溴代阻燃劑在土壤中的遷移轉化研究進展

高玉娟， 謝承劼， 余 紅， 張 穎， 呂寧磬， 檀文炳， 賈建麗， 崔東宇,4*

1.中國礦業大學(北京)化學與環境工程學院， 北京 100083 2.福建農林大學資源與環境學院， 福建 福州 350000 3.中國環境科學研究院， 國家環境保護地下水污染模擬與控制重點實驗室， 北京 100012 4.清華大學環境學院， 北京 100084

溴代阻燃劑(Brominated Flame Retardants, BFRs)是指分子中包含溴元素的一類有機化合物，廣泛用于降低塑料、電子設備、紡織品等的可燃性. 在世界范圍內，BFRs正在作為有機污染物在環境中不斷積累，在空氣、水、土壤、沉積物和生物群中都發現了BFRs的污染[1-3]. 泰晤士河[4]、加拿大海域[5]甚至北極[6-7]都出現了BFRs污染的相關報道. BFRs污染問題在我國尤其嚴重，20世紀80年代，全世界有70%的電子垃圾被運往我國處理，土壤是電子垃圾的主要處置場，電子垃圾拆解區的BFRs濃度顯著高于其他地區，成為土壤中BFRs的主要來源[8].

由于較高的毒性和生物蓄積性[9]，部分傳統BFRs已被限制使用，包括PBDEs(多溴聯苯醚)中的十溴聯苯醚、八溴聯苯醚和五溴聯苯醚以及HBCDs(六溴環十二烷)、TBBPA(四溴雙酚A)[10-11]. 盡管已經開發了幾種NBFRs(新型溴代阻燃劑)〔如DBDPE(十溴二苯乙烷)和BTBPE(1,2-二(2,4,6-三溴苯氧基)乙烷)〕來代替傳統BFRs，但環境中仍存在大量的傳統BFRs及其轉化產物. 由于PBDEs、HBCDs、NBFRs等是添加劑型阻燃劑，不與塑料或紡織品化學結合，很可能從產品中釋放到環境中；其他諸如TBBPA則具有反應性，并且會通過化學反應鍵合到產品表面. 但是，某些反應性阻燃劑可能尚未聚合，會釋放到環境中，進而污染土壤、沉積物、大氣、水和生物體[12]，對生態系統和人類健康產生不利影響，如破壞人體正常荷爾蒙功能、抑制免疫系統[13].

由于BFRs具有低水溶性和高吸附系數的特性，很容易通過大氣的干沉降和濕沉降、地表徑流吸附在土壤有機質中，此外，電子垃圾的不合理處置是土壤中BFRs污染的主要來源. 在土壤環境中的BFRs會經歷許多過程和反應，包括在土壤顆粒物中的吸附解吸，通過光照、微生物的降解，生成遷移性和毒性更強的低溴化、羥基化、甲氧基化同類物還會被植物吸收代謝，并可能在食物鏈中積累，危害人體健康. 同時，還有可能隨著土壤顆粒物的移動向更深的土壤層運輸，從而危害地下水質量.

目前對BFRs在環境中的毒性和濃度研究較多，但對土壤中BFRs遷移轉化行為的研究較少，并且主要集中于對PBDEs的研究，仍然難以完全了解BFRs在土壤環境中的行為和歸宿. 土壤作為BFRs的主要受體和環境儲集層，應關注其在土壤中的歸趨，為控制和評估其環境風險提供依據[14].

1 溴代阻燃劑的性質

BFRs半衰期長，在環境中存在穩定，不易被降解；具有親脂性和生物累積性，可沿食物鏈逐級放大并經過生物富集和濃縮，對生物體以及人類健康產生潛在的威脅；能夠通過“蚱蜢跳效應”在環境中長距離遷移，導致全球污染；同時BFRs還具有較高的辛醇-水分配系數，在水中的溶解度小，容易與土壤中的有機質結合，積累在土壤中不易發生遷移；蒸汽壓隨著溴化程度的增加而降低[15]；低溴化化合物的半衰期較長，進入人體或生物體內將很難被降解，會在體內越積越多，危害人體健康. 部分BFRs的理化性質見表1所示.

PBDEs是一類溴代芳香族化合物，依據溴原子在苯環上的取代位置和取代數目的不同，分為10個同系組，共209種同系物. PBDEs在環境中穩定、難降解，具有高親脂性，可在環境中長期滯留并可長距離遷移，污染大氣、水體、土壤及生物圈，可以通過食物鏈富集和放大作用在物體內積累，最終對生物體和人體產生不利影響，具有持久性有機污染物的特性. NBFRs與PBDEs的理化性質相似，大部分NBFRs的揮發性較弱，在水中的溶解度較低，具有親脂性，在環境中具有持久性. HBCDs屬于脂環烴類溴代阻燃劑，溶于甲醇、丙酮、酯等有機溶劑. 商業HBCDs主要有三種同分異構體，分別為α-HBCD、β-HBCD以及γ-HBCD，三種異構體在高溫下可以相互轉化. TBBPA的溴含量為58.5%，親脂性高，水溶性低，易溶于甲醇、丙酮、甲苯等有機溶劑，半衰期隨溫度和光照等變化較大，具有長距離遷移性、持久性、生物積累性和毒性.

土壤環境是一種流動性較差的環境介質，土壤是BFRs的主要儲層和“匯”，對其在環境中的分布和生物地球化學循環起著重要作用[18]. 隨著溴取代數量的增加，BFRs越難揮發，水溶性越來越低，脂溶性不斷增加，而土壤和沉積物是親脂性有機污染物的蓄積場所，所以在土壤和沉積物中的BFRs絕大多數都是高溴化化合物(BDE209含量>97%)，在大氣、水體、生物體內存在的主要是低溴化化合物[19].

表1 部分BFRs的理化性質

2 溴代阻燃劑在土壤中的遷移

2.1 溴代阻燃劑在土壤中的吸附解吸行為及機理

土壤中BFRs的遷移能力受控于其與不同土壤顆粒物之間的相互作用(特別是吸附解吸作用). 有機污染物進入土壤環境后，會在土壤的各組分間發生一系列的物理或化學行為，大部分有機污染物最終會被固定到土壤中. 有機污染物在土壤中的吸附解吸行為是其在環境中遷移轉化的第一步，也是關鍵的環境行為，這在很大程度上會影響其下一步的環境行為，因此正確認識有機污染物在土壤中的吸附解吸行為對于準確預測其在環境中的歸趨具有重要意義[21].

有機污染物主要通過分配[22]、孔隙填充和表面吸附作用被吸附到土壤中. 土壤對BFRs的吸附解吸是一個雙向過程，在吸附初期，吸附速率遠大于解吸速率，隨著吸附過程的進行，兩個速率逐漸趨于一致，直到某一時刻二者相等，吸附達到平衡. BFRs在土壤中的吸附分為快吸附階段和慢吸附階段，快吸附階段主要是溶質被吸附到礦物表面或分配到有機質中，慢吸附則歸因于溶質在土壤有機質基質和土壤微孔中的逐漸擴散[23]. 快速吸附在整個吸附過程中占主要貢獻，促進了早期吸附階段總吸附量的增加，在后期吸附階段，慢吸附的吸附量增加逐漸變得顯著[24].

BFRs等疏水性有機物在土壤中的吸附和解吸均表現為非線性吸附，歸因于土壤有機質的非均質性[25]. 由于土壤孔隙結構的異質性，導致吸附質在中孔微孔礦物結構或土壤有機質中被捕獲，或吸附質與特定吸附點位的不可逆結合導致疏水性有機污染物在土壤中的解吸滯后[26-27].

2.2 溴代阻燃劑在土壤中吸附解吸的主要影響因素

2.2.1土壤中不同類別的有機組分

土壤有機質各組分(如胡敏酸、干酪根、黑碳)對疏水性有機物PBDEs的吸附等溫線表現為非線性，并且土壤有機質各組分對整體吸附做出了不同的貢獻. 相較于胡敏酸在總體吸附中的低貢獻率而言，干酪根和黑碳顆粒對PBDEs表現出了更高的親和力，在總體吸附中起主導作用，決定著PBDEs的生物有效性和最終歸趨[29]. 除此以外，這些有機顆粒對吸附的貢獻在很大程度上可能還取決于與礦物基質的結合，以及礦物沉積物和天然有機質的表面覆蓋度.

2.2.2土壤有機質含量

2.2.3pH

3 溴代阻燃劑在土壤中的轉化

土壤既是有機污染物的載體，又是污染物的天然凈化場所. BFRs在土壤中可以通過物理、化學、生物過程發生代謝轉化生成低溴化BFRs、羥基化BFRs和甲氧基化BFRs，這些降解產物會對環境和人類健康產生額外的不利影響. 因此，研究BFRs在土壤中的轉化過程非常重要. 光解、微生物降解是BFRs在土壤中的主要轉化途徑.

3.1 土壤中溴代阻燃劑的光降解

與均相或非均相的水系統相比，表層土壤中有機污染物的光降解速率很慢，這主要與土壤對光的阻礙效應有關. 但是，相比土壤中有機污染物的其他轉化過程而言，光降解過程很快，是有機污染物在土壤表面降解的一個重要途徑[36]. BFRs可以吸收紫外線的A波段UV-A(315～400 nm)，紫外光的照射會導致溴原子的損失，可能產生重排[37]. 由于太陽光中含有紫外光，因此在自然環境中BFRs也可以在太陽光的照射下發生降解.

大量研究證明，BFRs的主要光降解機制是逐步還原脫溴，將高溴化化合物轉化為低溴化產物[42-44]. 目前對NBFRs進行了一些初步研究，但尚未完全了解NBFRs的光降解作用. DBDPE、TBPH(四溴鄰苯二甲酸雙(2-乙基己基)酯)和HBB(六溴苯)[45]的降解途徑均為逐步還原脫溴，但無法鑒定其降解產物. 與十溴二苯醚或九溴二苯醚相比，TBPH的光解速率較慢，主要原因是其芳香性較低，但光解途徑與PBDEs相似，為逐步還原脫溴[46]. 對于BTBPE，醚鍵的裂解和脫溴是主要的光降解途徑. 另外，與對位相比，鄰位的溴原子更容易脫除[47-48].

3.2 土壤中溴代阻燃劑光降解的影響因素

溴化程度是影響BFRs光解的關鍵因素. 溴化程度較高的BFRs會吸收更長和更寬波長范圍的紫外光，如BDE-209的光降解速度非常快，反應速率隨著溴化程度的降低而降低，BDE-77和BDE-209之間的光解速率差異高達700倍[49]，這些差異可以通過它們的吸光度行為來解釋. 同樣，BTBPE[50]、DBDPE和TBPH的光化學行為證明了光化學反應符合一級動力學特征，光解速率與溴化程度成正比[51]. 此外，溴取代基的數量只影響光解速率，不影響光解途徑和產物.

同時，最高占據分子軌道的能量(EHOMO)也是影響BFRs光解的重要因素之一，EHOMO越高，光解性能越強，除BDE-100以外，EHOMO隨溴取代基數量的增加而增加，光解速率也隨之加快[52]. BDE-100的光降解與其他溴化物不同的原因可能是其有一個2,4,6-取代模式的特定溴化苯環，使得其結構更穩定，難以光解.

土壤中粘土礦物會對BFRs的光解起到催化作用. 粘土礦物在BDE-209的光解過程中可充當電子供體，加速了BDE-209的光解速率. 粘土礦物種類不同，對BDE-209的光解速率影響也不同，相較其他粘土礦物而言，蒙脫石對BDE-209的光解有更強的催化作用[53]. 這種差異可能是由于BFRs和不同粘土礦物相互作用力的差異引起的.

土壤有機質可以與BFRs競爭吸收光子，通過光屏蔽作用抑制其光解反應，或者通過在BFRs反應之前淬滅其激發態來抑制光解[54]. 有機質對光降解具有兩個矛盾的影響，即光屏蔽和光敏化，所以光降解的總體效果取決于這兩種相反作用的競爭，而BDE-209[55]和TBBPA[56]在土壤中的光解受到土壤有機質的抑制，表明其光屏蔽作用更強.

總之，土壤中的BFRs在光照條件下會逐步還原脫溴，這一過程主要受自身溴化程度以及土壤組分的影響. 光降解是BFRs在表層土壤中的重要轉化途徑之一，但是其反應速率較慢，目前，BFRs在土壤中光降解的研究尚主要集中于實驗室模擬階段，真實光照條件和土壤環境中，BFRs的降解過程、各土壤組分的影響以及BFRs自身性質的影響機理研究尚需要深入開展.

3.3 土壤中溴代阻燃劑的微生物降解

與光化學轉化相比，微生物轉化可能是影響厭氧環境(例如沉積物)中鹵代污染物歸趨的主要過程. 居于土壤中的微生物數量極為龐大，是土壤微生態系統中的重要組成部分，進入土壤的BFRs能否直接被土壤微生物降解或是否具有潛在的生物可降解性，對其在土壤環境中的生物轉化具有重要意義. 土壤中BFRs的生物降解主要通過厭氧脫溴和好氧生物降解這兩種途徑.

3.3.1溴代阻燃劑的厭氧微生物降解

土壤中光照和氧氣有限，故BFRs在此環境中的降解方式主要是厭氧微生物降解. 在厭氧條件下有利于脫溴過程的進行，因此針對厭氧條件下典型BFRs的生物降解報道很多，但是目前對土壤中土著微生物對BFRs脫溴作用的研究有限，并且沒有直接研究特定細菌或真菌對NBFRs的微生物降解作用[57]，現有研究主要集中在傳統BFRs(特別是PBDEs)上.

厭氧微生物降解主要通過還原脫溴，使高溴化阻燃劑得到電子的同時釋放出溴離子，轉化為低溴化產物后再進一步降解. TBBPA厭氧條件下的主要降解途徑是逐步還原脫溴，最終降解產物為BPA(雙酚A)[58-59]，HBCDs的厭氧降解途徑相似，在厭氧條件下，土壤中HBCDs依次脫溴，首先分解為TBCD(四溴環十二碳烯)，然后再分解為DBCD(溴環十二碳烯)，最后分解為CDT(1,5,9-環十二碳三烯)[60].

與TBBPA和HBCDs的厭氧降解途徑相似，PBDEs也是逐步還原脫溴，并且其同系物顯示出相似的脫溴順序，一般是先脫間位溴和對位溴，然后是鄰位[61-62]. BDE-47經常在多種環境介質和生物體內被檢出，因此以BDE-47為例〔見圖1(a)〕，探討在其厭氧條件下的微生物降解途徑. BDE-47厭氧脫溴的第一步是轉化為三溴聯苯醚(BDE-17或BDE-28)，之后是BDE-17對位、鄰位脫溴生成BDE-1，BDE-28鄰位、對位脫溴生成BDE-3，最終都生成非溴化產物[63-64].

圖1 BDE-47的厭氧降解途徑[63-64]和BDE-209的好氧降解途徑[65-67]Fig.1 Anaerobic degradation pathway of BDE-47[63-64] and aerobic degradation pathway of BDE-209[65-67]

BFRs的溴化程度是影響其厭氧降解的關鍵因素. 與高溴代聯苯醚相比，低溴代聯苯醚的水溶性好，易于被生物利用. 被污染的紅樹林沉積物在7個月內降解了超過90%的BDE-47，生成了低溴化聯苯醚，約95%的BDE-209仍保留在沉積物中[68]. 但是，在某些情況下高溴化聯苯醚的化學性質可能不穩定，例如，溫育56 d后，中國臺灣二仁河沉積物中的BDE-209剩余96.3%，加入維生素B12和零價鐵后，BDE-209的脫溴率分別提高了36.4%和86.4%，快于BDE-99和BDE-47[69]. 因此，溴化程度對BFRs厭氧降解的影響在很大程度上取決于特定的培育條件.

3.3.2溴代阻燃劑的好氧微生物降解

與厭氧降解相比，只有很少的研究集中在BFRs的好氧降解上，降解機理也尚無統一定論，對好氧條件下土壤中土著微生物對BFRs降解的認識還不足，目前研究主要集中在從土壤中分離出的某些細菌或真菌菌株對BFRs的好氧降解方面. 但是，BFRs的好氧降解過程確有發生，有不同于厭氧降解的特性.

與厭氧微生物相比，好氧微生物可以快速礦化很多有機物. 好氧微生物降解BFRs的主要方法是通過羥基化或甲氧基化對其進行代謝，或者將厭氧代謝的中間產物作為微生物生長的碳源，在好氧微生物作用下被共代謝轉化[73].

在好氧條件下，TBBPA主要通過微生物作用產生大量的甲基化代謝產物，以及通過開環斷裂、Ⅱ型ipso取代反應等代謝路徑，生成大量的含溴的單環物質[74-75]. HBCDs的好氧降解反應包括脫溴、羥基取代和開環[76]，逐步轉化為單羥基和二羥基化產物. 土壤中假單胞菌能將HBCDs轉化為PBCDOHs(2,5,6,9,10-五溴環十二烷醇)和TBCDDOHs(四溴環十二碳烯二醇)[77-78].

PBDEs表現出與TBBPA、HBCDs相似的好氧降解途徑，脫溴、羥基化和醚鍵斷裂. 在PBDEs的209種同源物中，BDE-209是土壤中檢測到的主要同源物，以BDE-209為例，探討BFRs的好氧微生物降解途徑〔見圖1(b)〕. BDE-209的好氧降解途徑主要包括脫溴、羥基化和二苯醚鍵的裂解. 脫溴更容易發生在對位和間位[66-67]. 羥基化反應是生物降解鹵代芳族化合物的重要步驟，位于BDE-209結構上的任一溴原子都可以被羥基取代. 在銅綠假單胞菌的作用下，BDE-209可能會通過去除1～3個溴原子而被脫溴成幾種不同的同類物，如BDE-153、BDE-99、BDE-47和BDE-28，然后進行羥基化反應，生成OH-PBDE(2,2′,3′-三羥基-4,4′-二溴二苯醚)，之后將中間產物降解為3-溴鄰苯二酚和2-羥基-4-溴-己二酸，最終可將其氧化并礦化生成CO2和H2O[65].

BFRs的好氧微生物降解與溴化程度密切相關. 如在河流沉積物和污水污泥中，降解速率隨著BFRs溴化程度的增加而降低[79]. 在沉積物中，有氧條件下，PBDEs的降解速率表現為BDE-100

目前，BFRs厭氧生物降解的研究已經較為成熟，好氧降解微生物菌種匱乏是BFRs生物降解研究的難題，主要是因為BFRs同系物眾多、疏水性強等特性.

4 植物對土壤中溴代阻燃劑的吸收和代謝

植物是陸地生態系統的重要組成部分，土壤中BFRs可以被植物吸收和代謝，從地下部分轉移至地上部分，并且在食物鏈中積累，威脅生態環境和人類健康. 關于植物吸收和代謝土壤中BFRs的研究很少，并且大多數是短期內在實驗室中進行的，這一過程仍需進一步探究.

4.1 植物對土壤中溴代阻燃劑的吸收

土壤中有機污染物被植物根系吸收首先要從土壤顆粒或有機質中解吸出來，進入土壤水溶液并與植物根系進行接觸后，通過擴散到植物根系再被根部表皮所吸附，有機污染物能夠通過共質體和質外體等途徑，經過表皮、皮層、內皮層和維管組織進入根系內部[81-82]. 有機污染物的根部吸收過程實質上是其在土壤固相-水相、植物水相-有機相、土壤水相-植物水相之間的分配過程.

吸附在土壤中的BFRs會被植物根部吸收. 植物根部有機污染物濃度與周圍沉積物中有機污染物的濃度之比(記作RCF)可用于評估植物根部的生物累積能力. TBBPA的RCF值要高于HBCDs[83]; 并且，在生長有黑麥草、南瓜和玉米的電子廢物回收點土壤中BFRs的RCF值表現為PBDEs>BTBPE>DBDPE[84]. 這都證明了植物根部對土壤中BFRs的吸收.

影響植物吸收土壤中BFRs的因素有很多，如植物種類、蒸騰作用強度、溫度、土壤理化性質、種植方式、顆粒物沉降速率及氣態擴散速率等. 其中起主要作用的因素有二：①植物對土壤中BFRs的吸收能力可能與其疏水性和分子量有關，疏水性和分子量更高的同系物通常難以轉移. 有證據表明，較低溴化的PBDEs更可能被植物有效吸收. 例如，黑麥草、苜蓿、南瓜、西葫蘆、玉米和蘿卜根部的二溴二苯醚同系物的RCF值要高于五溴二苯醚[85]；并且BDE-47和BDE-28在南瓜幼苗根部的積累量結果表明，疏水性和分子量更低的BDE-28在南瓜幼苗中的遷移更明顯[86]. RCF與BFRs的辛醇水分配系數之間呈負相關. 對于高辛醇水分配系數的BFRs，植物中的BFRs水平達到土壤中的水平(盡管由于植物生長的影響可能永遠無法達到平衡)所需時間較長. ②BFRs向植物中的遷移過程受植物物種以及植物根系脂質含量的影響. PBDEs向煙草的遷移程度比茄子高. 黑麥草、苜蓿、南瓜、西葫蘆和蘿卜的BDE-209吸收濃度明顯不同[87]. 甘薯藤、風信子和馬鞭草[88]傾向于吸收高溴化的BFRs，而其他植物，如紅樹林[89]、虎耳草或北極鈴花[90]，則更可能吸收中等溴化的BFRs. 黑麥草、南瓜根系中BDE-209的濃度與脂質含量呈顯著正相關[91-92]，這說明BFRs被植物吸收后主要積累在脂肪中，證實了植物脂質在從土壤攝取BDE-209的根中具有重要作用.

4.2 植物對土壤中溴代阻燃劑的代謝

植物對土壤中BFRs吸收的過程中，部分可以被代謝[93]，這一過程是決定其在土壤-植物系統中歸趨的重要過程. 然而，關于植物對土壤中BFRs的代謝發生和歸趨的研究卻很少，大多集中于PBDEs及其同源物的植物代謝研究方面.

植物對土壤中BFRs的代謝途徑主要有脫溴、羥基化和甲基化. PBDEs在玉米中具有較高的代謝能力，BDE-15、BDE-28和BDE-47的脫溴、羥化和甲氧基化反應迅速發生，并且代謝物可能進一步代謝. 相比對位上，在鄰位上脫去溴原子和引入羥基甲氧基更容易[94]. 水稻和小麥中低溴化PBDEs和OH-PBDEs(羥基化多溴聯苯醚)的總比例遠高于0～20 cm表層土，并且，水稻[95]和南瓜[96]的根系在攝取BDE-209后會產生脫溴、羥化和甲氧基化代謝產物. 這表明植物能夠將土壤中PBDEs從高溴化轉化為低溴化、羥基化和甲基化產物[97].

酶促轉化是有機污染物降解的主要途徑，植物代謝酶對植物降解土壤中的BFRs至關重要. 已有研究[98]表明，SOD(超氧化物歧化酶)、POD(過氧化物酶)、CAT(過氧化氫酶)、CYP450(細胞色素P450)、GST(谷胱甘肽轉移酶)和NaR(硝基還原酶)參與了許多有機污染物的植物代謝. 但是，植物中參與BFRs降解的關鍵酶實際上是未知的. PBDEs在玉米根部的降解比在南瓜和黑麥草根部更明顯[99]，這是由于不同植物代謝酶活性的差異引起的. 紅樹林中檢測到了TBBPA[100]和PBDEs[101]的脫溴和羥基化產物，并且降解率與NaR、GST的活性均呈顯著正相關，PBDEs的降解反應隨著NaR和GST的失活而逐漸停止，證明了NaR和GST是PBDE降解過程中的關鍵酶.

5 結論與展望

b) BFRs的微生物降解技術研究目前主要在厭氧微生物降解方面，相對于好氧降解而言，厭氧降解過程周期長，多局限于還原脫溴環節，降解不徹底，因此發展好氧微生物降解技術具有重要的科學意義. 有關土壤中NBFRs生物降解的研究很少，尚無有關可生物降解NBFRs的特定細菌或真菌的信息. 今后應努力篩選和鑒定特定細菌或真菌，這些細菌或真菌可用于從土壤或其他環境基質中去除NBFRs.

c) 目前的研究主要集中于單種BFRs在環境中的遷移降解過程，需要加大分析力度，應用先進的分析技術來詳盡地鑒定多種BFRs混合物的降解產物，這對于闡明降解物的潛在不利影響至關重要.