番茄黃化曲葉病毒脅迫下外源NO 對番茄抗氧化物酶基因表達的影響

摘要：為探究番茄黃化曲葉病毒（tomato yellow leaf curl virus， TYLCV）脅迫下外源一氧化碳（nitric oxide，NO）對番茄抗氧化物酶基因表達的影響，以易感病番茄品種金鵬1號為試驗材料，在對照（CK）、TYLCV（TY）和NO+TYLCV（NO+TY）3種處理下，通過轉錄組測序、熒光qRT-PCR和生物信息學分析進行研究。結果表明，在番茄基因組中共篩選出55個抗氧化酶相關編碼基因，其中存在于不同亞細胞區室中含有外顯子數目最多的抗氧化酶基因均顯著響應TYLCV脅迫。NO介導的抗氧化酶編碼基因數量在不同亞細胞區室的分布表現為葉綠體gt;細胞膜gt;細胞質gt;過氧化物酶體gt;液泡，其中Chl Cu-Zn SOD、Chl MR2、Chl GR、Per MR、Pla CAT1 和PlaCAT7 的表達量顯著上調；Chl Fe SOD1、Chl Fe SOD2、Cyt GPX、Cyt APX1、Cyt APX2 L-5、Pla CAT3、Pla CAT8 和Vac CAT 的表達量顯著下調。實時熒光qRT-PCR驗證發現，Chl GR、Min Mn SOD 和Per CAT2 響應TYLCV表達，Chl Cu-Zn SOD、Pla CAT7、Pla CAT8 和Cyt APX2 L-5 響應TYLCV和NO表達。以上結果為研究NO在提高番茄抗病性機制中的作用提供理論依據。

關鍵詞：番茄；番茄黃花曲葉病；一氧化氮；抗氧化酶基因doi：10.13304/j.nykjdb.2023.0647

中圖分類號：S641.2；Q344 文獻標志碼：A 文章編號：1008‐0864（2025）02‐0125‐11

番茄（Solanum lycopersicum）因富含對平衡膳食和維護人體健康起重要作用的營養物質（胡蘿卜素和維生素C等）而被廣泛種植[1]。在生產過程中，番茄黃化曲葉病毒（tomato yellow leaf curlvirus， TYLCV）是導致番茄產量和品質下降或死亡的最具破壞性病害之一[2‐3]。目前對于TYLCV的防治主要有提前預防、培育抗性番茄新品種、通過轉基因獲得抗TYLCV番茄苗，以及應用外源物質來提高番茄的抗病能力[4]。Sun等[5]研究發現，施用丁香酚能刺激番茄植株產生內源一氧化氮（nitric oxide， NO）和水楊酸（salicylic acid， SA），從而提高番茄對TYLCV的抗性。茄屬植物和番茄白粉菌之間的相互作用也證實了NO在防御激活中具有積極作用[6]。此外，硝普鈉（sodiumnitroprusside，SNP）是一種NO供體，用其處理番茄可增強果實對灰霉病菌的抗性[7]，通過激活細胞壁相關的防御反應來保護番茄植物免受立枯絲核菌感染[8]。Sivakumaran等[9]發現，施加外源脫落酸（abscisic acid ABA）會減少NO的合成，導致番茄對灰霉病菌的抗性降低。以上說明，NO對調控植物抗性具有重要作用。

NO和活性氧（reactive oxygen species ROS）是植物受到病原體感染或誘導劑處理下激活抗病反應所必需的信號物質[10]。研究表明，細胞在遭受病原體攻擊時會應對ROS 的增多，NO 自由基（NO-·）可與超氧化物自由基（O-2·）反應，產生對植物具有保護作用的過氧亞硝酸鹽（ONOO-），以減少ROS 對細胞的損傷[11-12]。NO 通過與H2O2 協同介導超敏細胞死亡的假設也得到驗證，轉基因擬南芥與對照相比，過表達植株中清除H2O2的類囊體抗壞血酸過氧化物酶活性增加，植物顯示出對NO誘導的細胞死亡抗性顯著增強[13]。因此，如何控制ROS積累是植物抵御外界不利條件的重要途徑，研究NO 調控植物體內超氧化物歧化酶（superoxide dismutase， SOD） 、過氧化氫酶（catalase， CAT）和谷胱甘肽還原酶（glutathionereductase， GR）等抗氧化酶在清除活性氧、保護植物細胞免受破壞中的作用機制顯得尤為重要[14]。

目前，有關NO誘導生物脅迫的研究多停留在生理水平，而在分子水平上研究NO誘導TYLCV抗性的研究尚未見報道。因此，本研究利用轉錄組測序技術、熒光qRT-PCR技術和生物信息學方法，對TYLCV脅迫下外源NO對番茄抗氧化物酶基因表達的影響進行研究，旨在解析NO在調控番茄抗黃化曲葉病中的功能，為進一步探究外源NO 在TYLCV脅迫下的分子機制提供理論參考。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

以TYLCV易感品種金鵬1號為試驗材料，由西安金鵬種苗有限公司選育。用于病毒接種的TYDNA侵染性克隆（農桿菌）引自周雪平教授實驗室。

1.2 試驗設計

試驗共設置3 個處理，分別為：對照處理（CK），接種清水；接種TYLCV 處理（TY）；接種NO+TYLCV處理（NO+TY）。其中NO+TY處理噴施 0.15 mmol·L-1的SNP溶液，該溶液中含有0.1％的吐溫20，目的是促進植物對SNP的吸收，在病毒接種的前3 d每天噴施SNP溶液1次，接種后，隔10 d再噴施1次，每株30 mL。所有處理于接種20 d后對番茄植株的葉片進行采樣并混合剪碎，每份0.3 g，使用液氮快速冷凍，每處理3次重復。然后封裝保存于-80 ℃冰箱，送至廣州基迪奧生物科技有限公司進行測序。

1.3 試驗方法

1.3.1 番茄苗培育 選取健康飽滿、大小一致的番茄種子在溫水中浸泡30 min后，點播在32孔育苗盤，長至2～3 片真葉時，選取大小一致的幼苗移栽于花盆（直徑26 cm、高16 cm的圓形花盆）。生長條件為：室溫（25±1） ℃，光照強度約450 μmol·m-2·s-1。

1.3.2 TYLCV-［CN：SH2］載體的農桿菌培養與接種 接種前將含有TYLCV-[CN：SH2]的農桿菌菌液均勻涂于固體LB培養基，置于28 ℃暗培養箱，隨后再轉接于液體LB 培養基中，于200 r·min-1、28 ℃搖床過夜，固體與液體培養基均含50 mg·L-1的卡那霉素（kanamycin，Kan）和50 mg·L-1的利福平（rifampicin，Rif），菌液的OD600值為0.7時進行注射接種試驗。接種病毒前一晚過量澆水，以便TYLCV成功侵入。選取長勢一致的番茄植株，采用注射器將菌液緩慢注射進幼苗葉片背部，每株0.2 mL。

1.3.3 總RNA 提取、反轉錄與熒光qRT-PCR 分析 使用DP441 RNAprep Pure 多糖多酚植物總RNA提取試劑盒[天根生化科技（北京）有限公司]提取番茄葉片組織的總RNA；然后利用TaKaRa反轉錄試劑盒RT reagent Kit[寶日醫生物技術（北京）有限公司]合成cDNA。qRT-PCR 在BIO-RADCFX96 實時熒光定量PCR 儀（Bio-Rad，美國）上進行，引物序列詳見表1，內參基因為UBI。反應體系10 μL：Taq 酶6 μL，cDNA模板1 μL，正反向引物各1 μL，ddH2O 1 μL。反應程序為： 95 ℃預變性30 s；95 ℃變性5 s、58 ℃退火延伸30 s，40個循環。使用2-ΔΔCT 方法[15] 分析基因的相對表達水量。

1.3.4 生物信息學分析 利用Expasy Prot Param（https：//web.expasy.org/protparam/）網站分析篩選出的55個抗氧化物酶編碼基因的基本理化性質；利用GSDS 2.0（http：//gsds.gao-lab.org/）在線軟件分析其基因結構；利用在線工具WoLF PSORT（https：//wolfpsort.hgc.jp/）預測抗氧化酶基因序列編碼蛋白的亞細胞定位。

1.4 數據處理

將篩選出的抗氧化酶基因的轉錄組數據FPKM使用SPSS 20.0軟件進行分析，采用單因素方差分析（one-way analysis of variance，ANOVA）進行差異顯著性分析。利用Graph Pad Prism 9軟件繪圖。

2 結果與分析

2.1 番茄抗氧化酶編碼基因的篩選

通過cDNA 庫基因功能注釋篩選，篩選到與抗氧化物酶超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化氫酶（CAT）、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathioneperoxidase，GPX）、抗壞血酸過氧化物酶（ascorbateperoxidase，APX）、單脫氫抗壞血酸還原酶（monodehydroascorbate reductase，MR）、和谷胱甘肽還原酶（GR）和脫氫抗壞血酸還原酶（dehydroascorbate reductase，DR）相關的基因家族成員共計55 個（表2），其編碼基因數量分別為9、18、6、9、4、2和7個，其中編碼基因數量最多的是CAT，最少的是GR。

2.2 番茄抗氧化物酶編碼蛋白的基本理化性質分析

將轉錄組數據中篩選出的SOD、CAT、GPX、APX、MR、GR 和DR 基因家族成員分別命名，如表3所示，然后進行理化性質分析，結果表明，抗氧化物酶所含氨基酸數量為95（Chl DR4）～956（Pla CAT3）個；分子量為10 801.51（Chl DR4）～109 204.40（Pla CAT3）Da；等電點為4.97（CytGPX）～9.40（Nuc GPX）；蛋白的總平均親水性（grand average of hydropathicity，GRAVY）為-0.538（Per CAT1）～0.820（Pla CAT9）。

2.3 番茄抗氧化物酶編碼基因的基因結構分析

由圖1可知，Chl MR2 的外顯子數量最多，為17個；Pla CAT8 的外顯子數量最少，僅1個。SOD、GPX、APX和DR編碼基因的外顯子數量均≤3，而CAT 編碼基因的外顯子數量差異較大，達14個（表4）。

2.4 不同亞細胞區室抗氧化酶編碼基因表達量

各亞細胞區室中共篩選到29 個基因響應TYLCV調控，14個基因響應NO調控，分別定位于細胞質、細胞膜、葉綠體、線粒體、過氧化物酶體、細胞核、核膜、液泡和內質網（表5）。SOD、GPX、MR、GR 和DR 的編碼基因中定位于葉綠體的占比較高，分別為55.6%、66.7%、50.0%、50.0% 和57.1%；CAT 編碼基因的表達產物主要存在于細胞膜中，占72.2%。

2.4.1 葉綠體 與其他亞細胞區室相比，在葉綠體中篩選到的編碼基因數量最多，共計19 個。其中Chl Fe SOD3、Chl SOD copper chaperone 1、ChlGPX2、Chl GPX2、Chl GPX3、Chl MR1、Chl DR1、Chl DR2 和Chl DR4 共9 個基因的表達量未受到TYLCV 的影響。如圖2 所示，與CK 相比，接種TYLCV后，Chl Fe SOD1、Chl Fe SOD2、Chl GPX1、Chl APX1 和Chl MR2 表達量顯著上調，分別提高2.04、1.98、1.37、1.27 和1.57 倍；Chl Cu-Zn SOD、Chl APX2、Chl APX L-6、Chl GR 和Chl DR3 表達量顯著下調，分別降低2.03、1.27、1.19、1.37 和1.21倍；Chls GPX 表達量也有所上升。與TY 處理相比，NO 介導下顯著提高了Chl Cu-Zn SOD、ChlMR2 和Chl GR 的表達量，分別提高1.41、1.14 和1.12倍；而Chl Fe SOD1 和Chl Fe SOD2 的表達量均顯著下調，分別降低1.79和1.71倍。

2.4.2 細胞膜 亞細胞定位顯示共計14個編碼基因存在于細胞膜上，其中Pla CAT isozyme 1、PlaCAT1a、Pla CAT6a、Pla CAT6b、Pla CAT2、Pla CAT5和Pla CAT1b 共7 個基因不響應TYLCV 。如圖2所示，與CK 相比，接種TYLCV 后，Pla CAT3、PlaCAT4、Pla CAT9、Pla CAT8 和Pla GR 表達量顯著上調，分別提高2.36、1.14、1.27、2.24 和1.63 倍；PlaCAT7基因表達量顯著下調，降低2.14倍。與TY相比，NO介導使Pla CAT1 和Pla CAT7 的基因表達量顯著提高1.43和1.82倍；而Pla CAT3 和Pla CAT8的基因表達量顯著降低1.29和1.38倍。

2.4.3 細胞質 在細胞質中表達的基因共計11 個，接種TYLCV 后表達無變化的有3 個（CytCAT isozyme 2、Cyt APX L-3 和Cyt MR）。如圖2所示，與CK 相比，接種TYLCV 后，Cyt GPX、Cyt APX1、Cyt APX2、Cyt DR、Cyt APX1 L-5 和Cyt APX2 L-5 表達量顯著上調，分別提高3.94、7.39、1.15、1.53、3.15、2.97 倍；Cyt Cu-Zn SOD1 表達量顯著降低1.1 倍。與TY 相比，NO 介導下Cyt GPX、Cyt APX1 和Cyt APX2 L-5 的表達量顯著降低1.61、1.50和1.91倍。

2.4.4 其他細胞器 在線粒體、過氧化物酶體、細胞核和液泡上分別篩選到3、3、3和1 個抗氧化酶編碼基因，其中Mit DR、Nucp Fe SOD 和Nuc DR1不響應TYLCV；Nuc GPX 只響應TYLCV，但相對表達量較低。由圖2 可知，與CK 相比，接種TYLCV 后，Mit APX、Per CAT1、Nuc GPX 和VacCAT 表達量顯著提高1.62、2.21、2.59和1.41倍；而Mit Mn SOD 和Per CAT2 表達量顯著降低1.18 和1.68倍。與TY相比，噴施NO后Per MR 表達量顯著上調1.14倍；而Vac CAT 表達量得以恢復。

2.5 熒光實時定量分析

分析Chl Cu-Zn SOD、Chl GR、Pla CAT7、Pla CAT8、Cyt APX2 L-5、Min Mn SOD 和Per CAT2 基因在各處理第30 天的表達量，結果（圖3）顯示，Chl Cu-Zn SOD 和Pla CAT7 具有相似的表達模式，表現為在接種TYLCV后顯著下調，噴施NO顯著上調；Pla CAT8 和Cyt APX2 L-5 均表現為接種TYLCV后顯著上調、噴施NO 顯著下調的表達模式；Chl GR、Min Mn SOD 和Per CAT2 在接種TYLCV后顯著下調，噴施NO對他們無顯著影響。綜上分析，除Chl GR 外，其他基因的表達與轉錄組數據呈現一致的趨勢。

3 討論

3.1 番茄抗氧化酶編碼基因基本性質和結構域分析

番茄是全球具有重要經濟地位的蔬菜作物，富含各種微量營養元素和礦物質[16]。抗氧化酶是重要的酶系統，用于將過氧化氫降解為水和氧氣，從而降低細胞內過氧化氫水平[17]。研究表明，基因結構的差異對研究其功能差異至關重要[18]。本研究共鑒定出55個番茄抗氧化酶編碼基因。基因結構分析表明，各抗氧化酶基因的外顯子數量為1～17 個，其中SOD 基因具有相似的外顯子數量，而CAT基因的外顯子數量存在較大差異，這與Yu等[19]和Zhang等[20]研究結果一致。本研究發現，在同一種抗氧化酶基因家族中，外顯子數量最多的基因顯著響應番茄黃化曲葉病，如Chl FeSOD1 和Pla CAT4 等均響應TYLCV的表達，說明同一基因家族的基因其外顯子數量的差異可能導致其功能上的變化。

3.2 抗氧化酶編碼基因受TYLCV 影響導致表達量的變化

植物在感染病菌后會誘導體內ROS的積累，而ROS的積累會誘發膜脂過氧化反應，導致細胞結構被破壞甚至死亡[21]。SOD、POD 和CAT等抗氧化酶能對植物體內的自由基和過氧化物進行有效清除，抵御活性氧對細胞的傷害，保護細胞膜結構及其穩定性[22]，從而間接參與抗病反應[23]。

本研究表明，基于轉錄組數據得到的55 個抗氧化酶編碼基因對TYLCV的響應程度存在差異，其中所有的Cu-Zn SOD、50%的GR和50%的DR 顯著下調；所有的Fe SOD 和GPX、67% 的CAT、78% 的APX、50% 的MR、50% 的GR 及50%的DR顯著上調。此外，同一抗氧化酶基因家族的不同基因對TYLCV 的響應程度也存在差異，如Cyt Cu-Zn SOD2 表達量變化較小；Chl Cu-ZnSOD 表達量發生顯著變化。Shang 等[24]也發現，在感染木薯白葉枯病條件下，植株體內SOD、APX和CAT的響應程度存在差異，且同一抗氧化酶基因家族對白枯病的響應程度也不同，這可能是由于其受調控途徑的不同所導致。本研究通過轉錄組和qRT-PCR 發現，Min Mn SOD 在接種TYLCV 后表達量顯著降低，而Jiang 等[25]將蘿卜中分離到的Mn SOD 基因在花椰菜中過表達提升了其對霜霉病的抗性，由此推測，Min Mn SOD 可能參與番茄抗TYLCV 的重要環節。研究表明，CAT 占過氧化物酶體總蛋白質的10%～25%[26]。本研究發現，Pla CAT7、Pla CAT8 和Per CAT2 均顯著響應TYLCV脅迫，這與張志剛[27]研究結果結果一致，推測CAT相關編碼基因可能在抗病反應中發揮重要作用。

3.3 NO 對接種TYLCV 的番茄抗氧化酶編碼基因表達量的影響

NO 是一種重要的信號分子，在植物種子萌發、生長、發育及逆境脅迫中都發揮著重要的調節作用[28]。在植物中，NO產量會隨著各種脅迫環境呈現不同的增加，如干旱、冷脅迫、紫外線暴露等非生物脅迫會導致植物中產生NO，而病原體感染可在植物-病原體的相互作用過程中誘導NO快速爆發[29]。Wang等[30]發現，在接種TYLCV的番茄上噴施NO，其CAT、SOD和APX活性發生不同的變化。Choe等[31]研究表明，過表達G2 基因可獲得耐受TYLCV的番茄植株。本研究通過轉錄組分析和qRT-PCR發現，Chl Cu-Zn SOD 在接種TYLCV后顯著下調，而噴施NO可使其表達量得以恢復，表明NO可能通過提高相關基因的表達來增強植物的抗病性。Li等[32]將miR398b靶基因的4個SOD 基因全部突變后發現，CSD1、CSD2 和SODX 轉基因植株對稻瘟病的敏感性降低，而突變CCSD 結果相反。本研究還發現，接種TYLCV 顯著提高了Cyt GPX、Cyt APX1、Cyt APX2 L-5、Pla CAT3、Pla CAT8、Chl Fe SOD1 和Chl Fe SOD2 的表達量，而施加NO后會顯著降低這些基因的表達，說明NO可能對這些基因具有保護作用；另外Chl MR2在接種后TYLCV后表達量顯著上調，且噴施NO使其表達量進一步提高，推測NO可進一步誘導該基因，從而增強植株對TYLCV的抗性。

3.4 抗氧化酶編碼基因在不同亞細胞區室的表達量分析

葉綠體是光合作用的場所，也是產生活性氧的主要部位之一，于力等[33]發現，接種TYLCV后番茄植株葉片中的葉綠體數量明顯減少，且其結構發生變形，說明TYLCV會使番茄葉片的葉綠體產生損傷。張永平等[34]發現，接種番茄黃化曲葉病后，SOD、CAT和POD等抗氧化酶活性會發生顯著變化。許培磊等[35]發現，在雙紅葡萄接種霜霉病菌后的第3天，其葉綠體結構發生不同程度的變化。本研究表明，響應TYLCV和NO的抗氧化物酶編碼基因在葉綠體中的數量最多，表明葉綠體可能是抗氧化酶主要的工作場所。這可能是接種TYLCV后，外源NO誘導抗氧化物酶基因的表達量發生變化，導致SOD、CAT和POD等抗氧化酶活性也發生改變，從而調控ROS含量，減輕其對葉綠體的損傷，最終提高植物對生物脅迫的抗性。

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