甘薯莖葉生物活性成分及其保健功效研究進展

畢洪娟， 靳曉杰， 雷 劍， 王連軍， 柴莎莎， 楊新筍

(1.湖北省農(nóng)業(yè)科學院糧食作物研究所，湖北武漢430064；2.華中農(nóng)業(yè)大學植物科學技術(shù)學院，湖北武漢430070)

甘薯(IpomoeabatataL.)為旋花科(Convolvulaceae)一年生植物，起源于南美洲，于16世紀后期經(jīng)菲律賓傳入中國并成為中國重要的糧食、飼料、工業(yè)原料和生物能源作物[1]。在傳統(tǒng)習俗中，僅甘薯的塊根部分作為糧食，莖葉部分多用作牲畜飼料或直接丟棄。然而研究發(fā)現(xiàn)甘薯莖葉中除含有豐富的營養(yǎng)成分外，還富含大量生物活性物質(zhì)，如多糖、類胡蘿卜素、綠原酸、黃酮類化合物和花青素等，具有抗氧化、抑菌抗炎、抗腫瘤、降血糖和血脂等多種藥用價值和保健功效，在預防和輔助治療疾病方面具有重要作用，可作為保健品甚至是藥品的開發(fā)原料[2]。因此，鑒定、分離、開發(fā)甘薯莖葉生物活性成分可以有效提高甘薯莖葉資源的市場利用價值，緩解資源浪費問題。本文針對甘薯莖葉的主要生物活性成分、保健功效及其體內(nèi)外活性的聯(lián)系進行綜述，旨在為增加甘薯的經(jīng)濟附加值，促進甘薯莖葉的進一步研究與利用提供參考。

1 甘薯莖葉主要生物活性成分

1.1 多糖

多糖又稱多聚糖，是由數(shù)個單糖分子聚集而成的一類天然高分子聚合物，是支持生命活動正常運作的基本物質(zhì)之一[3]。研究發(fā)現(xiàn)甘薯莖葉中的多糖主要是由葡萄糖、木糖、甘露糖等單糖組成的吡喃型多糖[4]。趙珊等[5]對烘干后菜用型甘薯和鮮食型甘薯地上部分的多糖含量進行測定，發(fā)現(xiàn)2種類型甘薯均以葉片多糖含量為最高(3.00%～4.69%)，其次為葉柄(2.34%～4.21%)，莖中含量最低(1.98%～3.63%)。張小貝等[6]測定了甘薯品種徐菜薯1號、鄂菜薯1號和莆薯53的新鮮葉片中的多糖含量，結(jié)果表明3個品種的甘薯葉片中多糖含量分別達到1.26%、1.35%和1.85%。李松昂等[7]運用超聲波輔助酶法提取甘薯葉中多糖并利用響應(yīng)面設(shè)計對提取工藝進行優(yōu)化，獲得甘薯葉中純化多糖SPL-Ⅰ、SPL-Ⅱ 2種組分。

1.2 類胡蘿卜素

類胡蘿卜素是體內(nèi)維生素A的主要來源，廣泛存在于甘薯根部及莖葉組織中，主要包括β-胡蘿卜素、葉黃素、玉米黃素等[8]。其中，甘薯葉片是葉黃素的極佳來源，烘干的葉片中葉黃素含量可高達0.34～0.68 mg/g[9]。Phahlane等[10]比較了6個品種的甘薯葉片中類胡蘿卜素成分，結(jié)果表明，甘薯品種Blesbok 烘干的葉片中β-胡蘿卜素和玉米黃素含量最高，分別為10.27 mg/kg和5.02 mg/kg；品種Bophelo和Blesbok的烘干葉片中葉黃素含量最高，分別為9.50 mg/kg和7.19 mg/kg。石晉[8]對8個不同品種的烘干甘薯葉片中葉黃素和總胡蘿卜素含量進行測定，結(jié)果表明，蘇薯8號的總胡蘿卜素和葉黃素含量均為最高，且甘薯莖葉中類胡蘿卜素含量與光照強度具有相關(guān)性，在一定范圍內(nèi)光照強度越弱，類胡蘿卜素含量越高。

1.3 綠原酸

甘薯莖葉中的綠原酸類化合物主要是指咖啡酰奎寧酸(CQA)衍生物，包括3,5-O-二咖啡酰奎尼酸(3,5-diCQA)、4,5-O-二咖啡酰奎尼酸(4,5-diCQA)、3-O-咖啡酰奎尼酸(3-CQA)、3,4-O-二咖啡酰奎尼酸(3,4-diCQA)和3,4,5-O-三咖啡酰奎尼酸(3,4,5-triCQA)等[11-12](表1)。其中3,4-O-二咖啡酰奎尼酸和3,4,5-O-三咖啡酰奎尼酸已經(jīng)被證明能夠抑制艾滋病病毒的復制，3,4,5-O-三咖啡酰奎尼酸還可以抑制脫氧核糖核酸(DNA)聚合酶[11]。Taira等[13]的研究結(jié)果表明11種甘薯葉片提取物中綠原酸的主要成分均為4,5-diCQA和3,5-diCQA。Zheng等[14]利用液相色譜-質(zhì)譜聯(lián)用技術(shù)對甘薯莖葉綠原酸進行鑒定，結(jié)果表明，甘薯莖葉中除含有CQA之外，還含有3種阿魏酰奎尼酸，3,5-二咖啡酰奎尼酸和4,5-二咖啡酰奎尼酸，以及少量4種以上咖啡酰阿魏酰奎尼酸。Krochmal-Marczak等[15]鑒定9個甘薯品種的莖葉生物活性成分，共發(fā)現(xiàn)5種綠原酸：新綠原酸(5-CQA)、綠原酸(3-CQA)、隱綠原酸(4-CQA)、3,4-O-二咖啡酰奎尼酸(3,4-diCQA)、3,5-O-二咖啡酰奎尼酸(3,5-diCQA)。

表1 甘薯莖葉綠原酸類化合物

1.4 黃酮類化合物

甘薯莖葉中常見黃酮類化合物分別為槲皮素、木樨草素、楊梅素和山柰酚，其中檞皮素含量最高[24]。鄒耀洪[25]利用高效液相色譜技術(shù)分離并鑒定甘薯葉中黃酮類物質(zhì)，共發(fā)現(xiàn)檞皮素-3-O-β-D-葡萄糖-(6→1)-O-a-L-鼠李糖甙、4′ ,7-二甲氧基山柰酚、檞皮素-3-O-β-D-葡萄糖甙和檞皮素4種黃酮類化合物。Liu等[26]采用超聲波-微波協(xié)同法從甘薯葉中提取到11種黃酮類化合物，包括黃芪素、楊梅素、槲皮素、異槲皮素等。羅建光等[27]對巴西甘薯葉中黃酮類成分進行分離和鑒定，發(fā)現(xiàn)其中包含椴樹苷、鼠李素、黃芪素和山柰酚等黃酮類化合物。Carvalho等[28]利用極管陣列檢測器液相色譜技術(shù)從甘薯葉片中分離出檞皮素、楊梅素和山柰酚等黃酮類化合物，并發(fā)現(xiàn)適當延長光照時間有助于類黃酮類化合物的積累。目前，甘薯莖葉中已鑒定到的主要黃酮類化合物見表2。

表2 甘薯莖葉黃酮類化合物

1.5 花青素

花青素是一類水溶性天然食用色素，基本結(jié)構(gòu)為C6-C3-C6，主要用于花朵、果實和葉片的著色，與甘薯塊根相比，有關(guān)甘薯莖葉花青素的研究較少[31]。Islam等[32]利用反相高效液相色譜技術(shù)從甘薯品種Simon No.1、Kyushu No.119和Elegant Summer的葉片中共鑒定到15種花青素，分為矢車菊素類和芍藥素類，主要包括矢車菊素3-(6,6′-咖啡酰對羥基苯甲酰槐糖苷)-5-葡萄糖苷、芍藥素3-(6,6′-二咖啡酰槐糖苷)-5-葡萄糖苷、芍藥素3-(6,6′-咖啡酰對羥基苯甲酰槐糖苷)-5-葡萄糖苷、矢車菊素3-(6,6′-二咖啡酰槐糖苷)-5-葡萄糖苷。矢車菊素類衍生物在抗突變和抗氧化活性方面優(yōu)于芍藥素類衍生物。Vishnu等[33]對甘薯品種Bhu Krishna的塊根以及甘薯品種S-1467的葉片中花青素含量進行研究，結(jié)果表明,甘薯塊根和葉片均由9種經(jīng)酰化修飾的花青素組成，并且甘薯鮮葉中花青素含量遠高于塊根。Li等[34]首次在甘薯品種福薯23和福薯317的葉片提取物中鑒定出3種花青素化合物：矢車菊素3-p-香豆素-5-葡萄糖苷、芍藥素3-p-香豆素-5-葡萄糖苷、矢車菊素3-咖啡酰-p-香豆素-5-葡萄糖苷。Su等[35]利用高效液相色譜與質(zhì)譜聯(lián)用技術(shù)從Bonita、Beasuregard和P40 3個品種的甘薯葉片中鑒定出14種花青素，其中包括一種新的花青素：芍藥素3-咖啡酰-p-香豆素-5-葡萄糖苷。

1.6 其他

甘薯莖葉組織中還存在激活劑、抑制劑、凝集素和揮發(fā)性物質(zhì)，如：胰蛋白酶抑制劑和激活劑、胰凝乳蛋白酶抑制劑、甘薯凝集素、棕櫚酸和亞麻油酸[36-39]。

2 保健功效

2.1 抗氧化

具有抗氧化活性是作為保健食品的要求之一，研究發(fā)現(xiàn)甘薯莖葉抗氧化能力與其體內(nèi)豐富的咖啡酰奎尼酸衍生物、黃芪素和矢車菊素類化合物具有相關(guān)性，其中與咖啡酰奎尼酸衍生物的相關(guān)性最高[40-42]。Xu等[43]對抗氧化能力較強的菜用甘薯品種莆薯53與其體內(nèi)富含的生物活性物質(zhì)進行相關(guān)性分析，結(jié)果表明，影響抗氧化能力的生物活性化合物主要包括5-CQA、3,4-diCQA、3,5-diCQA和4,5-diCQA等咖啡酰奎尼酸衍生物。甘薯莖葉中多糖含量也是影響抗氧化能力的物質(zhì)之一，楊汝憑[44]研究發(fā)現(xiàn)甘薯莖葉多糖組分與黃酮均具有較高的抗氧化活性，可作為潛在的天然抗氧化劑。此外，甘薯莖葉抗氧化活性的研究主要集中在水溶性抗氧化劑的抗氧化能力上，有關(guān)脂溶性物質(zhì)的抗氧化特性的研究卻一直被忽視。顧東東[45]發(fā)現(xiàn)甘薯莖尖脂溶性提取物的ABTS·清除率在品種間存在顯著差異，且與β-胡蘿卜素含量呈正相關(guān)，品種渝蘇162的ABTS·清除率最高，達到85.78%。

2.2 抑菌抗炎

病菌入侵會使機體產(chǎn)生炎癥反應(yīng)，影響受體的正常代謝，生物活性成分能夠產(chǎn)生抗菌作用，消除炎癥，維持機體的正常代謝[46]。王世寬等[47]研究發(fā)現(xiàn)甘薯葉綠原酸對植物乳桿菌、漢遜酵母、葡萄球菌、金黃色葡萄球菌、大腸桿菌均有抑制作用，并且對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌有高度抑制作用。延永等[48]的研究結(jié)果表明，甘薯葉黃酮類提取物對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的抑菌率分別最高可達108.66%、115.89%，最小抑菌濃度分別為5.02 mg/ml、10.05 mg/ml。

紫甘薯的葉片提取物能夠增加cleaved鈣蛋白酶I和聚腺苷二磷酸核糖聚合酶(PARP)的表達并誘導分化的小鼠前脂肪(3T3-L1)細胞的炎癥基因表達下調(diào)，通過抑制一氧化氮(NO)、一氧化氮合酶(NOS)、環(huán)氧合酶(COX)和腫瘤壞死因子-α(TNFα)等促炎介質(zhì)的過度產(chǎn)生，減弱脂多糖刺激的BV-2小膠質(zhì)細胞的神經(jīng)炎癥反應(yīng)[49-50]。Chao等[51]研究發(fā)現(xiàn)紫甘薯的葉片提取物及其成分(花青素和槲皮素)通過調(diào)節(jié)核因子κB(NFκB)和絲裂原活化蛋白激酶(MAPK)信號通路從而對人主動脈內(nèi)皮細胞(HAECs)炎癥產(chǎn)生抵抗作用。

2.3 抗腫瘤

Karna等[52]的研究結(jié)果表明，甘薯品種Whatley/Loretan(TU-155)的綠葉提取物在半抑制濃度(IC50)值為145～315 μg/ml時，通過調(diào)節(jié)細胞周期、誘導細胞凋亡和降低克隆生存能力，從而抑制所有前列腺癌(PRAD)細胞的增殖。Gundala等[53]研究發(fā)現(xiàn)甘薯Whatley/Loretan(TU-155)莖葉提取物能夠顯著抑制并誘導PRAD細胞凋亡的生物活性成分包括3,4-diCQA、3,5-diCQA、4,5-diCQA和異綠原酸等。羅麗萍等[54]分析徐薯18薯蔓黃酮提取物對于瘤株和S180荷瘤小鼠的抑瘤作用，結(jié)果表明：黃酮提取物在最佳濃度條件下，高度抑制人早幼粒白血病細胞(HL-60 Cell)、人低分化胃腺癌細胞(BGC-823)、人肝癌細胞(SMMC-7721)和人肺癌細胞(A549)，甘薯薯蔓黃酮對S180腫瘤生長也有明顯的抑制作用。Nakachi等[55]研究結(jié)果表明日本Okinawan甘薯葉片提取物有可能防止小鼠結(jié)腸致癌模型中腫瘤的發(fā)生和發(fā)展。

2.4 降血糖和血脂

甘薯莖葉中所富含的黃酮、花青素、咖啡酸衍生物等化合物可能是抗糖尿病作用的重要成分[56]。Luo等[57]研究發(fā)現(xiàn)患2型糖尿病(T2DM)小鼠口服甘薯Simon No.1葉片提取物后體質(zhì)量下降速度和空腹血糖(FBG)值降低，空腹血清胰島素(FINS)含量水平升高，胰島素抵抗、肝糖原和肌糖原都得到改善。Almoraie[58]用甘薯葉提取物治療鏈脲佐菌素(STZ)所導致的大鼠糖尿病，經(jīng)治療后患病大鼠血糖(BG)值、丙二醛(MDA)和抗炎細胞因子(IL-1β和TNF-α)活性顯著降低，胰島素(INS)含量、谷胱甘肽(GSH)和超氧化物歧化酶(SOD)活性顯著升高，胰腺細胞結(jié)構(gòu)也有明顯改善。Ishii等[59]研究甘薯Churakoi的葉片提取物對人骨髓間充質(zhì)干細胞(MSC)脂肪生成分化的影響，結(jié)果表明，紫甘薯葉提取物能夠抑制未分化的MSC向脂肪細胞系的分化，并抑制前脂肪細胞向成熟脂肪細胞的最終分化。甘薯葉提取物還可以逆轉(zhuǎn)血脂異常，降低總膽固醇(TC)、甘油三酯(TG)、低密度脂蛋白膽固醇(LDL)含量，增加高密度脂蛋白膽固醇(HDL)含量[16,60]。

2.5 其他

Kusuma等[61]的研究結(jié)果表明，甘薯葉提取物可以幫助母乳喂養(yǎng)的母親增加母乳產(chǎn)量和催乳素水平。楊敏等[62]的研究結(jié)果表明，甘薯葉總黃酮對腦缺血模型小鼠的功能具有一定的維持作用，能夠顯著提高模型小鼠腦組織中SOD的活性，降低MDA的含量,減輕在急性腦缺血和腦缺氧的情況下造成的腦組織水腫。Ishiguro等[63]分析口服日本甘薯品種すいおう莖尖可以對高血壓大鼠起到降壓作用的一部分原因是CQA對血管緊張素轉(zhuǎn)化酶(ACE)的高度抑制。陳彤等[64]研究發(fā)現(xiàn)龍薯24號葉片提取物對CC14誘導的肝損傷小鼠的肝臟組織具有明顯保護作用，在一定程度上增強了肝臟的抗氧化活性，縮小病灶面積，緩解細胞腫脹，減輕肝臟組織的病理損傷程度。

3 甘薯莖葉的生物活性成分的體內(nèi)外作用及相關(guān)性

目前已經(jīng)有大量研究結(jié)果證明，甘薯莖葉的生物活性成分具有多種保健功能，但有關(guān)甘薯莖葉生物活性成分體內(nèi)、體外作用及相關(guān)性的研究卻少見報道。Karna等[52]研究結(jié)果，表明甘薯葉片提取物對前列腺癌PC-3細胞(體外)以及前列腺腫瘤模型小鼠(體內(nèi))均有良好的抗癌活性，能夠擾亂細胞周期進程，降低克隆形成存活率，調(diào)節(jié)細胞周期和細胞凋亡調(diào)節(jié)分子誘導細胞凋亡。Nagai等[65]研究結(jié)果表明，甘薯Suioh葉片提取物在體外和體內(nèi)都可以延長低密度脂蛋白(LDL)氧化滯后時間。Sun等[66]研究了徐紫薯8號葉片提取物對高尿酸血癥腎損傷及相關(guān)炎癥的體內(nèi)外改善作用，結(jié)果表明：在體外，葉片提取物能夠抑制單鈉尿酸鹽誘導的促炎細胞因子(IL-1β、IL-6和TNF-α)的活性；在體內(nèi)，葉片提取物顯著降低高尿酸血癥小鼠的尿酸、血清肌酐和尿素氮的含量，干擾肝臟中黃嘌呤氧化酶(XOD)和腺苷脫氨酶(ADA)的活性，保護腎臟組織。

然而，Chen等[67]研究發(fā)現(xiàn)甘薯葉提取物對人臍血管內(nèi)皮細胞(體外)與受試人血清(體內(nèi))血管生成的抑制效果的影響之間沒有相關(guān)性，甘薯葉提取物在體外具有降低基質(zhì)金屬蛋白酶(MMP)活性，抑制血管生成的作用，在體內(nèi)卻增加MMP活性，促進血管的生成，這可能是由于甘薯葉提取物和受試人血清中葉代謝物之間化學成分的差異。

4 存在問題及展望

甘薯莖葉含有豐富的多糖、類胡蘿卜素、綠原酸、黃酮和花青素等生物活性成分[68]，能夠在預防和輔助治療癌癥、高血糖、高血脂等多種疾病方面發(fā)揮重要作用，擁有廣闊的市場前景。但不同甘薯品種莖葉富含的生物活性成分存在差異，其保健功效可能會因品種差異受到影響。此外，有關(guān)甘薯莖葉生物活性成分的研究多停留在體外活性或體內(nèi)動物模型，且描述體內(nèi)外作用及相關(guān)性的研究較少。考慮到品種間的差異性以及生物體的復雜性，應(yīng)加強甘薯莖葉中具體生物活性成分的研究，同時建立能夠描述體內(nèi)和體外研究結(jié)果相關(guān)性的數(shù)學模型，充分了解甘薯莖葉生物活性成分在各種生理條件下相互作用的機制，這對于進一步研究甘薯莖葉提取物的保健功能至關(guān)重要。