南寧市柑橘木虱自然天敵種類調查

白津銘，黃元騰吉，廖詠梅，黃奕蔓，朱文倩，任立云

（廣西大學農學院，廣西南寧530004）

0 引言

【研究意義】柑橘木虱（）隸屬半翅目（Hemiptera）扁木虱科（Liviidae），是蕓香科植物上的重要害蟲，更是傳播柑橘黃龍病菌（Liberibactera asiaticus）的重要蟲媒（江宏燕等，2018；姚廷山等，2018）。柑橘木虱通過吸食感染黃龍病的柑橘植株韌皮部汁液的方式傳播柑橘黃龍病菌，使柑橘黃龍病發生面積不斷擴大（阮傳清等，2012）。柑橘黃龍病被稱為“柑橘癌癥”，是一種毀滅性病害，嚴重影響柑橘的產量和品質，造成巨大的經濟損失。目前，柑橘黃龍病的田間防控主要推廣“三板斧”技術，即應用無病苗木、大面積聯防聯控柑橘木虱和及時挖除病樹（周常勇，2018），其中，防控柑橘木虱的主要方法為噴施化學藥劑。長期噴施化學藥劑容易導致柑橘木虱抗藥性增強、田間天敵數量減少、農藥殘留破壞環境等問題（曹旭等，2020）。而利用天敵防控柑橘木虱具有綠色、環保和可持續性強等優點，是田間防治柑橘木虱的發展方向，具有廣闊的應用前景。基于此，調查田間柑橘木虱自然天敵種類及主要天敵發生規律，可為利用天敵防控柑橘木虱提供理論依據。【前人研究進展】Rodríguez-Palomera等（2012）通過調查墨西哥納亞里特州的波斯檸檬（）果園中柑橘木虱天敵種類，發現瓢蟲科的楔斑溜瓢蟲（）、、血紅環瓢蟲（）、彎葉毛瓢蟲（sp.）、sp.和sp.為其捕食性天敵，亮腹釉小蜂（）為其寄生性天敵。鄭朝武和虞國躍（2013）調查廣東韶關柑橘［甜橙（）、沙田柚（var.）、溫州蜜橘（）和砂糖橘（cv.Shatang Ju）］果園的瓢蟲種類，共鑒定出24屬51種瓢蟲，其中龜紋瓢蟲（）、六斑月瓢蟲（）、紅肩 瓢 蟲（）、黃斑盤瓢蟲（）、臺灣隱勢瓢蟲（）、后斑小瓢蟲［（）］和細緣唇瓢蟲（）為優勢種。Kondon等（2015）調查哥倫比亞考卡省柑橘和九里香上的柑橘木虱天敵種類，發現瓢蟲科的六斑月瓢蟲、異色瓢蟲（）、楔斑溜瓢蟲、、、墨西哥瓢蟲（）、血紅環瓢蟲、錨斑長足瓢蟲（）、、胡蜂科的sp.、草蛉科的sp.、2種食蚜蠅及1種獵蝽為其捕食性天敵，亮腹釉小蜂為其寄生性天敵。邱海燕等（2018）調查海南瓊中綠橙園的害蟲及其天敵種類，發現瓢蟲科的龜紋瓢蟲和六斑月瓢蟲、金蛛科的庫氏棘腹蛛（）、貓蛛科的斜紋貓蛛（）及草蛉科的中華草蛉（）為柑橘木虱天敵。王竹紅等（2019）調查海南海口、福建福州和漳州的柑橘及九里香上的柑橘木虱寄生性天敵，發現姬小蜂科的亮腹釉小蜂和跳小蜂科的阿里食虱跳小蜂（）2種寄生性天敵。鄧鐵軍等（2021）調查廣西金秀縣未施用殺蟲劑的砂糖橘果園天敵昆蟲，發現瓢蟲科的六斑月瓢蟲和龜紋瓢蟲、草蛉科的中華草蛉為柑橘木虱的捕食性天敵；姬小蜂科的亮腹釉小蜂、跳小蜂科的阿里食虱跳小蜂為柑橘木虱的寄生性天敵。天敵生物學特性研究方面，Navarrete等（2014）研究不同發育時期的長足擇獵蝽（）對柑橘木虱及亮腹釉小蜂的捕食作用，發現1齡長足擇獵蝽偏好捕食亮腹釉小蜂，1齡以上長足擇獵蝽偏好捕食柑橘木虱。Seo等（2018）發現錨斑長足瓢蟲（）的分泌物可趨避柑橘木虱。近年來，在保護與擴繁自然天敵方面取得了一定進展，王磊等（2018）觀察了不同溫度下亮腹釉小蜂發育形態以及溫度對其羽化率的影響，明確了亮腹釉小蜂以3日齡蛹在10℃貯藏3～6 d羽化率（86.23%）最高，羽化后的產卵量可達159.9粒/d。Irvin和Hoddle（2021）研究了亮腹釉小蜂在僅供水與提供蜜源［如開花蕎麥花蜜、褐軟蚧（）蜜露、蜂蜜水等］環境中的存活時長，發現僅供水可存活2 d，取食蜜源可存活至34 d，明確了亮腹釉小蜂在有蜜源的環境下存活時間更長。【本研究切入點】國內有關柑橘木虱天敵種類的報道多局限于天敵昆蟲，對天敵蜘蛛的報道較少。目前，未見在南寧市未施農藥條件下九里香和砂糖橘上柑橘木虱自然天敵的種類及其優勢自然天敵種群周年消長動態的報道。【擬解決的關鍵問題】在廣西大學農場多功能標本園內未施用農藥的九里香綠籬及廣西創新驅動專項“柑橘黃龍病綜合防控技術研究與示范”基地內（以下簡稱廣西創新驅動專項基地）砂糖橘上開展柑橘木虱天敵種類、數量及主要天敵周年消長動態調查，明確南寧市柑橘木虱自然天敵種類以及柑橘木虱數量與天敵數量的相關性，為利用天敵防控柑橘木虱提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 調查時間和地點

于2020年8月—2021年7月在廣西大學農場（東經108°17′24″，北緯22°51′12″）內多功能標本園和廣西創新驅動專項基地開展調查，多功能標本園面積0.56 ha，廣西創新驅動專項基地距多功能標本園300 m，面積0.48 ha，多功能標本園和廣西創新驅動專項基地外圍種有梨樹、龍眼和葡萄等植物。在多功能標本園內九里香綠籬上隨機選取5個面積為1 m的綠籬方塊進行柑橘木虱天敵種類調查，每個方塊內按東、南、西、北4個方位各選定3個枝條掛牌標記進行柑橘木虱種群發生動態定點調查，在廣西創新驅動專項基地內隨機選取3年生砂糖橘果樹進行柑橘木虱天敵種類調查，每15 d調查1次。所調查的九里香綠籬和砂糖橘樹從未施用過農藥。

1.2 調查方法

1.2.1 捕食性天敵種類及其捕食行為觀察通過目測法在調查點觀察。用50 mL指形管分別采集不同種類的疑似捕食性天敵并帶回實驗室，然后將不同天敵分別裝入培養皿中，同時裝入帶有柑橘木虱卵、若蟲和成蟲的九里香嫩梢。在（25±1）℃、濕度（80±5）%的實驗室內，每天觀察2 h，持續觀察7 d，記錄疑似天敵的捕食行為。若未發現捕食行為，則通過計算柑橘木虱卵、若蟲及成蟲的數量變化來判斷疑似天敵對柑橘木虱是否有捕食。

1.2.2 寄生性天敵種類及寄生蜂寄生狀態觀察在調查樣點內剪取帶有柑橘木虱若蟲的九里香嫩梢和砂糖橘嫩梢，裝入50 mL指形管中并帶回實驗室；肉眼觀察柑橘木虱若蟲體態，將顏色明顯加深或活動能力較弱、眼部明顯發育不良的柑橘木虱若蟲單頭裝入15 mL指形管內，在（25±1）℃、濕度（80±5）%的實驗室內飼養，用體視顯微鏡（日本尼康SMZ800N）每日觀察柑橘木虱若蟲及其體內寄生性天敵發育情況。

1.2.3 柑橘木虱及天敵種群發生動態調查在每個調查點內剪取1個長10 cm左右的嫩梢，目測觀察記錄每個樣點內出現的柑橘木虱成蟲數量和捕食性天敵數量；將每個樣點內的10個嫩梢剪下并裝入50 mL指形管帶回實驗室，體視顯微鏡下觀察并記錄嫩梢上柑橘木虱若蟲和卵的數量；將疑似被寄生的柑橘木虱若蟲單頭裝入15 mL指形管內，體視顯微鏡下觀察柑橘木虱寄生性天敵羽化情況，計算寄生性天敵的寄生率。

1.3 天敵種類鑒定

利用超景深三維顯微系統（日本基恩士VHX-6000）觀察并拍攝已確定為柑橘木虱的捕食性和寄生性天敵，依據天敵形態特征和相關文獻（潘宗文和鄧國藩，1993；任順祥等，2009；虞國躍，2010；張志升和王露雨，2017）進行種類鑒定。柑橘木虱種群動態和天敵發生動態調查結果用Excel 2010統計，采用Origin 2021作圖。

2 結果與分析

2.1 捕食性天敵

2.1.1 昆蟲綱捕食性天敵種類共發現柑橘木虱的昆蟲綱捕食性天敵6種，其中鞘翅目（Coleoptera）瓢蟲科（Coccinellidae）捕食性天敵5種，脈翅目（Neuroptera）草蛉科（Chrysopidae）1種（中華草蛉）。捕食性瓢蟲種類及識別特征見表1，形態特征見圖1。

2.1.2 瓢蟲對柑橘木虱的捕食行為以六斑月瓢蟲為代表，觀察昆蟲綱捕食性天敵瓢蟲的捕食行為。在裝有攜帶柑橘木虱卵、若蟲及成蟲的九里香嫩梢的培養皿中放入六斑月瓢蟲成蟲，觀察發現六斑月瓢蟲成蟲先爬到九里香葉片背光一側，經過約2 h適應新環境后，開始不斷轉動觸角打探，然后頭部向葉面擺動，最后蟲體沿著葉片快速往返爬行尋找葉片上的柑橘木虱；探測到柑橘木虱若蟲的位置后，選擇健康、體態飽滿的若蟲，用前足抱握或按住若蟲，使若蟲無法活動，然后用上顎咬住若蟲背部中間位置，吸食若蟲體內汁液。在柑橘木虱卵、若蟲及成蟲同時存在的情況下，六斑月瓢蟲偏好捕食若蟲。

2.1.3 蛛形綱捕食性天敵種類調查發現柑橘木虱的蛛形綱捕食性天敵種類共6種，其中蜘蛛目（Araneae）跳蛛科（Salticidae）3種，蟹蛛科（Thomisidae）1種，貓蛛科（Oxyopidae）1種，真螨目（Acariformes）大赤螨科（Anystidae）捕食螨1種。蛛形綱捕食性天敵種類及特征比較見表2，形態特征見圖2。

2.1.4 蜘蛛對柑橘木虱的捕食行為以條紋金蟬蛛為代表，觀察蛛形綱捕食性天敵蜘蛛的捕食行為。在裝有攜帶柑橘木虱卵、若蟲及成蟲的九里香嫩梢的培養皿中放入條紋金蟬蛛，觀察發現條紋金蟬蛛適應新環境后，以爬行和跳躍交替的方式快速搜尋獵物，在彈跳至帶有柑橘木虱若蟲的九里香葉片上后，迅速爬向若蟲并用鰲牙刺咬其背部中間位置，然后吐絲纏繞柑橘木虱若蟲，再吸食若蟲體內汁液。在柑橘木虱卵、若蟲及成蟲同時存在的情況下，條紋金蟬蛛偏好捕食柑橘木虱若蟲。

2.2 寄生性天敵昆蟲種類及寄生現象

2.2.1 寄生性天敵種類調查發現柑橘木虱的寄生性天敵3種，均為膜翅目（Hymenoptera）昆蟲。其中，豹紋花翅蚜小蜂（）寄生柑橘木虱若蟲為國內首次發現。寄生性天敵昆蟲種類及識別特征見表3，形態特征見圖3。

2.2.2 寄生現象觀察發現，被寄生的柑橘木虱若蟲體呈深褐色，紅色復眼變為褐色，體態較之健康若蟲呈扁平狀。寄生蜂從柑橘木虱5齡若蟲羽化而出，在體背留下一個圓形羽化孔。亮腹釉小蜂的羽化孔位于柑橘木虱若蟲背面胸腹連接處，阿里食虱跳小蜂的羽化孔位于柑橘木虱若蟲背面翅芽下方（圖3）。

2.3 柑橘木虱與主要天敵的周年發生動態

由圖4可知，柑橘木虱種群數量在5月達最高值，其中成蟲有3個高峰期，分別為3月下旬、5月中旬及9月下旬；若蟲有4個高峰期，分別為3月下旬、5月下旬、7月中旬及9月下旬；卵有4個高峰期，分別為4月中旬、5月下旬、7月下旬及8月下旬。調查中發現，柑橘木虱捕食性天敵中瓢蟲科天敵為主要天敵，其中以六斑月瓢蟲田間種群數量最多，其種群數量一年中有3個高峰期，分別為4月下旬、6月中旬和9月中旬，種群數量在6月達最高值，滯后柑橘木虱種群數量最高峰1個月；而田間六斑月瓢蟲數量在7月下旬調查中僅有2頭/m，8月中旬在田間未發現六斑月瓢蟲，可能因7和8月溫度較高不適宜六斑月瓢蟲生存。室內飼養的柑橘木虱若蟲羽化出的寄生性天敵以亮腹釉小蜂最多，亮腹釉小蜂寄生率一年中有4個高峰期，分別為6月下旬、9月中旬、9月下旬和10月下旬，寄生率在9月達最高值，8月寄生率僅有3.51%，可能原因為8月溫度過高不適宜寄生蜂存活，從而使寄生率降低。

2.4 重寄生現象

體視顯微鏡下觀察發現柑橘木虱若蟲存在重寄生現象，重寄生蜂羽化孔位于柑橘木虱若蟲背面靠近翅芽下緣，初寄生蜂為亮腹釉小蜂殘體（圖5-D）。重寄生蜂羽化孔（圖5-C）略小于初寄生蜂羽化孔（圖3-D和圖3-G）。重寄生蜂觸角梗節長于索節，雄蜂觸角上著生剛毛；單眼紅褐色、復眼灰綠色；雌蜂通體黃色，雄蜂頭胸連接處及胸腹連接處背面有黑色斑，腹部末端呈黑色；頭部后方具1個小褐斑，產卵器稍突出腹末端，雄蜂體型明顯小于雌蜂（圖5）。與王竹紅等（2019）描述的黃食虱跳小蜂（）特征一致，因此，鑒定該重寄生蜂為黃食虱跳小蜂。

3 討論

關于柑橘木虱天敵種類的調查國內外已有較多報道。Rodríguez-Palomera等（2012）發現墨西哥納亞里特州柑橘木虱捕食性天敵6種，柑橘木虱寄生性天敵1種；鄭朝武和虞國躍（2013）發現廣東韶關柑橘木虱捕食性瓢蟲優勢天敵7種；Kondon等（2015）發現哥倫比亞考卡山谷省柑橘木虱捕食性天敵14種，柑橘木虱寄生性天敵1種；邱海燕等（2018）發現海南瓊中柑橘木虱捕食性天敵5種；王竹紅等（2019）發現海南海口、福建福州和漳州柑橘木虱寄生性天敵2種；鄧鐵軍等（2021）在廣西金秀縣未施農藥的砂糖橘園中發現柑橘木虱捕食性天敵3種，寄生性天敵2種。本調查在南寧市未施用農藥的九里香綠籬和砂糖橘樹上發現柑橘木虱捕食性天敵12種，寄生性天敵3種。本研究發現豹紋花翅蚜小蜂可寄生柑橘木虱若蟲，條紋金蟬蛛、銹寬胸蠅虎、多色金蟬蛛可捕食柑橘木虱。可見，在未施農藥的生態環境下，南寧市的柑橘木虱天敵資源豐富。

當前，為追求經濟效益果園內普遍大面積栽種同種果樹，使生物種類多樣性下降，而害蟲的大規模暴發與生物多樣性下降密切相關（李東育等，2021）。如廣東、海南、廣西均發現龜紋瓢蟲和六斑月瓢蟲（鄭朝武和虞國躍，2013；邱海燕等，2018；鄧鐵軍等，2021），但未發現紅基盤瓢蟲和八斑和瓢蟲。寄生性天敵中，我國大陸僅報道亮腹釉小蜂和阿里食虱跳小蜂（章玉蘋等，2009）。但本調查新發現豹紋花翅蚜小蜂也能寄生柑橘木虱，該寄生蜂可能來源于周圍寄生于扶桑綿粉蚧（）和橄欖片盾蚧（）的種群。說明應合理間作，促進生態系統多樣性，以利于果園內生態環境的穩定，從而有更多的天敵來防控柑橘木虱為害（李慧玲等，2016；劉艷俊等，2017；李金峰等，2020；田良恒等，2021）。此外，寄生性和捕食性天敵昆蟲成蟲普遍存在通過取食蜜源植物補充營養的現象（王建紅等，2015）。亮腹釉小蜂在有蜜源（開花蕎麥花蜜、蜂蜜水等）的環境中的存活時間更長（Irvin and Hoddle，2021）。雌性瓢蟲取食蠶豆（）花蜜可增強繁殖力，延長壽命（Lundgren and Seagraves，2011）。因此，合理間作不僅能使天敵種類增多，更能增強天敵的防控能力。

人工釋放天敵是利用天敵防治柑橘木虱的有效舉措。在自然條件下，亮腹釉小蜂為柑橘木虱的優勢寄生蜂，對該蜂的田間釋放與應用也進行了多方嘗試（王竹紅等，2019；鄧鐵軍等，2021）。王磊等（2018）研究明確了亮腹釉小蜂3日齡蛹為最適宜低溫貯藏的蟲期，且以10℃低溫貯藏3～6 d為最佳方案，初步解決了亮腹釉小蜂低溫貯藏造成其產卵能力下降等問題。黃承志等（2021）研究了以年橘（cv.Nianju）為載體的亮腹釉小蜂生產技術，實現了亮腹釉小蜂的規模化生產。但在寄生蜂運輸過程中保證其存活率、解決低溫貯藏造成其產卵能力下降及田間如何釋放寄生蜂值得進一步探究。此外，在本調查中發現1種可寄生亮腹釉小蜂和阿里食虱跳小蜂的重寄生蜂——黃食虱跳小蜂，2013年美國誤將黃食虱跳小蜂當作初寄生蜂從巴基斯坦引進來防治柑橘木虱而造成重大經濟損失（Bistline-East and Hoddle，2014，2016），在田間應控制重寄生蜂的種群數量，從而使寄生蜂更好地發揮作用。我國于20世紀70年代開始捕食性瓢蟲的人工飼養，現已實現以甜菜夜蛾（）低齡幼蟲飼喂異色瓢蟲的工廠化繁育（王紅托等，2012）；在六斑月瓢蟲的人工飼養方面，王祥林等（2012）研究了溫度對人工飼養六斑月瓢蟲的影響，結果表明在17～32℃內六斑月瓢蟲各蟲態的發育速率隨溫度升高而加快。在現有基礎上，研究六斑月瓢蟲的人工飼養技術可為實現六斑月瓢蟲防治柑橘木虱提供更扎實的基礎。

4 結論

本研究在未施用過農藥的九里香綠籬和砂糖橘植株上發現柑橘木虱自然天敵15種，其中捕食性天敵12種，寄生性天敵3種。主要捕食性天敵為六斑月瓢蟲，主要寄生性天敵為亮腹釉小蜂。南寧市的柑橘木虱自然天敵資源豐富，在田間應加強保護和合理利用，提高天敵對柑橘木虱的自然控制能力。