廣藿香內生真菌Ogataea sp.RW-S10次級代謝產物研究

阮武, 郭教岑, 馬青云, 楊理, 謝晴宜,3, 吳友根*, 趙友興*

廣藿香內生真菌sp.RW-S10次級代謝產物研究

阮武1, 郭教岑1, 馬青云2, 楊理2, 謝晴宜2,3, 吳友根1*, 趙友興2*

(1. 海南大學園藝學院，?？?570228；2. 中國熱帶農業科學院熱帶生物技術研究所，?？谑袩釒烊划a物研究與利用重點實驗室，海口 571101；3. 中國熱帶農業科學院海南熱帶農業資源研究院，?？?571101)

為挖掘廣藿香()內生真菌活性代謝產物，采用多種柱色譜分離方法從廣藿香內生真菌sp. RW- S10的次級代謝產物中分離得到7個化合物，根據波譜數據分別鑒定為ogataearin (1)、phenylalaninol (2)、對羥基苯乙酮(3)、(dethio)(methylsulfanyl)gliotoxin (4)、-苯乙基乙酰胺 (5)、lumichrome (6)和dehydroxypaxilline (7)，其中化合物1為新化合物。化合物1具有-葡萄糖苷酶抑制活性，其IC50值為39.38mol/L。

廣藿香；內生真菌；次級代謝產物；抗菌活性

廣藿香()為唇形科(Labiatae)刺蕊草屬植物，原產于東南亞地區，由于其在醫學和經濟上的重要性，被記錄在《中華人民共和國藥典》[1]，是著名的“十大南藥”之一，在我國廣藿香引種可以追溯到近一千多年[2]。廣藿香是藿香正氣膠囊等30多種中成藥的主要原料，在醫藥生產和應用方面具有廣闊的前景[3]。廣藿香的化學成分主要含有萜烯、黃酮、醛、醇和生物堿等多種活性化合物，具有抗炎、抗流感、抗氧化等藥理作用[4–6]。植物內生真菌能產生與宿主植物類似和結構新穎的次生代謝產物，已成為發現新的天然活性物質的重要資源[7]。研究廣藿香內生真菌及其次生代謝產物對于詮釋廣藿香與內生真菌的生態互作具有重要科學意義。我們前期在對海南廣藿香內生真菌的次生代謝產物研究中發現了一些新穎結構的聯苯類化合物(3--demethylaltenuisol、(-)-dialtenuisol、(+)-dialtenuisol、altertoxin VII)，部分化合物具有抗菌活性[8]。為進一步挖掘廣藿香植物內生真菌中新穎活性次生代謝產物，本研究從廣藿香(湛香)樣品莖中分離篩選到一株內生真菌sp. RW-S10, 對其次生代謝產物采用硅膠柱色譜、ODS柱色譜和半制備高效液相色譜等方法分離得到7個化合物。

1 材料和方法

1.1 材料和儀器

廣藿香()品種為‘湛香’，于2019年8月種植于海南大學園藝學院實驗基地，2020年7月取樣。內生真菌RW-S10從廣藿香莖中分離純化得到。結合菌株生長形態以及菌株ITS序列比對(GenBank accession No. OL455915)，鑒定該菌株為sp.，保藏于中國熱帶農業科學院熱帶生物技術研究所。

質譜儀(ESI-MS、EI-4000, Micromass Autospec- Uitima-TOF)；核磁共振光譜儀(AVANCE-500，德國Bruker公司)；紫外光譜儀(UV-2550, 島津(上海)實驗器材有限公司)；紅外光譜儀(NICOLET 380, Thermo, USA)；高效液相色譜儀(安捷倫1260分析型, 美國安捷倫科技有限公司)；半制備高效液相色譜儀(SUM-MITP680A, 戴安，美國)；酶標儀(ELX-800, Bio Tex公司)；實驗室超純水儀(DW 100, 濟南歐萊博科學儀器有限公司)；旋轉蒸發儀(LABORTA 4001,德國HEIDOLPE公司)；真空泵(Rotavac valvetec, 德國HEIDOLPE公司)；冷卻水循環機(CA-111, 日本東京理化器械株式會)；反向材料C-18 (日本FU-JI公司)；柱色譜硅膠和薄層色譜硅膠板(青島海洋化工廠產品)。

常規萃取提取分離用乙酸乙酯、甲醇、乙醇、丙酮、四氫呋喃，石油醚、二氯甲烷均為重蒸工業試劑，氘代試劑購自Merck公司；色譜乙腈，色譜甲醇購自天津康科德公司。

1.2 提取和分離

將菌株在PDA培養基(馬鈴薯200 g, 葡萄糖20 g,瓊脂20 g, 蒸餾水1 L, pH 6.5)培養3 d，接種于裝有150 mL真菌2號培養基(葡萄糖10 g, 麥芽糖20 g, 味精10 g, 酵母膏3 g, 玉米漿1 g, 甘露醇20 g, MgSO40.3 g, KH2PO40.5 g, 水1 L, pH 6.5)的500 mL三角瓶中，在搖床(180 r/min, 25 ℃)上搖3 d, 制成種子液。將菌種接種于裝有真菌2號培養基的1 000 mL三角瓶(每瓶300 mL)中，室溫靜置發酵35 d后得到發酵產物，用等體積乙酸乙酯萃取3次，得到萃取液，減壓濃縮后得到浸膏(33.2 g)。

對浸膏33.2 g運用減壓硅膠柱色譜，以石油醚-乙酸乙酯(8:1～0:1)進行極性遞增梯度洗脫，分部位收集，薄層硅膠板檢測，合并獲得13個組分Fr.1～Fr.13。Fr.5用20%～100%甲醇洗脫反相ODS色譜柱，液相分析后合并，得到3個組分Fr.5-1～Fr.5-3。Fr.5-1用25%甲醇做流動相進行HPLC制備，得到化合物2 (1.1 mg)；Fr.5-3用40%乙腈做流動相進行HPLC制備，得到化合物3 (8.9 mg)。Fr.11用30%～100%甲醇洗脫反相ODS色譜柱，進行液相分析，再將50%甲醇洗脫下來的組分，用45%甲醇做流動相進行HPLC制備，得到化合物4 (6.0 mg)。Fr.12以石油醚-乙酸乙酯(6:1，4:1)進行正相梯度洗脫，高效液相分析后合并，得到3個組分Fr.12-1～Fr.12-3。Fr.12-1用45%甲醇做流動相進行HPLC制備，得到化合物5 (2.7 mg)；Fr.12-2用30%乙腈做流動相進行HPLC制備，得到化合物6 (1.5 mg)。Fr.13用30%～100%甲醇洗脫反相ODS色譜柱，進行液相分析，再將80%甲醇洗脫下來的組分，用60%乙腈做流動相進行HPLC制備，得到化合物7 (5.6 mg)和1 (1.5 mg)。

1.3 結構鑒定

化合物1 褐色油狀物，[]D20+39.0 (0.1, MeOH)，UV (MeOH)max(log): 213 (3.53), 267 (2.21); ECD (0.74 mM, MeOH)max: 199 (+36.33), 205 (-14.63), 208 (-23.06), 224 (+10.77), 237 (-3.02), 269 (+0.77) nm；HR-ESI-MS955.4102 (理論值為955.4108)處給出[M + Na]+峰，提示分子式為C52H60N4O12，不飽和度為25。紅外光譜顯示出苯環(1 504、1 452 cm–1)、酰胺(1 742 cm–1)和酯羰基(1 662 cm–1)官能團的特征吸收峰。1H NMR譜顯示5個苯環質子信號:H7.28～7.26 (2H, m, H-9, H-13), 7.12～7.11 (2H, m, H-10, H-12), 7.20～7.19 (1H, m, H-11)；2個甲基質子信號:H1.17 (3H, d,= 6.8 Hz, H-6), 2.75 (3H, s, H-3)；1個亞甲基質子信號:H3.10 (2H, d,= 5.6 Hz, H-7)和2個次甲基質子信號:H4.54 (1H, t,= 5.6 Hz, H-2), 3.78 (1H, q,= 6.8 Hz, H-5)。13C NMR、DEPT和HSQC譜圖顯示13個碳信號，包括1個酰胺羰基(C165.6)、1個酯羰基(C167.1)、1個單取代苯基(C135.5, 129.7, 128.8, 127.6)、1個sp3亞甲基(C36.1)、2個sp3次甲基(C62.2, 72.8)和2個甲基(C16.9, 32.1)。以上數據與文獻[9]中的beauvericin的核磁數據相似，beauvericin是由3個D-Hiv-L--Me-Phe單元環化而成。結合分子式推測化合物1是由4個相同結構單元環化而成。進一步比較化合物1與beauvericin的核磁數據, 它們僅有的區別是結構單元C-5位連的基團不同, 化合物1連接1個甲基(-CH3,C16.9)，而beauvericin連接的是異丙基。1H-1H COSY(圖2)譜中H-2與H2-7、H-5與H3-6的相關信號以及HMBC譜中, H2-7與C-1和C-8、H-2與C-1、C-7和C-8、H3-3與C-2和C-4、H3-6與C-4和C-5的相關信號證實了以上的推測, 從而鑒定了化合物1中結構單元的平面結構。結合分析由高分辨確定的分子式C52H60N4O12，化合物1中結構單元分子式為C13H15NO3，羰基C-1 (C167.1)提示為酯羰基，因此化合物1是由4個-甲基苯丙氨酸-2-羥基丙酰胺通過1位和5位首尾酯化形成二十四元環的新環肽類化合物。ROESY譜(圖2)中H-5與H2-7相關暗示H-5與7-CH2位于大環的同側，從而確定化合物1的相對構型。因此，化合物1結構如圖2，命名為ogataearin。

圖1 化合物1～7的結構

圖2 化合物1的1H-1H COSY、HMBC和ROESY關鍵相關信號

化合物2 褐色無定形粉末，ESI-MS152 [M + H]+，分子式為C9H13NO。1H NMR (600 MHz, CD3OD):H7.25 (2H, d,= 7.5 Hz, H-2, H-6), 7.21 (2H, t,= 7.5 Hz, H-3, H-5), 7.12 (1H, t,= 7.3 Hz, H-4), 4.60 (1H, s, OH), 4.17 (1H, t,= 6.6 Hz, H-2′), 3.54～3.36 (2H, m, H-3′), 2.44 (2H, d,= 7.6 Hz, H- 1′);13C NMR (151 MHz, CD3OD):C138.3 (C-1), 130.3 (C-2, C-6), 129.8 (C-3, C-5), 127.1 (C-4), 64.3 (C-3′), 55.6 (C-2′), 38.9 (C-1′)。以上數據與文獻[10]一致，故鑒定為phenylalaninol。

化合物3 無色油狀物，ESI-MS: 137 [M + H]+，分子式為C8H8O2。1H NMR (600 MHz, CD3OD):H7.87～7.85 ( 2H, m, H-2, H-6), 6.83～6.80 (2H, m, H-3, H-5), 3.29 (1H, p,= 1.6 Hz, H-4 ), 2.50 (3H, s, H-8);13C NMR (151 MHz, CD3OD):C199.5 (C-7), 164.0 (C-4), 132.1 (C-1), 130.2 (C-3, C-5), 116.2 (C-2, C-6), 26.3 (C-8)。以上數據與文獻[11]一致，故鑒定為對羥基苯乙酮。

化合物4 無定形黃色固體，ESI-MS: 357 [M + H]+, 分子式為C15H20N2O4S2。1H NMR (600 MHz, CD3OD):H5.95 (1H, m, H-9), 5.90～5.87 (1H, m, H-8), 5.64 (1H, dd,= 9.8, 2.1 Hz, H-7), 4.90 (1H, m, H-5a), 4.84 (1H, m, H-6), 4.21 (1H, d,= 11.5 Hz, CH2OH), 3.83 (1H, d,= 11.5 Hz, CH2OH ), 3.27 (1H, s, H-10), 3.08 (3H, s, MeN), 2.92 (1H, s, H-10), 2.23 (3H, s, MeS), 2.21 (3H, s, MeS);13C NMR (151 MHz, CD3OD):C168.5 (C-4), 167.8 (C-1), 134.1 (C-9a), 130.8 (C-7), 124.8 (C-8), 120.8 (C-9), 75.8 (C-6), 74.3 (C-3), 73.1 (C-10a), 70.5 (C-5a), 64.6 (CH2OH), 39.6 (C-10), 29.1 (MeN), 15.2 (MeS), 13.5 (MeS)。以上數據與文獻[12]一致，故鑒定為bis(dethio)bis(methylsulfanyl)gliotoxin。

化合物5 白色粉末，ESI-MS:164 [M + H]+, 分子式為C10H13NO。1H NMR (600 MHz, CD3OD):H7.28 (2H, t,= 7.6 Hz, H-2, 6), 7.21～ 7.19 (3H, m, H-3, 4, 5), 3.38 (2H, t,= 7.4 Hz, H-), 2.78 (2H, t,= 7.4 Hz, H-), 1.90 (3H, s, CH3);13C NMR (151 MHz, CD3OD):C173 (CO), 140.5 (C-1), 129.8 (C-3, C-5), 129.5 (C-2, C-6), 127.3 (C-4), 42.1 (C-), 36.5 (C-), 22.5 (CH3)。以上數據與文獻[13]一致，故鑒定為-苯乙基乙酰胺。

化合物6 黃綠色無定形粉末，ESI-MS: 243 [M + H]+, 分子式為C12H10N4O2。1H NMR(600 MHz, DMSO-6):H7.88 (1H, s, H-6 ), 7.68 (1H, s, H-9), 2.47 (3H, s, 8-CH3), 2.45 (3H, s, 7-CH3);13C NMR (151 MHz, DMSO-6):C161.1 (C-4), 154.2 (C-2), 144.4 (C-10a), 141.9 (C-9a), 138.4 (C-5a), 138.3 (C-8) 138.2 (C-7), 130.5 (C-4a), 128.7 (C-6), 125.8 (C-9), 20.2 (7-CH3), 19.6 (8-CH3)。以上數據與文獻[14]一致，故鑒定為lumichrome。

化合物7 黃綠色粉末，ESI-MS: 420[M + H]+，分子式為C27H33NO3。1H NMR (500 MHz, DMSO-6):H10.70 (1H, s, NH), 7.22～7.19 (2H, m, H-8, H-11), 6.87～6.85 (2H, m, H-9, H-10), 5.67 (1H, t,= 1.9 Hz, H-4), 4.34 (1H, dd,= 10.2, 7.5 Hz, H- 14a), 3.67 (1H, d,= 1.9 Hz, H-2), 2.56～2.54 (2H, m, H-7), 2.47 (1H, m, H-6a), 2.27～2.24 (2H, m, H-6), 1.91～1.89 (2H, m, H-14), 1.70～1.68 (2H, m, H-5), 1.57～1.55 (2H, m, H-13), 1.46 (1H, m, H-4b), 1.14 (3H, s, 12c-Me), 1.10 (3H, s, H-3′), 0.94 (3H, s, H-1′), 0.81 (3H, s, 12b-Me);13C NMR (125 MHz, DMSO-6):C196.5 (C-3), 168.7 (C-4a), 150.1 (C-12a), 140.2 (C-11a), 124.4 (C-7b), 120.9 (C-4), 119.6 (C-10), 118.6 (C-9), 117.8 (C-8), 116.0 (C-7a), 111.9 (C-11), 82.7 (C-2), 74.3 (C-14a), 71.0 (C-1′), 49.9 (C-12b), 48.8 (C-6a), 41.9 (C-4b), 41.8 (C-12c), 31.0 (C-5), 29.8 (C-7), 26.9 (C-14), 26.0 (C-3′), 25.7 (C-13), 25.1 (C- 2′), 23.9 (C-6), 15.8 (12c-Me), 14.7 (12b-Me)。以上數據與文獻[15]一致，故鑒定為dehydroxypaxilline。

1.4 抗菌活性測定

采用2倍稀釋法[16]，將化合物對4種食品常見致病菌(大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、枯草芽孢桿菌、單增李斯特菌)進行抗菌活性篩選，結果顯示7個化合物對這4種病原細菌均無抑制作用。

1.5 α-葡萄糖苷酶活性測定

采用PNPG法[17]測定化合物1～7的-葡萄糖苷抑制活性?；衔锞肈MSO溶解配制成待測化合物溶液(5 mg/mL)。取70L磷酸鹽緩沖液(0.1 mol/L, pH 6.8)于96孔板中，再分別加入20L-葡萄糖苷酶溶液(2 U/mL)和10L待測樣品溶液。37 ℃溫育15 min后加入20L pNPG溶液(2.5 mmol/mL)，在37 ℃放置30 min后加入80L Na2CO3終止液(0.2 mol/L)終止反應，反應總體系為200L。充分混勻后于405 nm處用酶標儀檢測各孔吸光度。以金雀異黃酮(反應終質量濃度為0.25 mg/mL)為陽性對照，DMSO (體積分數為0.5%)為陰性對照，實驗重復3次。抑制率＝[(0)(0)]/(0)，式中，為實驗組平均吸光度，0為背景對照組平均吸光度，為陰性對照平均吸光度，0為空白對照平均吸光度，計算化合物對-葡萄糖苷酶的抑制率。結果表明，化合物1具有-葡萄糖苷酶抑制活性，抑制率為73.55%，其他6個化合物抑制率均低于30%，化合物1的IC50值為39.38mol/L，陽性對照金雀異黃酮為19.05mol/L。

2 結果和討論

廣藿香是生長于熱帶和亞熱帶氣候特殊環境的一種植物，對廣藿香的化學成分已有較多研究報道，但廣藿香內生真菌及其次級代謝產物的研究極少。本研究從廣藿香莖中分離得到內生真菌spRW-S10，從其次生代謝產物中分離鑒定出1個新的環肽化合物和6個已知化合物，分別為ogata- earin (1)、phenylalaninol (2)、對羥基苯乙酮 (3)、(dethio)bis(methylsulfanyl)gliotoxin (4)、-苯乙基乙酰胺 (5)、lumichrome (6)和dehydroxypaxilline (7), 大部分為生物堿。廣藿香植物中生物堿主要含有廣藿香吡啶、表愈創吡啶[18]、大豆腦苷I、大豆腦苷II和尿嘧啶[19]，廣藿香內生真菌中代謝產生的生物堿與其植物中生物堿結構相差較大，但因內生真菌發酵條件與其在廣藿香中的生境條件差異較大，該內生真菌是否對廣藿香植物的代謝產物有影響仍有待進一步驗證?；衔?具有較好的-葡萄糖苷酶抑制活性，7個化合物對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、枯草芽孢桿菌、單增李斯特菌等4種病原細菌均無抑制作用。本研究加深了對廣藿香內生真菌代謝產物的認識，為從廣藿香內生真菌中挖掘新穎活性物質奠定了理論基礎。

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Study on Secondary Metabolites of Endophytic Fungussp.RW-S10 from the

RUAN Wu1, GUO Jiaocen1, MA Qingyun2, YANG Li2, XIE Qingyi2,3, WU Yougen1*, ZHAO Youxing2*

(1. College of Horticulture, Hainan University, Haikou 570228, China; 2. Haikou Key Laboratory for Research and Utilization of Tropical Natural Products, Institute of Tropical Bioscience and Biotechnology, Chinese Academy of Tropical Agricultural Science, Haikou 571101, China;3. Hainan Academy of Tropical Agricultural Resource, Chinese Academy of Tropical Agricultural Science,Haikou 571101, China)

In order to obtain bioactive metabolites fromendophytic fungus, seven secondary metabolites were isolated and purified from the patchouliendophytic fungussp. RW-S10 by various chromatographic column techniques. Based on spectral data, their structures were identified as ogataearin (1), phenylalaninol (2), parahydroxyacet-ophenone (3), bis(dethio)bis(methylsulfanyl)gliotoxin (4),-phenylethyl acetamide (5), lumichrome (6), and dehydroxypaxilline (7). Compound1 was a new compound and showed-glucosidase inhibitory activity with IC50value of 39.38mol/L.

; Endophytic fungi; Secondary metabolite; Antimicrobial activity

10.11926/jtsb.4650

2022-04-08

2022-07-01

海南省重點研發計劃項目(ZDYF2021SHFZ075)；財政部和農業農村部國家現代農業產業技術體系專項(CARS-21)；農業農村部財政專項項目(NFZX2021)；中國熱帶農業科學院基本科研業務費專項(1630052022030)資助

This work was supported by the Project for Key Research and Development Plan in Hainan (Grant No. ZDYF2021SHFZ075), the Project for National Modern Agricultural Industrial Technology System of Ministry of Finance and Ministry of Agriculture and Rural Affairs (Grant No. CARS-21), the Special Project of Ministry of Agriculture and Rural Affairs (Grant No. NFZX2021), and the Special Project for Basic Scientific Research in Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences (Grant No. 1630052022030).

阮武(1994年生)，男，碩士，從事觀賞藥用植物資源開發與應用研究。E-mail: 190902Z1210001@hainanu.edu.cn

. E-mail: wygeng2003@163.com; zhaoyouxing@itbb.org.cn