抗生素/抗性細菌/抗性基因在土壤-植物系統(tǒng)中遷移轉化及阻控消減的研究進展①

黃 丹，葉 茂，朱國繁，孫明明，張忠云，張勝田，卞永榮，錢家忠，胡 鋒，蔣 新

抗生素/抗性細菌/抗性基因在土壤-植物系統(tǒng)中遷移轉化及阻控消減的研究進展①

黃 丹1,2，葉 茂1*，朱國繁1,3，孫明明4，張忠云1，張勝田5，卞永榮1，錢家忠3，胡 鋒4，蔣 新1

(1中國科學院土壤環(huán)境與污染修復重點實驗室(南京土壤研究所)，南京 210008；2中國科學院大學，北京 100049；3 合肥工業(yè)大學資源與環(huán)境工程學院，合肥 230009；4南京農(nóng)業(yè)大學資源與環(huán)境科學學院，南京 210095；5生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學研究所，南京 210042)

土壤和植物是人類和動物生活中最重要的環(huán)境組成，但其正受到日益嚴重的人為資源污染，而進入環(huán)境的抗生素是主要的污染源之一?？股氐倪^度使用和排放增加了土壤–植物生態(tài)系統(tǒng)和人類健康面臨的抗生素污染及耐藥性風險。闡明抗生素及其復合抗性污染物在土壤–植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為及生態(tài)毒理學機理，對管控生態(tài)環(huán)境風險及保障食品安全具有重要的意義。本文綜述了近年來國內(nèi)外關于土壤–植物系統(tǒng)中抗生素的遷移轉化規(guī)律、抗生素/抗性細菌/抗性基因的生態(tài)風險以及復合抗性污染物阻控消減技術的研究進展，以期為土壤–植物系統(tǒng)中抗生素抗性污染風險的管控和消減提供科學支撐。

抗生素；抗性細菌/抗性基因；土壤-生態(tài)系統(tǒng)；遷移轉化；阻控消減

抗生素是一類具有消除或抑制微生物(例如細菌、真菌或原生動物)生長的天然、半合成或人工合成化合物[1-3]。根據(jù)抗生素的化學結構或作用機制可以將其分為不同的亞組，如糖類、多肽類、多烯類、大環(huán)內(nèi)酯類、四環(huán)素類、嘌呤類、磺胺類等[2]。一些細菌對抗生素具有抗性，這種抗性分為內(nèi)在抗性和獲得性抗性[4]。這些對抗生素具有抗性的細菌被稱之為抗生素抗性細菌(antibiotic resistance bacteria，ARB)。細菌的抗生素抗性機制主要包括3個類別：改變抗生素的靶位點、減少細胞對抗生素的攝取或增加外排以及酶促失活或修飾[5]。而抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes，ARGs)往往存在于細胞的移動基因元件(mobile genetic elements，MGEs)上，如轉座子、整合子或質(zhì)粒[6]，因此可通過水平基因轉移在相同或不同種的細菌中進行傳播和擴散[7]。許多研究表明，MGEs可以將ARGs向已知的人類共生細菌和病原體中轉移[8-9]，這種基因轉移在腸道微生物組中最易發(fā)生[10]。ARGs的進化和傳播主要來源于抗生素的選擇性壓力，尤其是人類在臨床和農(nóng)業(yè)環(huán)境中使用的抗生素藥物[10-12]。

土壤和植物是人類和動物生活中最重要的環(huán)境組成，土壤-植物系統(tǒng)不但可以為人類和動物提供優(yōu)良的環(huán)境條件，還是人類和動物生存的物質(zhì)保障。近年來，大量的抗生素在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中被用作獸藥、畜禽飼料添加劑，以及水果和作物生產(chǎn)中的殺菌劑[1]，而過量使用的抗生素會通過各種直接或間接途徑進入到土壤-植物系統(tǒng)中[2, 13]。目前，抗生素已經(jīng)成為一種新型大分子污染物，進入到土壤環(huán)境中的抗生素及其代謝產(chǎn)物能在土壤中維持較長時間的活性，并在土壤-植物(作物)系統(tǒng)中引起全新的生態(tài)環(huán)境風險。不但會造成土壤環(huán)境的化學污染，還極有可能會誘導產(chǎn)生抗生素抗性細菌(ARB)/抗性基因(ARGs)。土壤中的抗生素/ARB/ARGs會逐漸遷移進入植物體系，最終通過食物鏈直接或間接地引起人類病原細菌耐藥性風險的增加，威脅人類公共健康安全。因此，深入探究抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的遷移、轉化、定殖、積累等行為及其潛在的生態(tài)毒理學機制，有利于管控抗生素抗性污染及提高食品質(zhì)量。本文將從農(nóng)田土壤–植物系統(tǒng)中抗生素的遷移轉化路徑、抗生素/ARB/ARGs的生態(tài)環(huán)境風險，以及抗性風險的阻控和消減技術角度，綜述近年來該領域的研究進展，并提出未來研究展望。

1 抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的遷移轉化

1.1 抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為

通過各種途徑進入土壤中的抗生素會發(fā)生復雜的遷移轉化過程(圖1)，首先大部分抗生素會被吸附，這一過程會影響抗生素在農(nóng)田土壤中的環(huán)境行為和生物有效性?？股卦谕寥老到y(tǒng)中可通過物理和化學吸附吸附在土壤顆粒上。物理吸附主要是指抗生素通過范德華力和氫鍵等分子間作用力被土壤顆粒物表面吸附位點或有機質(zhì)相吸附[14]；而化學吸附則是指抗生素的官能基團與土壤顆粒物或者有機質(zhì)發(fā)生化學反應而形成絡合物或螯合物的過程[15]?？股卦谕寥乐械奈侥芰υ綇?，遷移性就越差，也越容易在表層土壤中富集[16-17]。此外，當土壤環(huán)境條件(pH、有機質(zhì)含量、含水量等)發(fā)生變化或在生物作用下，吸附態(tài)抗生素也可重新轉化成溶解態(tài)。除吸附外，一部分土壤中的抗生素會通過淋溶作用進入更深的土壤層及地下水系統(tǒng)，或隨地表徑流遷移。目前，在土壤、地表水、地下水、沉積物甚至飲用水中被發(fā)現(xiàn)的抗生素已經(jīng)達到了數(shù)十種[18-19]。抗生素的淋溶和徑流主要受降雨和土壤酸堿度等因素的影響，近年來，酸雨范圍的擴大、土壤酸堿度的降低以及極端降雨事件的頻發(fā)[13]，可能會加劇抗生素向深層土壤/地下水的遷移?？股剡w移轉化的另一途徑是被降解。降解可分為以化學降解、水解和光解等途徑為主的非生物降解和以微生物降解為主的生物降解[20]。土壤中微生物種群豐富，其可通過體內(nèi)轉化及體外分泌相應的酶來使抗生素失活，或直接將抗生素逐步分解為H2O和CO2[20]?？股卦谕寥老到y(tǒng)中的環(huán)境行為由土壤條件(如土壤類型、土著菌群、CEC和pH)、抗生素本身的化學特性(如初始濃度、揮發(fā)性、溶解性和吸附性)等多種因素決定[21-23]。

土壤中未被降解的抗生素以及其代謝產(chǎn)物還會進入植物體系，被植物根系吸收以后，部分抗生素會直接積累在根系中，其余則會隨蒸騰作用上行傳輸，沿木質(zhì)部向莖、葉遷移，繼而貯存在植物體的各種有機組分中[16, 24]。近年來已經(jīng)在多種作物中發(fā)現(xiàn)了抗生素的吸收轉運現(xiàn)象，包括甜燕麥、水稻、蘿卜、胡蘿卜、馬鈴薯、黃瓜、小米和萵苣等[25-30]。植物對抗生素的吸收主要受植物類型和抗生素種類的影響，另外，同一植物的不同部位中抗生素的累積情況也不同。Kong等[31]發(fā)現(xiàn)，土霉素會通過紫花苜蓿的主動吸收而在其根部大量蓄積。朱峰等[32]在小白菜培養(yǎng)研究中發(fā)現(xiàn)，比起磺胺二甲基嘧啶，土壤中的磺胺嘧啶更容易被小白菜吸收，這主要是由于磺胺二甲基嘧啶比磺胺嘧啶在結構上多兩個甲基，因此更容易被土壤顆粒所吸附，遷移能力和生物有效性相對較弱，但磺胺二甲基嘧啶與磺胺嘧啶主要都分布在小白菜的莖葉部分。Kumar等[33]在植物對泰樂菌素和金霉素的吸收研究中發(fā)現(xiàn)，洋蔥、玉米和甘藍體內(nèi)金霉素含量與有機肥施肥量呈明顯的正相關，但在這3種植物體內(nèi)都未檢出泰樂菌素，這主要是由于土壤對泰樂菌素具有極強的吸附能力，從而使得泰樂菌素難以從土壤中遷移至植物體內(nèi)[34]。Dolliver等[35]也發(fā)現(xiàn)萵苣、玉米和土豆均可吸收磺胺甲嘧啶，且作物體內(nèi)抗生素含量與施肥量有關。Migliore等[36-37]通過研究認為C4 植物吸收和積累磺胺二甲氧嘧啶的能力比C3植物更強。

圖1 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為

土壤-作物系統(tǒng)中的ARB和ARGs主要來源于有機肥或污水等污染源以及土壤菌群在抗生素選擇性壓力下的進化。此外，土壤-植物系統(tǒng)中的ARGs還會通過基因傳遞的方式在環(huán)境中傳播，導致環(huán)境中ARB和ARGs的豐度上升。ARGs傳播的方式主要包括垂直基因傳播(lateral gene transmission, LGT)和水平基因轉移(horizontal gene transfer, HGT)[38]。LGT是指ARGs通過ARB的增殖由親代傳遞給子代，只能發(fā)生在同一種屬之間。HGT則是指外在環(huán)境誘導下，ARGs經(jīng)整合子、轉座子、噬菌體及質(zhì)粒等可移動基因原件介導，以接合(conjugation)、轉導(transduction)和轉化(transformation)等途徑在同種或不同種微生物個體間進行傳播[7]，在這一過程中ARGs會通過植物內(nèi)生菌或葉際微生物的定殖和繁殖而向植物系統(tǒng)遷移。另外，同抗生素一樣，土壤中的ARB和ARGs也會隨地表徑流和雨水淋溶而進入地表水和地下水系統(tǒng)[39]。

在經(jīng)過人工修復處理，或在自然狀態(tài)下經(jīng)歷足夠長的時間以后，隨著殘留的抗生素逐漸被降解，土壤系統(tǒng)的選擇性壓力減小，微生物群落結構會逐漸發(fā)生變化，ARB的豐度也會隨之下降。死亡后的ARB將會被其他微生物所分解，釋放出的ARGs也會被逐漸降解。最終，土壤-植物系統(tǒng)中ARB/ARGs的豐度會趨于一個較低的穩(wěn)定值。

1.2 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的生態(tài)環(huán)境風險

在土壤-植物系統(tǒng)中殘留的抗生素/ARB/ARGs不但會對環(huán)境中的微生物群落、動物和植物產(chǎn)生生態(tài)毒性，還極有可能會引起耐藥性的傳播?？股乜赏ㄟ^抑制微生物細胞壁形成、干擾蛋白質(zhì)的合成及代謝、影響胞漿通透性等途徑來對土壤微生物造成損傷[40]。盡管抗生素都是廣譜的，但大部分抗生素都有其特定的抗性譜，因此當某類抗生素進入土壤環(huán)境中，其抗性譜內(nèi)的微生物被抑制后，土壤中其他微生物的生長可能會出現(xiàn)一定程度的增強。此外，抗生素的存在會對土壤中的微生物群落提供一定的選擇壓力，為了應對抗生素的毒性，部分土壤微生物的遺傳特征及生理生化過程將會發(fā)生改變，進一步增強抗生素抗性的產(chǎn)生與進化，導致土壤抗藥菌(ARB)大量繁殖，最終形成抗生素抗性類微生物菌群[9, 41]。而ARGs則會通過基因水平轉移和垂直傳遞在同種或不同種菌群間進行傳播擴散，引起耐藥性的傳播[7]。這些路徑最終都會使得土壤微生物的群落結構發(fā)生改變，環(huán)境耐藥性增強。微生物群落的生態(tài)功能多樣性也會受到一定影響，進而影響土壤特性以及土壤營養(yǎng)元素循環(huán)、土壤呼吸作用和分解作用等土壤生態(tài)過程[42]。

對土壤動物而言，通常抗生素的生物有效性會由于土壤微生物及土壤顆粒對抗生素的吸附和稀釋而降低，并且大部分土壤動物對抗生素具有較強抵抗能力，這使得抗生素對土壤動物的直接影響較小，但當環(huán)境中抗生素濃度超過一定值時，將會對土壤動物產(chǎn)生嚴重的毒性效應。Sidhu等[43]在陸地生物對環(huán)丙沙星(ciprofloxacin, CIP)和阿奇霉素(azithromycin, AZ)的生物利用度的研究中，通過為期28 d 的蚯蚓亞慢性毒性試驗探究了環(huán)丙沙星(0.015 ~ 1.8 mg/kg)和阿奇霉素(0.008 9 ~ 0.16 mg/kg)對蚯蚓的毒性，發(fā)現(xiàn)蚯蚓并未出現(xiàn)明顯毒性反應；研究還發(fā)現(xiàn)蚯蚓體內(nèi)環(huán)丙沙星和阿奇霉素的濃度分別為環(huán)境濃度的4 倍和7 倍，說明蚯蚓還具有富集環(huán)境中的抗生素的能力。Wang 等[44]在環(huán)丙沙星(0 ~ 51.2 mg/kg)對蚯蚓的影響研究中發(fā)現(xiàn)環(huán)丙沙星暴露15 d 后，蚯蚓體內(nèi)的超氧化物歧化酶和抗壞血酸過氧化物酶的活性和同工酶水平均有所提高，活性氧種類過剩，從而產(chǎn)生氧化損傷蛋白(如羰基化蛋白)。另外，由于土壤動物多以土壤微生物為食，因此抗生素會通過改變微生物群落而對土壤動物的生長產(chǎn)生間接影響[41, 45]。

此外，土壤中的抗生素及其代謝產(chǎn)物還會通過直接或間接途徑對植物產(chǎn)生不同程度的影響。首先，被植物根部吸收，然后轉移至植物莖葉或果實中的抗生素及其代謝產(chǎn)物可通過影響植物酶的活性以及細胞的分裂來直接影響作物的生長發(fā)育[31, 46-48]。抗生素對植物的作用主要受抗生素自身的化學性質(zhì)、濃度和作物類型等因素的影響[35, 46]?？股卮蠖啾憩F(xiàn)為在高濃度時抑制植物生長，而在低濃度時對植物生長具有一定的促進作用[48]。但相同濃度的抗生素積累，對某些植物而言可有效提高植物體內(nèi)Ca、Mg、K、N等養(yǎng)分的含量從而促進植物的生長，而對其他植物的生長卻不產(chǎn)生任何影響或具有抑制作用[46-47]。因此，明確抗生素對不同植物的劑量效應有助于準確預判土壤抗生素污染將會對作物產(chǎn)生何種影響。此外，抗生素對土壤微生物群落豐度、結構及功能的影響，會對土壤生態(tài)系統(tǒng)中的營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)產(chǎn)生影響，最終對植物的生長發(fā)育產(chǎn)生間接影響[49]。此外，農(nóng)田土壤中ARB和ARGs還會通過進入動植物體內(nèi)或者定殖在植物表面等途徑進入食物鏈，危害食品安全，進而增加人體正常菌群與病原菌的耐藥性，危害人類健康。目前，中國、歐洲、海灣和美洲國家均有關于ARB和ARGs存在于農(nóng)場、批發(fā)或零售店的蔬菜中的報道[50-54]。例如具有超廣譜β-內(nèi)酰胺酶(ESBL)表型的spp[55]，以及對頭孢噻肟和頭孢他啶具有抗性的和等[56]。

2 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的阻控消減

鑒于抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中遷移轉化可能帶來的生態(tài)環(huán)境風險，開發(fā)有針對性的技術來控制抗生素耐藥性污染和潛在的傳播擴散顯得非常重要。

2.1 源頭管控

對進入農(nóng)田土壤中的抗生素進行源頭管控可有效減少土壤-作物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARG的總量，是防范土壤-作物系統(tǒng)中抗生素及抗性污染的常用手段。具體包括以下幾個方面：對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中抗生素獸藥及殺菌劑的使用進行規(guī)范管理，嚴格限制使用對象、使用量及使用條件[9]；其次，避免未經(jīng)處理的養(yǎng)殖及生活污水直接用于農(nóng)田灌溉[8]；另外，人畜糞便必須經(jīng)堆肥發(fā)酵后再用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，并可通過改善有機肥生產(chǎn)過程中各種處理條件(包括改變通風方式、提高堆體的最高溫度、延長高溫時段等)來有效提高抗生素及ARB的處理效果，降低其在有機肥終產(chǎn)品中的含量[57]。

此外，科學的農(nóng)業(yè)操作管理，包括合理的農(nóng)耕措施和調(diào)整作物的收獲時間也可有效降低土壤-作物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs的生態(tài)風險，這一做法被許多發(fā)達國家采用。例如加拿大的安大略省不允許從使用了生物固體或未經(jīng)處理的污水污泥施肥后的土地上收獲應季蔬菜；在美國，環(huán)境保護署第503部分《生物固體法規(guī)》規(guī)定，從施用B類生物肥料到收獲供人類消費的地上作物之間應有14個月的間隔，而地下作物則應該有20個月的間隔；另外，世界衛(wèi)生組織也提出了幾項減少人類糞便危害的措施，包括施肥前處理、允許病原體死亡的作物收割延遲，以及限制在施用有機肥后的土地上種植的作物類型等[58]。相關操作應在合理的司法管轄下開展，但目前我國還沒有關于農(nóng)田土壤中抗生素濃度限定以及有機肥中殘留抗生素/ARB/ARGs濃度限定的相關標準。

2.2 阻控

對于已經(jīng)進入土壤系統(tǒng)的抗生素/ARB/ARGs 而言，通過添加阻控材料來降低抗性污染物的遷移性和生物有效性是管控生態(tài)風險常用的措施。較為常見的阻控材料主要包括：生物質(zhì)炭、蛭石、粉煤灰和改性黏土礦物等吸附材料[59- 60]。大部分的阻控材料都具有成本低廉、多孔結構、高比表面積和較大容積比等特點，因此對難降解有機污染物和微生物具有較強的親和性，可通過吸附作用來降低污染物的生物有效性，以及有效防止ARB/ARGs 在土壤系統(tǒng)中的遷移傳播[14, 61]。另一方面，阻控材料還可通過改善土壤環(huán)境的理化性質(zhì)來促進抗生素/ARB/ARGs的消散，降低其在農(nóng)田系統(tǒng)中的總量，從而有效減小其生態(tài)風險。Duan 等[62]發(fā)現(xiàn)向土壤-生菜體系中施用生物質(zhì)炭后，不但抑制了土壤和生菜中氧四環(huán)素的含量，還可通過減少人類致病菌豐度來降低土壤和生菜組織中的ARGs。Vithanage 等[63]采用生物質(zhì)炭改性技術在添加和不添加生物質(zhì)炭的處理下，研究了磺胺甲嗪在土壤中的滯留和運移，發(fā)現(xiàn)經(jīng)生物質(zhì)炭處理后，沙壤土和黏土中磺胺甲嗪的滯留率分別提高了89% 和82%，有效抑制土壤中磺胺甲嗪的遷移行為；并發(fā)現(xiàn)磺胺甲嗪被生物質(zhì)炭吸附的主要機制包括π-π 電子供體受體相互作用和靜電陽離子交換。Chang 等[64]在不同pH 和離子強度條件下研究了伊利石(IMt-2)對四環(huán)素去除效果的影響，發(fā)現(xiàn)四環(huán)素在伊利石上的吸附量能達到32 mg/g，并表明吸附是通過陽離子交換而實現(xiàn)。這些研究也表明了，阻控材料的應用效果會受土壤環(huán)境的理化性質(zhì)影響，包括pH、含水量、陽離子交換量等。將糞便轉化為生物質(zhì)炭來替代傳統(tǒng)有機肥也可作為阻控抗生素/ARB/ARGs 向環(huán)境中傳播的有效手段。Zhou 等[65]分別將豬糞堆肥產(chǎn)品和從豬糞中提取的生物質(zhì)炭作為有機肥添加到小白菜盆栽試驗的土壤中，并研究土壤中耐藥菌群分布、移動遺傳因子(MGEs)和細菌群落變化，發(fā)現(xiàn)生物質(zhì)炭處理土壤的總ARGs 和MGEs 豐度明顯低于堆肥處理土壤。Jiao 等[66]發(fā)現(xiàn)玉米生物質(zhì)炭和硫酸鹽改性蛋殼兩種吸附材料可促進土壤中水溶性抗生素的消散，降低土壤抗生素對馬鈴薯根系的毒性作用；同時，兩種吸附材料均能有效降低馬鈴薯可食性部位中ARB 和ARGs 的種類和豐度。

2.3 消減

除了阻控以外，加速農(nóng)田土壤中抗生素/ARB/ ARGs的衰減過程也是緩解復合抗性污染風險的有效手段?？股匚廴巨r(nóng)田土壤一般都具有覆蓋面積大、復合抗性污染物疊加輸入等特點。因此污染場地土壤修復技術中常用的芬頓、臭氧、氯氣等化學高級氧化法技術由于處理成本相對較高、對環(huán)境擾動大等原因，往往不適合大面積農(nóng)田土壤中抗生素/ARB/ARGs污染的消減處理。目前，針對此類污染土壤，研究較多的消減技術主要有農(nóng)藝調(diào)控、納米材料施用和生物修復等。

由于土壤中抗生素的降解過程受土壤理化性質(zhì)、土壤微生物活動影響較大，因此改善土壤環(huán)境的理化性質(zhì)可促進抗生素/ARB/ARGs在農(nóng)田系統(tǒng)的消減[59]，但每種抗生素的最佳降解條件又有所差別。Dorival- García等[67]在對6種喹諾酮類抗生素在不同條件中的降解情況進行研究時發(fā)現(xiàn)，氧化還原條件可影響抗生素降解，硝化條件下抗生素的去除率遠高于好氧條件。但也有研究發(fā)現(xiàn)土壤反硝化基因(、和)與磺胺類ARGs(和)呈顯著負相關，反硝化作用過程可促進土壤中磺胺嘧啶及ARGs消減；因此，可以通過向土壤中添加NO– 3-N來提高土壤反硝化速率，從而促進土壤中磺胺嘧啶濃度和ARGs豐度快速降低[68]。

另外，針對土壤中的ARB，還可考慮納米顆粒的應用。作為抗微生物劑，納米顆粒已對多種微生物顯示出高效的活性抑制能力[58-59]。Dallas等[69]已經(jīng)證明銀納米顆粒(AgNPs)對革蘭氏陽性和革蘭氏陰性細菌都具有很強的抑制能力，包括多重耐藥菌株(如耐甲氧西林金黃色葡萄球菌)。除了AgNPs以外，氧化銅(CuO)、氧化鋅(ZnO)和氧化鈦(TiO2)等金屬氧化物納米顆粒對一系列病原體如耐甲氧西林金黃色葡萄球菌和大腸桿菌均顯示出了很好的抑制能力[70-71]。但由于存在成本較高和靶向性較弱的原因，該技術在農(nóng)田系統(tǒng)中的應用也受到了一定程度的限制。

相比于物理和化學修復而言，生物修復帶來二次污染的概率較小，顯得更加環(huán)境友好且成本低廉，較適合農(nóng)田土壤污染的修復方式，常用的生物修復技術有植物修復、微生物修復和酶修復技術。植物修復主要是利用超積累植物吸收、植物根系固定等途徑來去除土壤抗生素或降低其生物有效性，從而降低抗生素污染的生態(tài)風險[14, 72]。裴孟等[73]在針對黑麥草降解土壤中抗生素能力的研究中發(fā)現(xiàn)，黑麥草對四環(huán)素、恩諾沙星、金霉素、諾氟沙星等抗生素都具有較高的吸收能力。酶技術又被稱為白色生物技術，介于生物和物理化學過程之間，具有降解復雜化合物的能力，且反應速率快，目前已經(jīng)出現(xiàn)了一些酶法降解抗生素的研究[74]。Park等[75]發(fā)現(xiàn)，谷胱甘肽s轉移酶(GSTs)可將四環(huán)素、磺胺噻唑、氨芐西林轉化成對微生物無毒的成分，且轉化率在60% ~ 70%。與傳統(tǒng)的處理方法相比，酶處理的優(yōu)點是可以降解高濃度或低濃度的復雜化合物，以及可在大范圍的鹽度、溫度和pH下發(fā)揮作用[74]。微生物修復技術有生物吸附、生物降解以及噬菌體修復等。生物吸附法去除抗生素最重要的考慮因素是抗生素對微生物細胞的親和力[61]。而生物降解主要是利用對抗生素具有抗性的微生物對抗生素進行攝入并降解[61]。Hirth等[76]通過添加磺胺甲嘧啶降解菌株來對磺胺甲嘧啶污染土壤進行修復，結果顯示磺胺甲嘧啶降解菌株在46 d內(nèi)成功地將土壤原生磺胺甲嘧啶的礦化率提高到57%。生物吸附和生物降解都是基于微生物的抗生素抗性，只對抗生素的去除具有一定效果，但并不能有效防止ARB以及ARGs在環(huán)境中傳播可能帶來的風險。

噬菌體通常被認為是可感染特定宿主細菌并能在宿主中進行復制的細菌病毒[77-78]，它們是生物圈中最豐富的生物實體，估計其數(shù)量級約在1031 [79-80]。而噬菌體療法是指將噬菌體應用于裂解宿主病原體，是一種可靶向去除ARB的技術[81-82]，目前已在各個行業(yè)顯示出了巨大的應用潛力[83-84]。包括在食品行業(yè)被用于減少食源性病原體[85-86]，在醫(yī)療行業(yè)被用于治療多耐藥病原菌感染等[87-89]。近年來，噬菌體治療還被用于污水處理過程中耐藥病原菌的去除[89-92]，以及靶向滅活土壤-植物體系中的植物致病菌[93-95]。Askora等[96]從農(nóng)田土壤中分離純化得到針對青枯雷爾氏菌的4株專性噬菌體(φRSL、φRSA、φRSM 和φRSS)；Frampton等[97]從獼猴桃果園土壤中篩選出了可專性滅活丁香假單胞菌的噬菌體；Ye等[69]發(fā)現(xiàn)采用多價噬菌體Podoviridae YSZ-1和生物質(zhì)炭聯(lián)合處理的方法，可高效、靶向滅活土壤-生菜體系中的耐藥大腸桿菌K-12和銅綠假單胞菌PAO1，處理后，K-12和PAO1的數(shù)量從107cfu/g分別下降到102和103cfu/g土壤，ARGs 的豐度也從108copies/g下降到103copies/g，該處理還能有效提高土壤-作物體系中細菌群落的多樣性和穩(wěn)定性。相比于其他修復技術，噬菌體治療具有靶向特性，只會裂解目標病原細菌，可針對性消除抗生素ARB，防止ARGs的擴散，而不會對其他有益菌群造成破壞，甚至還能增加土壤微生物群落多樣性。在實際修復工程中，各種修復技術通常會被聯(lián)合使用，常用的有植物-微生物聯(lián)合修復、植物-物理聯(lián)合修復、物理-化學聯(lián)合修復等技術，聯(lián)合修復技術可彌補單一修復技術存在的不足，以達到更好的修復效果。

3 現(xiàn)有研究的不足及未來研究展望

目前國內(nèi)外關于土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ ARGs等抗性污染物的研究還存在一些不足：①對抗生素的遷移轉化研究主要集中在物理遷移上，而對其化學轉化過程中各種中間產(chǎn)物的毒理學研究卻相對較少，這將使全面準確評估抗生素降解中間產(chǎn)物的生態(tài)風險的目標不易實現(xiàn)；②現(xiàn)有研究多關注抗生素本身化合物的污染毒性，而對人體健康產(chǎn)生直接影響的ARB和ARGs等新型抗性污染的關注相對較少；③在污染修復技術方面，現(xiàn)有的修復技術在成本、環(huán)境友好性、靶向性以及去除效果方面還有待提升；④我國尚未有針對土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物質(zhì)風險管控的相關標準和導則。

基于上述研究現(xiàn)狀，以及目前土壤環(huán)境領域的發(fā)展需求，該領域未來研究的重點如下：

1)構建快速檢測土壤-植物體系中抗生素抗性污染物的分析方法。土壤-植物體系中抗生素/ARB/ ARGs含量及豐度往往較低，且種類繁多。但現(xiàn)有的檢測技術還存在成本較高、檢測周期較長等問題，不利于檢測技術的應用推廣。因此，開發(fā)針對土壤-植物體系中低濃度抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物的快速、實時定量、可視化動態(tài)分子監(jiān)測與檢測技術十分必要，其可有助于學者進一步探明復合抗生素抗性污染物在土壤-植物系統(tǒng)中的遷移轉化行為。

2)探明土壤-植物體系中ARB/ARGs與土著益生功能菌群的生態(tài)關系。土壤-作物系統(tǒng)中殘留抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物的自然衰減是生態(tài)風險消除的重要途徑之一，其中土著菌群，例如非抗性功能益生菌群(C、N、P、S元素轉化功能細菌群)或植物內(nèi)生菌群的生態(tài)作用不可忽視。因此，抗生素脅迫下，土壤-植物體系中ARB與非抗性益生菌群功能多樣性與穩(wěn)定性的交互影響，以及生態(tài)位的演替規(guī)律也值得深入探究。

3)研發(fā)針對土壤-植物體系中抗生素/ARB/ARGs等復合抗性污染的修復材料和技術。開發(fā)環(huán)境友好、成本低廉、便捷的高效阻控材料和新型綠色修復技術十分必要；此外，還應該關注各種阻控材料與治理技術在污染修復過程中及修復后是否存在潛在的二次生態(tài)毒理風險。

4)加速制定針對土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物質(zhì)風險管控的標準和導則?？茖W合理的管控標準和導則可為土壤-植物系統(tǒng)的生態(tài)風險管控提供科學依據(jù)，從源頭上減少土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs的輸入量，更有助于各級生態(tài)環(huán)境管理部門及時有效地控制土壤-植物系統(tǒng)中抗生素抗性污染。

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Migration and Risk Control of Antibiotic and Antibiotic Resistance Bacteria/Genes in Soil-Plant System: A Review

HUANG Dan1, 2, YE Mao1*, ZHU Guofan1,3, SUN Mingming4, ZHANG Zhongyun1, ZHANG Shengtian5, BIAN Yongrong1, QIAN Jiazhong3, HU Feng4, JIANG Xin1

(1 Key Laboratory of Soil Environment and Pollution Remediation, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China; 2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 3 School of Resources and Environmental Engineering, Hefei University of Technology, Hefei 230009, China; 4 College of Resources and Environmental Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 5 Nanjing Institute of Environmental Science, Ministry of Environmental Protection of China, Nanjing 210042, China)

With the emerging contamination of antibiotics and their corresponding resistance bacteria/genes in the livestock industry, the migration and the ecological effect of antibiotics in soil environment have become the focus of the recent study in the fields of botany, soil science, environmental science and food science. Consequently, it is of great significance to control the ecological risk and ensure the food security by comprehensively investigating the environmental behavior of antibiotics and the ecotoxicological effect in soil-crop system. This article reviewed the recent progresses in the migration, transformation and the ecological risk of antibiotics and antibiotic resistance bacteria/genes in soil-crop system, and the existing remediation techniques for antibiotic contamination. This review can provide scientific insight for the management of antibiotic resistance contamination in soil-crop system.

Antibiotics; Antibiotic resistance bacteria/genes; Soil-crop system; Migration and transformation; Pollution restoration technology

S154.1；Q938.1+3

A

10.13758/j.cnki.tr.2020.05.004

黃丹, 葉茂, 朱國繁, 等. 抗生素/抗性細菌/抗性基因在土壤–植物系統(tǒng)中遷移轉化及阻控消減的研究進展. 土壤, 2020, 52(5): 891–900.

國家重點研發(fā)計劃項目(2018FYC1803100)、江蘇省優(yōu)秀青年基金項目(BK20180110)、國家青年人才托舉項目(2018QNRC001)和國家自然科學基金面上項目(41771350)資助。

黃丹(1995—)，女，四川綿陽人，碩士研究生，主要研究方向為土壤微生物。E-mail: huangdan@issas.ac.cn