嬋，2014）。測試指標為反應時/ms和正確率/%：反應時越短，代表該功能運行效率越高；正確率越高，代表該功能運行效能越好。

1.4 結構磁共振數據采集與皮層厚度數據處理

采用GE Discovery MR750W 3.0 T磁共振成像完成圖像采集。T1-MPRAGE序列結構像掃描參數如下：TR/TE=7.20/3.06 ms，TI=450 ms，slice thickness=1.00 mm，flip angle=12°，acquisition matrix=256*256，field of view=256*256 mm。

皮層厚度的數據處理如下：基于Matlab（2017）平臺，采用SPM 12軟件的CAT12工具箱對T1-MPRAGE數據進行自動化預處理，完成3D-T1WI圖像皮質表面的重組。1）配準和標準化：3D-T1WI圖像空間配準到蒙特利爾神經病學研究所標準解剖空間。2）分割：將配準后的3D-T1WI圖像分割為灰質、白質和腦脊液，對分割后的灰質圖像進行強度校正。3）自動化重組腦表面：包括皮質表面配準、折疊表面的膨脹曲面細分和拓撲學缺陷的自動校正。4）圖像質量控制：檢查所有圖像的同質性。5）空間平滑：平滑核大小為15 mm，以提高圖像的信噪比。6）基于Desikan-Killiany-Tourville（DKT）皮質表面圖譜自動標記皮質模板，提取感興趣區的皮層厚度數值（Klein et al.，2012）。7）由于左、右腦皮層厚度存在顯著的相關性（所有相關系數r＞0.259，P＜0.026），且未證實有氧運動能力對雙側腦皮層厚度有影響差異，因此對左、右腦皮層厚度測量值進行平均計算（Chaddock-Heyman et al.，2015）。

本研究感興趣的先驗腦區是與執行功能密切相關的腦區（Funahashi，2001），包括額葉（前額葉、額中回、額上回）、頂葉（頂上小葉、頂下小葉）、顳葉（顳上回、顳中回、顳下回）、外側枕葉和扣帶回（前扣帶、后扣帶），共11個皮質區域，皮質表面的區域標記方法參照了FreeSurfer的皮質表面算法（Klein et al.，2012）。

1.5 統計方法

統計分析采用SPSS 21.0，P＜0.05為差異具有統計學意義。采用卡方檢驗、獨立樣本t檢驗，比較高、低有氧運動能力兩組被試在人口統計學變量、有氧運動能力水平和執行功能各維度的差異；采用多元方差分析（MANOVA），考察11個感興趣區皮層厚度在高、低有氧運動能力兩組被試間的差異，在此基礎上，進一步檢驗高、低有氧運動能力組間皮層厚度具有顯著性差異的腦區；采用偏相關分析，控制性別、年齡和BMI，檢驗有氧運動能力、皮層厚度（兩組間具有顯著性差異的腦區）與執行功能各子功能反應時的相關關系，進一步采用Process插件Model 4，檢驗皮層厚度在有氧運動能力和執行功能關系中的中介作用，采用偏差校正的百分位Bootstrap法，通過抽取5 000個Bootstrap樣本，估計中介效應的95%置信區間。

2 結果

2.1 兩組大學生人口統計學、有氧運動能力和執行功能的差異分析

對兩組被試的性別采用卡方檢驗，結果顯示（χ2=0.502，P=0.479＞0.05）差異無統計學意義；對兩組被試的年齡、BMI（體重/身高2）進行獨立樣本t檢驗，結果顯示，年齡[t（128）=1.813，P=0.072＞0.05]差異無統計學意義，BMI[t（128）=3.443，P＜0.001]差異具有統計學意義。

對兩組被試的有氧運動能力進行獨立樣本t檢驗，結果顯示，最大攝氧量[t（128）=-19.587，P＜0.001]和相對最大攝氧量[t（128）=-34.014，P＜0.001]的差異均具有統計學意義，表明高有氧運動能力組被試的有氧運動能力顯著好于低有氧運動能力組。

對兩組被試執行功能各子功能進行獨立樣本t檢驗，結果顯示，兩組被試間抑制功能反應時[t（128）=2.356，P=0.02＜0.05]、刷新功能反應時[t（128）=2.473，P=0.015＜0.05]和轉換功能反應時[t（128）=6.514，P＜0.001]的差異均具有統計學意義，表明與低有氧運動能力相比，執行功能的3個子功能運行效率更高。兩組被試間刷新功能正確率[t（128）=-2.344，P=0.021＜0.05]的差異具有統計學意義，但抑制功能[t（128）=-0.798，P=0.426＞0.05]和轉換功能正確率[t（128）=-0.693，P=0.490＞0.001]的差異無統計學意義，表明高有氧運動能力組的運行效能僅在刷新功能上比低有氧運動能力組更好（表1）。

2.2 有氧運動能力對大學生灰質皮層厚度影響的結果分析

采用多元方差分析法，將BMI作為協變量，檢驗有氧運動能力對11個感興趣區皮層厚度的影響。結果顯示：高、低有氧運動能力對大學生11個感興趣區皮層厚度[Wilks'Lambda=0.843，F（11，117）=1.954，P=0.036＜0.05，ηp2=0.157]的影響具有統計學意義。組間效應檢驗顯示，前額葉[F（1，127）=6.573，P=0.012＜0.025，ηp2=0.049]和后扣帶回[F（1，127）=7.204，P=0.008＜0.025，ηp2=0.054]的皮層厚度均存在差異，采用Bonferroni法進行校正的α水平為0.025。分析發現，與低有氧運動能力組相比，高有氧運動能力組的前額葉皮層更厚，后扣帶回皮層更薄，表明較高有氧運動能力可促進前額葉皮層增厚、后扣帶回灰質皮層變薄（表2）。

表1 兩組被試人口統計、有氧運動能力和執行功能Table 1 Participants' Demographics，Aerobic Fitness and Executive Function M±SD

表2 高、低有氧運動能力兩組被試腦區皮層厚度Table 2 The Differences of Cortical Thickness Between Two Groups M±SD

2.3 有氧運動能力、皮層厚度和執行功能的相關分析

采用偏相關分析，控制年齡、性別和BMI，檢驗有氧運動能力、皮層厚度和執行功能各子功能反應時、正確率的相關關系。結果發現：1）有氧運動能力與前額葉皮層厚度呈正相關關系（r=0.210，P=0.018＜0.05）（圖 1d），與后扣帶回皮層厚度呈負相關關系（r=-0.219，P=0.013＜0.05）（圖1e），表明有氧運動能力水平越高，前額葉皮層越大，后扣帶回皮層越薄。2）前額葉皮層厚度與抑制、刷新、轉換功能的反應時和正確率均無顯著性相關關系；后扣帶回皮層厚度與抑制、刷新功能反應時和正確率均無顯著性相關關系，與轉換功能反應時呈正相關關系（r=0.291，P＜0.001）（圖1f），與轉換功能正確率則無顯著性相關關系，表明后扣帶回皮層越薄，轉換功能的運行效率越高。3）有氧運動能力與刷新功能反應時呈負相關關系（r=-0.184，P＜0.05）（圖1a），與刷新功能正確率呈正相關關系（r=0.202，P＜0.05）（圖1c），與轉換功能反應時呈顯著性負相關（r=-0.490，P＜0.001）（圖 1b），表明有氧運動能力越高，刷新功能運行效率和效能越好，轉換功能運行效率越高。

圖1 有氧運動能力、皮層厚度與執行功能的相關關系Figure 1.Correlation betweenAerobic Capacity，Cortical Thickness and Executive Function

2.4 皮層厚度在有氧運動能力與轉換功能關系間的中介作用檢驗

本研究發現，有氧運動能力、后扣帶回皮層厚度和轉換功能反應時之間存在顯著性相關關系。為進一步檢驗假設2，采用Hayes（2012）SPSS宏中的Model 4（簡單中介模型），控制性別、年齡和BMI，對后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力和轉換功能關系的中介效應進行檢驗。結果發現，有氧運動能力對轉換功能的預測作用顯著（B=-0.532，t=-6.277，P＜0.001）。放入中介變量后，有氧運動能力對轉換功能的直接預測作用依然顯著（B=-0.487，t=-5.712，P＜0.001）。有氧運動能力對后扣帶回皮層厚度的負向預測作用顯著（B=-0.238，t=2.512，P＜0.05），后扣帶回皮層厚度對轉換功能的正向預測作用也顯著（B=0.189，t=2.413，P＜0.05）。此外，有氧運動能力對轉換功能影響的直接效應及后扣帶回皮層厚度的中介效應的Bootstrap 95%置信區間的上、下限均不包含0。這表明有氧運動能力不僅能夠直接預測轉換功能，而且能夠通過后扣帶回皮層厚度的中介作用預測轉換功能。該直接效應（-0.487）和中介效應（-0.045）分別占總效應（-0.532）的91.54%、8.45%（表3，表4，圖2）。

表3 后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力與轉換功能關系間的中介模型檢驗結果Table 3 Indirect Model Test of Posterior Cingulate Cortex Thickness

3 討論

3.1 大學生有氧運動能力在不同人口統計學變量上的差異

本研究發現，高、低有氧運動能力組在性別和年齡上同質，BMI、最大攝氧量和相對最大攝氧量存在顯著性差異，提示BMI是影響個體有氧運動能力水平的一個因素。這與以往研究一致。Rauner等（2013）指出，超重或肥胖帶來的脂肪含量增加與有氧運動能力下降具有相關關系。因此，隨后的分析中，將BMI作為協變量進行控制。

表4 總效應、直接效應及中介效應分解Table 4 Decompositions List of Total Effect，Direct Effect and Intermediate Effect

圖2 后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力與轉換功能關系間的中介作用Figure 2.The Mediating Effect of Posterior Cingulate Cortex Thickness on the Relationship betweenAerobic Fitness and Cognitive Flexibility

3.2 有氧運動能力水平與皮層厚度和執行功能的關系

本研究發現，與低有氧運動能力相比，高有氧運動能力大學生執行功能中的抑制、轉換子功能運行效率更高，刷新功能運行效率和效能均更高，前額葉的皮層厚度增加，后扣帶回的皮層厚度變薄。這與以往研究一致。Themanson等（2006）發現，與低有氧運動能力組相比，高有氧運動能力組年輕成人表現出較好的對無關信息和錯誤信息的監控能力，即抑制功能的運行效率和效能均更好。Scott等（2016）發現，有氧體適能程度越高，刷新功能的行為表現越好，額頂葉網絡神經功能越有效。Scisco等（2008）發現，高有氧體適能組和低有氧體適能組的大學生在轉換功能上存在差異，且高有氧體適能組大學生表現較好。本研究再次驗證有氧運動能力越高的個體，其執行功能中的各子功能運行效率更高，刷新功能還表現出更好的運行效能。這為全面揭示有氧運動能力與大學生執行功能3個子功能的關系提供了新證據。

本研究發現，較高有氧運動能力與前額葉皮層厚度增加有關。這與以往的研究一致。Herting等（2013，2014）發現，高適能青少年比低適能青少年表現出更高的平均活動水平和最大活動水平，以及更好的最大攝氧量；有氧運動能力和額葉、運動區域的白質連接有關。Burzynska等（2012）發現，年輕成人與老年人相比，額葉的皮層厚度越大，執行功能表現更好，這種關系在老年人中比年輕成人更強。本研究未發現前額葉皮層厚度與執行功能3個子功能相關，可能與研究對象是處于成年早期的大學生前額葉皮層厚度與執行功能的直接對應關系較低有關。基于以上認識，本研究認為，較高的有氧運動能力與前額葉皮質厚度增加有關，推測成年早期前額葉在執行功能的加工過程中占據核心地位，較高的有氧運動能力提高了前額葉皮質的可塑性。

本研究發現，較高的有氧運動能力與后扣帶回皮層厚度變薄相關，且后扣帶回皮層厚度變薄與更短的轉換功能反應時呈正相關。后扣帶回是一個高度連接和代謝活躍的腦區域，是默認網絡的核心節點（Hayden et al.，2010；Pearson et al.，2011）。當兩項任務競爭同一認知資源時，后扣帶回在這一過程中起相互轉換的調節與控制作用。此外，兩個任務進行切換時，需要抑制后扣帶回皮質中神經元的活動，反映了默認網絡活動中后扣帶回皮質與其他腦區在控制過程中相互競爭（Leech et al.，2014；Smallwood et al.，2013）。研究發現，在青少年晚期和成年早期，灰質皮層厚度表現為從增厚到變薄的成熟趨勢（Shaw et al.，2006），提示成年早期的后扣帶回皮層厚度變薄是皮質成熟的表現，以提高轉換功能運行效率。Castro等（2016）發現，有氧運動能力與成年個體局部扣帶回皮層厚度及灰質體積下降相關。綜上所述，較高有氧運動能力有益于成年早期大學生后扣帶回區域的皮質成熟，促進后扣帶回皮層厚度變薄，提高轉換功能運行效率。

3.3 后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力與執行功能關系中的中介作用

本研究表明，有氧運動能力不僅能夠直接預測轉換功能反應時，而且能夠通過后扣帶回皮層厚度的中介作用預測轉換功能反應時。本研究在中介作用檢驗中對性別、年齡和BMI等無關變量進行控制，并對結果進行Bootstrap校正，統計方法嚴謹，結果科學可靠。本研究中，后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力與轉換功能關系中的間接效應占比僅8.45%。這一結果具有合理性。首先，皮層厚度是腦的可塑性特征的一個方面。研究發現，有氧運動能力對腦的可塑性影響還體現在腦功能和結構的其他指標上。如Erickson（2009）等表明，高運動能力的老年人有著更大的海馬體積，更好的記憶能力，海馬體積在一定程度上調節了有氧運動能力與空間記憶之間的關系。對兒童和健康年輕成年人的研究發現，海馬體積在有氧運動能力與聯想記憶的關系中起到中介或調節作用（Chaddock et al.，2010；Schwarb et al.，2017）。其次，后扣帶回區域皮層厚度在有氧運動能力和轉換功能中起到中介效應，但執行功能的加工過程依賴多個腦區的協同作用（Diamond，2013）。因此，后扣帶回僅是執行功能協同工作網絡的一個區域，對于執行功能信息加工處理過程的貢獻是有局限性的。

由三個變量的兩兩關系分析可知，有氧運動能力可能促進成年早期大學生后扣帶回灰質皮層的成熟，進而維持較好的轉換功能表現（Castro et al.，2016；Shaw et al.，2006）。后扣帶回在兩者關系間如何起到作用？我們根據已有文獻推測，發現相比其他皮質區域，后扣帶回皮質會消耗更多的能量，以應對轉換任務中的反應變化，進行快速調整和任務切換（Minoshima et al.，1997）。由此可知，較高有氧運動能力有益于成年早期大學生后扣帶回區域的皮質成熟，從而促進轉換功能的行為表現。本研究首次提出皮層厚度可能是有氧運動能力影響個體執行功能的潛在神經通路，為全面理解有氧運動能力與執行功能的關系提供新的視角。

4 研究不足與展望

本研究首次采用中介模型檢驗探索皮層厚度在有氧運動能力與執行功能關系間的中介作用，發現有氧運動能力、灰質皮層成熟與執行功能關系的潛在神經通路，為全面揭示有氧運動能力與執行功能的關系提供了新證據。但仍存在一些不足：橫斷面的研究僅在一定程度上解釋了有氧運動能力差異對皮層厚度和執行功能的影響，縱向干預研究的實驗設計可能更有助于理解有氧運動能力提升與腦認知健康促進的因果關系。未來，有必要開展針對更廣泛人群的運動干預、有氧運動能力、腦與認知的因果關系及神經機制的探索，為制訂能夠促進體質和腦認知健康的運動干預方案提供理論基礎與關鍵技術。

5 結論

1）有氧運動能力與大學生執行功能各子功能關系密切。有氧運動能力較高的大學生，執行功能中的3個子功能行為表現更好。

2）較高的有氧運動能力能夠促進大學生前額葉、后扣帶回區域皮質發育成熟，后扣帶回皮層厚度在有氧運動能力與轉換功能關系中起中介作用。