連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落結構及其與水環境因子的關系

王慧博，叢艷鋒，孫佳偉，宋聃，張瀾瀾，都雪，王樂，黃曉麗，趙晨，竇乾明，霍堂斌

（1.中國水產科學研究院黑龍江水產研究所，農業農村部黑龍江流域漁業生態環境監測中心，寒地水域水生生物保護與生態修復重點實驗室，黑龍江 哈爾濱 150070；2.杜爾伯特蒙古族自治縣水產總站，黑龍江 大慶 166200；3.黑龍江省水產技術推廣總站，黑龍江 哈爾濱 150040）

關鍵字：浮游植物；群落結構；水環境因子；面源污染

浮游植物是水生態系統的初級生產者，是組成水域生態系統的重要環節，對環境變化及其敏感，與水體營養狀態的關系密切，在水體內物質轉化、能量流動、信息傳遞等生態過程中均起到重要作用[1-5]。浮游植物運動能力較弱或基本無運動能力，更依賴水流運動[6]。浮游植物的群落結構對水體生態環境特征有良好的指示作用。浮游植物作為重要的漁業餌料生物，其資源量對湖泊漁業生產和開發具有重要意義。

連環湖位于黑龍江省大慶市杜爾伯特蒙古族自治縣境內（46°30'～46°50'N，123°59'～124°15'E），是構造斷陷形成的淺水湖泊，由鐵哈拉泡、他拉紅泡、霍燒黑泡、牙門喜泡等l8 個湖泡相連組成。連環湖流域總面積為2.01×104km2，屬北溫帶大陸性季風氣候，是中國北方重要湖泊和漁業基地。目前僅有連環湖餌料資源評估及連環湖的他拉紅泡、霍燒黑泡和牙門喜泡等餌料生物群落結構的相關研究，對鐵哈拉泡餌料生物資源和群落結構的研究尚未見報道。鐵哈拉泡位于連環湖最東南方，是連環湖的下游，面積約14 km2。本研究通過調查監測和分析鐵哈拉泡全年的浮游植物群落結構特征及其與水環境因子的關系，旨在完善連環湖餌料生物資源基礎數據，為其水生態保護和漁業資源開發與利用等提供依據。

1 材料與方法

1.1 采樣時間與采樣點

2021 年4 月（春季）、7 月（夏季）、10 月（秋季）和2022 年1 月（冬季），共設置6 個采樣點（圖1），調查了連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落結構。

圖1 連環湖鐵哈拉泡采樣點分布圖Fig.1 Locations of sampling sites in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

1.2 樣品的采集與處理

用5 L 有機玻璃采水器，各采樣點現場分別采集水樣，樣品均用魯哥氏碘液固定、染色，帶回實驗室內，經48 h 沉淀后，吸出上清液，留存30 mL 濃縮液用于鑒定浮游植物。

根據《淡水浮游生物研究方法》、《水生生物學》[7,8]進行浮游植物定性、定量；根據《中國淡水藻類——系統、分類及生態》[9]鑒定浮游植物種類。

水溫、pH 和溶解氧（DO）含量用EXO2 YSI 多參數水質分析儀在采樣現場測定；透明度（SD）使用塞氏盤法現場測定；葉綠素a（Chl.a）采用90%丙酮萃取法測定；總氮（TN）、總磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝酸鹽氮（NO3--N）和正磷酸鹽（PO43--P）含量依照《水和廢水監測分析方法》（第4 版）[10]現場取水樣帶回實驗室測定。

1.3 數據處理

1.3.1 優勢度

用優勢度評價浮游植物優勢種。其計算公式為：

式中，Y 為優勢度；fi為第i 種物種的出現頻率；Pi為第i 種物種個體數量占總個體數量的比例。將Y 大于0.02 的物種定為優勢種[11]。

1.3.2 營養狀態評價

采用修正的營養狀態指數（TSIM）對湖泡的營養狀態進行評價[12,13]。其計算公式為：

采用0～100 一系列連續的數字對湖泊營養狀態分級，指數在0～30 為貧營養；30～50 為中營養；50～100 為富營養。

1.4 統計分析

采用R（version 4.1.3）軟件進行相似性分析（ANOSIM）和主成分分析（Principal Component Analysis，PCA）研究浮游植物群落種類組成特征。PCA 分析前將數據Hellinger 轉化以減少其變異性[14]。采用SPSS（Version 24.0）軟件進行單因素方差分析，研究水環境因子的顯著性。采用CANOCO（version 5.0）軟件進行冗余分析（Redundancy analysis，RDA），研究浮游植物種類與水環境因子的關系。RDA 分析前將除pH 外的水環境因子數據進行lg(x+1)轉換[15]。

2 結果與分析

2.1 浮游植物種類組成

在連環湖鐵哈拉泡共鑒定出浮游植物7 門66屬115 種及變種，其中綠藻門（Chlorophyta）種類最多，共發現23 屬48 種，占總種類數的41.74%；硅藻門（Bacillariophyta）次之，17 屬29 種，占25.22%；藍藻門（Cyanophyta）14 屬21 種，占18.26%；裸藻門（Euglenophyta）、隱藻門（Cryptophyta）、甲藻門（Pyrrophyta）和金藻門（Chrysophyta）共占14.78%。鐵哈拉泡浮游植物種類組成見圖2。

圖2 連環湖鐵哈拉泡浮游植物種類組成分類圖Fig.2 Species composition of the phytoplankton in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

湖泡浮游植物種類季節分布差異較大，種類數由高至低依次為：秋季（73 種）＞夏季（58 種）＞春季（50 種）＞冬季（34 種）。綠藻門在全年種類數占比均最高，其次是硅藻門和藍藻門占比較高，隱藻門、甲藻門和金藻門在冬季展現出更大的種類優勢。浮游植物種類水平分布差異不大，各采樣點均為綠藻門種類數占最大優勢，其次是硅藻門和藍藻門。

ANOSIM 結果表明，R＞0（R=0.852）組間差異大于組內差異；PCA 結果同樣表明，鐵哈拉泡浮游植物群落種類組成存在顯著的季節性差異。秋季與春季、夏季和冬季相比種類組成差異較大（圖3）。

圖3 不同季節浮游植物物種組成的相似性分析(ANOSIM)(a)和主成分分析(PCA)(b)Fig.3 The variation in phytoplankton species composition among seasons based on analysis of similarity (ANOSIM)(a) and principal component analysis (PCA)(b)

以優勢度y＞0.02 為界來確定優勢種，浮游植物優勢度在0.02～1.60 之間，優勢種見表1。表1 表明，夏季藍藻門的微囊藻（Microcystis sp.）優勢度最高，春、秋和冬季則為硅藻門的小環藻（Cyclotella sp.）優勢度最高。綠藻門中的卵形衣藻（Chlamydomonasovalis）在一年中優勢度比較高。

2.2 浮游植物豐度和生物量

鐵哈拉泡浮游植物豐度和生物量的季節變化見圖4。浮游植物的總平均豐度為464.4×104ind./L，其中藍藻門最高，為217.8×104ind./L，其次是綠藻門140.5×104ind./L，硅藻門89.6×104ind./L，隱藻門6.4×104ind./L，甲藻門4.5×104ind./L 和金藻門4.4×104ind./L，裸藻門的豐度最低，為1.4×104ind./L。浮游植物豐度的季節變化為：夏季753.2×104ind./L＞秋季578.2 ×104ind./L ＞春季308.6×104ind./L＞冬季217.6×104ind./L。浮游植物的總平均生物量為1.533 3 mg/L，其中藍藻門最高，0.489 4 mg/L，其次是硅藻門0.483 9 mg/L，綠藻門0.236 7 mg/L，甲藻門0.119 7 mg/L，隱藻門0.115 6 mg/L 和裸藻門0.084 1 mg/L，金藻門的生物量最低，為0.003 9 mg/L。浮游植物生物量季節變化為：秋季2.016 7 mg/L＞夏季1.963 0 mg/L＞冬季1.102 5 mg/L＞春季1.050 9 mg/L。

圖4 連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落豐度和生物量的季節變化Fig.4 Seasonal variation in the phytoplankton abundance and biomass in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3 浮游植物與水環境因子的關系

2.3.1 水環境因子

連環湖鐵哈拉泡位于連環湖下游，周圍農業、漁業和牧業生產活動并存，人類活動對湖泡影響較大。調查期間，湖泡水環境因子變化見表2。單因素方差分析結果表明，除PO43--P（P＞0.05）外，所有水環境因子均有顯著的季節變化。一年中水溫變化在2.55 ℃～28.42 ℃之間，Chl.a 與水溫的季節變化趨勢相同。一年中pH 季節變化在6.37～8.27 之間，秋季最高，其次是夏季，冬季最低。DO 與pH 具有相同的季節變化趨勢。從營養鹽含量來看，TN 和TP 含量較高，尤其在夏季TN和TP 含量均超過GB3838-2002《地表水環境質量標準》[16]中Ⅳ類標準。NH4+-N 則呈現出從春季到冬季逐漸降低的趨勢。

表2 調查期間連環湖鐵哈拉泡水環境因子的季節變化Tab.2 The seasonal variations in water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3.2 浮游植物與水環境因子的相關分析

對鐵哈拉泡浮游植物與水環境因子進行RDA分析。使用浮游植物生物量數據并選取出現頻率≥80%的種類。在RDA 的排序中，水環境因子對浮游植物物種的總解釋率為100%，前兩軸共解釋浮游植物物種與水環境因子關系的69.48%，物種和水環境因子相關系數都達到1，表明排序較好地反映了物種與水環境因子間的關系。物種的2 個排序軸之間相關系數和水環境因子的2 個排序軸之間的相關系數均分別為0，表明排序結果可靠[17-19]。

在環境變量對浮游植物的共同貢獻中（非單一環境變量對群落貢獻），以NH4+-N（貢獻度26.1%，p=0.192）、DO（貢獻度22.2%，p=0.348）、PO43--P（貢獻度24.1%，p=0.260）、NO3--N（貢獻度19.5%，p=0.312）和TN（貢獻度8.1%，p=1.000）這5 種水環境因子共同解釋物種群落結構為最優的RDA 分析模型，見RDA 排序圖（圖5）。其中DO 和PO43--P 是排序軸1 的重要影響因子，與排序軸1 顯著負相關；NH4+-N、TN 和NO3--N 是排序軸2 的重要影響因子，NH4+-N 和TN 與排序軸2 顯著正相關，NO3--N 與排序軸2 顯著負相關。

圖5 連環湖鐵哈拉泡浮游植物與水環境因子的RDA 排序圖Fig.5 Ordination biplot of redundancy analysis between the phytoplankton species and water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

RDA 排序結果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影響連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落結構及其分布的重要水環境因子。DO 和PO43--P對綠藻門和藍藻門種類影響較大，其中藍藻門的水華束絲藻（Aphanizomenon flosaquae）和綠藻門的游絲藻（Planctonema lauterbornii）在排序圖中位置相近，二者與DO呈現顯著的相關性；藍藻門的粗大微囊藻（Microcystis robusta），綠藻門的球衣藻（Chlamydomonas globosa）和單列柵藻（Scenedesmus linearis）在排序圖中位置相近，它們與PO43--P相關性較大。甲藻門的薄甲藻（Glenodinium pulvisculus）和金藻門的錐囊藻（Dinobryon Ehrenberg）在排序圖中位置相近，表現出生態適應上的相似性，二者均與NH4+-N 含量顯著相關。

2.4 湖泡營養狀態評價

TSIM結果表明，連環湖鐵哈拉泡TSIM（Σ）平均值為57，介于50～100 之間，湖泡營養狀態為輕微的富營養（表3）。

表3 連環湖鐵哈拉泡修正的營養狀態指數值Tab.3 Value of TSIM index in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

3 討論

3.1 浮游植物群落結構

在連環湖鐵哈拉泡中，共鑒定出浮游植物7 門66 屬115 種及變種，綠藻門、硅藻門和藍藻門種類占較大優勢，共占總種類數的85.22%，其他門種類較少。這與龍虎泡、他拉紅泡、霍燒黑泡、阿木塔泡和牙門喜泡調查結果相同[20-24]。浮游植物種類水平分布差異不大，種類季節分布差異較大。秋季與春、夏、冬3 季相比種類組成差異較大，秋季硅藻門種類數更高，而裸藻門種類數比其他門類較少。與綠藻門和藍藻門相比，硅藻門的最適宜生長溫度要低，其最適溫度平均在20 ℃，而綠藻生長的最適溫度平均在30 ℃～35 ℃之間，藍藻的最適溫度平均在40 ℃，因此，秋季硅藻門種類數較多與秋季水溫最適宜硅藻生長有關。秋季裸藻種類數較少與裸藻的生長和pH 具有顯著相關性，裸藻的最適宜pH 閾值范圍是7.3～8.0[25,26]，而鐵哈拉泡秋季pH 均值達到8.27，偏堿性水體抑制了裸藻的生長。

與種類組成分布相同，浮游植物豐度和生物量占比較大的仍為綠藻門、硅藻門和藍藻門，其中藍藻門豐度和生物量最高。夏季藍藻門生物量顯著升高，尤其是微囊藻Microcystis sp.，是夏季優勢度最高的種類，這與夏季水溫更適宜藍藻門生長有關。TN 和TP 含量較高也影響其分布。作為輕微富營養化的淺水湖泡，鐵哈拉泡周圍農牧等生產活動導致氮、磷等營養鹽升高，湖泡受到一定程度面源污染。TN 和TP 含量分別超過0.5 mg/L 和0.02 mg/L 就達到了暴發藍藻水華的適宜條件，隨著磷濃度的繼續升高，通常湖泊中的藍藻在浮游植物群落演替中占優勢[27-29]。本研究中，夏季TP 含量較高，可能是藍藻在夏季爆發的原因。藍藻門特別是微囊藻，具有較強的上浮和下沉功能，更容易在淺水湖泊中出現暴發性生長[30,31]。秋季藍藻優勢逐漸被硅藻取代，小環藻的優勢度迅速升高。鐵哈拉泡秋季水溫均值為11.02 ℃，pH 均值為8.27，為一年中最適合小環藻的生存條件。小環藻的最適生長溫度在9.5～15.0 ℃內，水溫低于9.5 ℃或高于15.0 ℃小環藻生長緩慢，高于15.5 ℃將進入衰亡期[32]。小環藻更喜在弱堿性水體內生長[33,34]。冬季在水溫、pH 和營養元素的共同限制下，缺乏藻類水華的適宜條件，浮游植物群落演變為由隱藻、裸藻、甲藻和硅藻種類共同占優勢的群落結構，與藍藻相比，這幾種門類更喜或更能適應冬季的水環境條件。

3.2 浮游植物群落與水環境因子的關系

RDA 分析結果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 含量是影響連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落結構及其分布的重要水環境因子。DO 和PO43--P 含量對綠藻門和藍藻門種類影響較大，其中DO 含量與藍藻門的水華束絲藻和綠藻門的游絲藻顯著相關。相對于深水湖泊，大型淺水湖泊更容易形成較高的溶解氧環境[35,36]。鐵哈拉泡DO 值較高，尤其在光照充足、綠藻門和藍藻門生物量較高的夏季和秋季。藻類通過光合作用吸收營養鹽，消耗二氧化碳（CO2）并釋放氧氣（O2），提高水體中的DO 含量，夏季和秋季強烈的光合作用使水體氧含量升高。隨著冬季藍藻門和綠藻門生物量降低，DO 含量也呈現出明顯的下降趨勢，其與綠藻門和藍藻門間的相關關系顯著。同樣，水體內溶解氧含量較低亦會抑制藻類的生長[37]。溶解氧濃度的高低與藻類生長關系密不可分[38]。鐵哈拉泡PO43--P 含量同樣是影響浮游植物群落的關鍵水環境因子。PO43--P 含量與藍藻門的粗大微囊藻，綠藻門的球衣藻和單列柵藻相關性較大。磷能成為水體內初級生產力的限制因子，與水體內的磷酸鹽濃度有關，也與浮游植物對磷酸鹽的吸收速率有關[39]。無機PO43--P 作為最利于藻類生長的一種磷源，是可以直接被藻類利用的重要水環境因子[40]。

鐵哈拉泡全年NH4+-N 濃度一直較低，這可能是NH4+-N 成為影響浮游植物群落結構關鍵水環境因子的原因。NH4+-N 含量與甲藻門的薄甲藻和金藻門的錐囊藻顯著相關。NH4+-N 等還原態氮是浮游植物優先利用的氮形式，利用這些形式的氮消耗的能量更少，而NO3--N 等氧化態氮需要先在酶的作用下轉化成還原態的氮才能被利用[41-43]。鐵哈拉泡NH4+-N 含量較低，可能是湖泡浮游植物優先吸收了NH4+-N 所致，這與周濤等[43]在同樣是淺水湖泊的太湖研究結論相同。本研究中NH4+-N 在冬季含量最低，同時甲藻門和金藻門在冬季生物量升高成為優勢類群，對NH4+-N 含量的競爭和消耗較大，這可以解釋NH4+-N 和甲藻門與金藻門的顯著相關性。

3.3 結論

連環湖鐵哈拉泡浮游植物共鑒定出7 門66 屬115 種及變種，綠藻門、硅藻門和藍藻門種類占較大優勢，共占總種類數的85.22%。浮游植物的總平均豐度為464.4×104ind./L，總平均生物量為1.533 3 mg/L。鐵哈拉泡浮游植物的群落結構季節變化顯著，春季藍藻門、硅藻門和綠藻門為優勢門類；夏季藍藻門凸顯出更大的優勢，微囊藻Microcystis sp.是最占優勢的物種；秋季硅藻門取代藍藻門成為優勢門類，小環藻Cyclotella sp.成為最優勢的物種；冬季浮游植物群落演變為由隱藻門、裸藻門、甲藻門和硅藻門種類共同占優勢的群落結構。RDA 分析結果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影響連環湖鐵哈拉泡浮游植物群落結構的主要水環境因子。

鐵哈拉泡是淺水湖泡,位于連環湖最下游，水體交換量較小，周圍農牧等生產活動較多，導致湖泡受到面源污染而有輕度的富營養化。為防止湖泡富營養化加劇，保護和治理湖泡水生態，建議：（一）減少外源污染輸入。應嚴格控制湖泡周圍農牧等生產活動對水生態環境的干擾，各類生產活動應始終秉持可持續發展的生態理念。（二）控制營養鹽的內源釋放。應保護湖泡水生維管束植物，尤其是沉水植物資源，通過水生維管束植物吸收湖泡底泥中的營養鹽，減少因底泥懸浮導致的底泥中營養鹽的釋放。