黑白仰鼻猴對植物群落結構影響的初步研究

代陸嬌，李延鵬，費漢欖，李繼紅，黃志旁，肖文*

（1.西南林業大學林學院，昆明650224；2.大理大學東喜瑪拉雅研究院，云南大理671003）

黑白仰鼻猴對植物群落結構影響的初步研究

代陸嬌1，2，李延鵬2，費漢欖2，李繼紅2，黃志旁2，肖文2*

（1.西南林業大學林學院，昆明650224；2.大理大學東喜瑪拉雅研究院，云南大理671003）

為了解珍稀瀕危靈長類對植物群落結構的影響，對黑白仰鼻猴現存分布區（龍馬山）和滅絕分布區（天子山）的植物群落結構進行比較分析。于2014年1月1日至15日在龍馬山和天子山黑白仰鼻猴生境內采用樣方法收集植被數據。結果顯示：（1）龍馬山鐵杉樹高小于天子山的（t=2.60，d f=236，P=0.01），而冠幅卻大于天子山的（t=10.49，d f=236，P＜0.001）；龍馬山華山松冠幅大于天子山的（t=7.46，d f=190，P＜0.001）；龍馬山其他喬木樹高和胸徑都小于天子山的（t=7.19，d f=527，P＜0.001；t=4.11，d f=527，P＜0.001）；（2）龍馬山的灌木高度、蓋度以及草本層高度低于天子山的（Z=4.78，P＜0.001；Z=6.24，P＜0.001；Z=3.71，P＜0.001）；（3）植物多樣性指數、均勻度指數和優勢種重要值差異均無統計學意義。結果表明黑白仰鼻猴的存在對森林結構中的喬木、灌木及草本都有一定的影響，而對植物多樣性作用不明顯，改變森林生態系統演替的進程。

黑白仰鼻猴；植物群落結構；優勢種；植物多樣性；功能生態學

功能生態學是生態學的一個分支，著重關注物種在群落或生態系統中扮演的角色或功能，其強調利用生物物種的特征和活動來了解群落動態和生態系統過程〔1-2〕。早期研究認為稀有物種喪失對生態系統影響較小〔3〕，但隨著研究深入，發現稀有物種對生態系統有著不同程度的影響〔4-5〕，物種在生態系統中功能多樣性或是功能冗余作用取決于稀有物種本身〔6〕。因此，針對物種在生態系統中的功能研究，常用替代實驗〔7〕和移除實驗〔8〕等兩種方法。受限于實驗方法對大型珍稀哺乳動物在生態系統中的作用研究比較少，然而它們特別的特征直接或間接地影響著森林生態系統，被譽為森林中的生態系統工程師〔9-10〕。野生珍稀瀕危靈長類因體型較大，且以植物的各個部位為食，具有種子擴散和改變植物群落的能力〔10-11〕，但目前國內外對靈長類物種的生態功能研究很匱乏。

黑白仰鼻猴（Rhinopitheus bieti）是中國特有的珍稀瀕危靈長類物種之一，僅分布于瀾滄江和金沙江之間的云嶺山脈長約350 km的狹小區域，主要存在于西藏芒康和云南德欽、維西、蘭坪、云龍以及麗江等6個縣市〔12-14〕，是國家I級重點保護動物，世界IUCN珍稀瀕危靈長類〔14〕?，F存種群都處于相互隔離的狀態，且棲息地環境較為惡劣和呈斑塊化〔15〕。此外，因人類活動的影響，分布在南端的黑白仰鼻猴在過去幾十年或已滅絕或處于滅絕邊緣〔15〕，使得黑白仰鼻猴已成為云嶺山系的旗艦物種，更是該區域生態保護的關鍵物種。但以往研究都基于黑白仰鼻猴的種群數量、棲息地的變化和行為特征〔12，15-16〕，以呼吁政府和社會公眾保護黑白仰鼻猴，很少有研究關注黑白仰鼻猴的生態學功能，如其存在對森林結構是否產生影響。黑白仰鼻猴為大型樹棲靈長類，樹冠取食和活動對樹冠結構是否產生影響；其主要取食暗針葉林樹干和樹冠上的松蘿，改變喬木的透光率和水汽的流動，這些是否會影響其林下灌木和草本。為了解黑白仰鼻猴在生態系統的功能，本研究通過黑白仰鼻猴滅絕分布區和現存分布區植物群落的差異探討其對生態系統中森林結構的影響。研究有助于理解旗艦物種消失對森林生態系統的影響，為黑白仰鼻猴的保護提供生態學功能的依據。

1 研究方法

1.1 研究地概況龍馬山位于云南省蘭坪縣與云龍縣的交界處99°12′E，26°11′N，約150.53 km2，海拔范圍在1 380～3 640 m之間，是現存黑白仰鼻猴南部種群的一個分布區〔17〕，年均溫約為8.8℃，全年干濕季節明顯〔17〕。植被類型成分復雜，呈不規律的條帶狀分布，陽坡較為明顯，隨海拔從低到高依次是混交林、松林（云南松和華山松）、暗針葉林、草甸；陰坡主要為針闊混交林或樺樹灌木林，林下灌木與竹林發育充分〔17〕。植被破壞嚴重，猴群適宜生境面積占總面積的一半〔17〕。整個生境被分為獨立的5個斑塊：銅礦山、大村頭、大圍子、炭山和腰棚子〔17〕。到目前為止，云南境內原有的云龍縣及以南三處分布點（大理、鳳慶和永平）的黑白仰鼻猴，由于森林植被減少導致生態環境惡化，猴群已經消失〔15〕。天子山是猴群歷史分布區域，最高海拔為3 663 m，植被有針闊混交林、華山松林等。見圖1。

圖1 云龍研究地樣方分布點

1.2 樣方布設根據黑白仰鼻猴棲息地植被特征（主要以暗針葉林和華山松林為主）和活動海拔范圍（2 900 m及其以上）〔16-17〕，于2014年1月1日至15日分別在現存猴群分布區的龍馬山和歷史猴群分布區的天子山各布設6個30 m×30 m的植被樣方。見圖1。選取樣方布設區域：植被類型以鐵杉和華山松為優勢種；海拔范圍在3 000～3 100 m各設置2個，3 100～3 200 m各設置2個，3 200～3 300 m各設置2個；相同坡向（東北坡即陰坡）。記錄胸徑大于10 cm喬木層的種名、樹高、胸徑、冠幅。在樣方的4個角和對角線交叉點共設5個5 m×5 m的灌木樣方，在每個灌木樣方的左下角布設1個1 m×1 m的草本樣方，記錄灌木和草本層的種名、數量、高度和蓋度。

1.3 數據分析統計兩個分布區內各個樣方的植被密度、頻度、基蓋度、重要值、多樣性指數（Shannon-wienerindex）和均勻度指數（Pielou index）。

采用獨立樣本t檢驗分析（數據符合正態分布）天子山和龍馬山抽樣樣方中的主要優勢種鐵杉和華山松以及非優勢種的樹高、胸徑、冠幅。采用非參數檢驗中Mann-Whitney檢驗分析兩個區域灌木與草本層的高度和蓋度、植被多樣性指數、均勻度指數和優勢種重要值的差異。所有數據處理在Excel 2007、Arcgis 10.0和SPSS 21.0軟件進行，顯著水平設為0.05。

2 結果

2.1 喬木層龍馬山共記錄到優勢種鐵杉85棵，天子山共記錄到153棵，龍馬山鐵杉比天子山的矮（t=2.60，d f=236，P=0.01），但冠幅比天子山的大（t=10.49，d f=236，P＜0.001），胸徑差異不具有統計學意義（t=1.12，d f=236，P=0.26）。見表1。

龍馬山共記錄到優勢種華山松94棵，天子山共記錄到98棵，龍馬山華山松冠幅比天子山大（t= 7.46，d f=190，P＜0.001），但樹高和胸徑差異不具有統計學意義（樹高：t=0.07，d f=190，P=0.95；胸徑：t=1.39，d f=190，P=0.17）。

龍馬山共記錄到304棵，19種；天子山共記錄到225棵，23種。龍馬山非優勢種喬木比天子山的矮（t=7.19，d f=527，P＜0.001），胸徑比天子山的小（t=4.11，d f=527，P＜0.001），冠幅差異不具有統計學意義（t=1.93，d f=527，P=0.05）。見表1。

表1 龍馬山與天子山喬木層結構的比較

2.2 灌木與草本層龍馬山共調查30個灌木樣方，共記錄到13種灌木植物；天子山共調查30個灌木樣方，記錄到28種灌木植物。龍馬山灌木高度小于天子山的（Z=4.78，P＜0.001），蓋度低于天子山的（Z=6.24，P＜0.001）。

龍馬山共調查30個草本樣方，共記錄到14種草本植物；天子山共調查30個草本樣方，記錄到9種草本植物。龍馬山草本高度小于天子山的（Z= 3.71，P＜0.001），蓋度差異不具有統計學意義（Z= 0.53，P=0.60）。見表2。

表2 龍馬山與天子山灌木層及草本層特征的比較

2.3 植物多樣性黑白仰鼻猴兩個分布區域的植被多樣性、均勻度和重要值的比較發現植被多樣性、均勻度和優勢種重要值差異均無統計學意義（Z=0.48，P=0.63；Z=0.32，P=0.75；Z=0.80，P=0.42）。見表3。

表3 龍馬山和天子山植物多樣性比較

3 討論

通過對黑白仰鼻猴現存分布區（龍馬山）和歷史分布區（天子山）植被群落比較，優勢種鐵杉：龍馬山樹高小于天子山的，而冠幅卻大于天子山的；優勢種華山松：龍馬山冠幅大于天子山的；非優勢種：龍馬山樹高和胸徑都小于天子山的。由于地衣植物豐富性和寄主樹的生長情況存在一定的相互關系〔18-19〕，高大的優勢種鐵杉和華山松均適合松蘿生長，而黑白仰鼻猴主要取食松蘿，食物組成中60%～85%為松蘿〔17，20〕，附生在優勢種樹枝的松蘿被取食，減少樹枝被松蘿吸收而消耗的營養物質，可能促進樹枝的生長〔21〕，此外，主要林冠層變化也可能影響了其他樹及冠層的變化〔22〕，因此兩地喬木層出現這樣差異，并且這種差異結合優勢種和其他喬木數量關系似乎維持了喬木層空間關系的穩定。龍馬山的灌木層高度、蓋度以及草本的高度都低于天子山的。一方面，在樹冠層面上黑白仰鼻猴的存在促進了喬木樹枝生長，龍馬山較大喬木層的冠幅使得林下灌木和草本接受不到光照和水汽，所以生長受到抑制。另一方面，黑白仰鼻猴也攝食喬木層下方灌木和草本的樹芽和葉〔17，20〕，及其地上活動直接影響灌木和草本的生長。

黑白仰鼻猴現存分布區（龍馬山）和歷史猴群分布區（天子山）植物的多樣性指數、均勻度指數、優勢種重要值均無差異。本研究可認為是天然的物種移除實驗〔9〕，但在較小時間尺度上植物多樣性可能還沒有發生變化。因此，這可能是時間尺度問題，由于生境的喪失和破碎化，分布于南緣的種群在過去的30年中滅絕或處于滅絕邊緣〔15〕，這么短的時間尺度可能反應不出猴群在森林中植物多樣性的作用，特別是黑白仰鼻猴取食果實〔17，20〕并且在森林中穿梭均可能帶來種子傳播，從而增加植物種的多樣性。但本研究中，天子山灌木及草本種類明顯增多，可能因為在短時間尺度上，沒有猴子攝食和活動，一些植物長了出來。在未來的類似研究應該考慮增加時間跨度更大的區域，同時加強黑白仰鼻猴的種子傳播研究。此外，本研究在黑白仰鼻猴兩個分布區選擇相似植被類型，但因黑白仰鼻猴是生活在高海拔的高山峻嶺〔16〕，本研究收集的樣本量較小，未來可增加樣本量和考慮更多的指標以獲得更可靠的結論。

物種喪失及其棲息地減少不僅導致棲息地片段化，而且棲息地片段化也驅動一系列的生物過程，例如營養結構的改變〔23〕和植物群落結構的變化〔24〕。非人靈長類動物是重要的生物資源，在維持生態系統或多或少有一定作用，與森林植物群落是相互依存的〔24〕，本研究中，黑白仰鼻猴的存在可能直接或間接的影響了首選優勢種林冠以及其他植物，并且林冠的變化也間接的影響了其他喬木、灌木以及草本。因此，黑白仰鼻猴對森林結構有影響，同時改變森林生態系統演替的進程。從一個靈長類物種的滅絕或消失是否導致同域分布其他物種的滅絕的角度，未來研究需要開展這兩個分布區的各個動物類群多樣性和豐度的研究，同時考慮基于更長的時間尺度來研究黑白仰鼻猴在云嶺山系的生態學功能，為保護黑白仰鼻猴提供直接的功能生態學支持。

〔1〕CALOW P.Towards a Definition of Functional Ecology〔J〕. FunctionalEcology，1987，1（1）：57-61.

〔2〕IRSCHICK D J，FOX C，THOMPSON K，etal.Functional ecology：integrative research in the modern age of ecology〔J〕.FunctionalEcology，2013，27（1）：1-4.

〔3〕GRIME J P.Benefits ofplantdiversity to ecosystems：immediate，filter and founder effects〔J〕.Journal of Ecology，1998，86（6）：902-910.

〔4〕BRACKEN M E，LOW N H.Realistic losses of rare species disproportionately impact higher trophic levels〔J〕. Ecol Lett，2012，15（5）：461-467.

〔5〕MOUILLOT D，BELLWOOD D R，BARALOTO C，et al. Rare species supportvulnerable functions in high-diversity ecosystems〔J〕.PLoS Biol，2013，11（5）：e1001569.

〔6〕JAIN M，FLYNN D F B，PRAGER C M，etal.The importance of rare species：a trait-based assessment of rare species contributions to functional diversity and possible ecosystem function in tall-grass prairies〔J〕.Ecology and Evolution，2013，4（1）：104-112.

〔7〕LYONS K G，BRIGHAM C A，TRAUT B H，et al.Rare Species and Ecosystem Functioning〔J〕.Conservation Biology，2005，19（4）：1019-1024.

〔8〕DíAZ S，SYMSTAD A J，STUART CHAPIN F，et al. Functional diversity revealed by removal experiments〔J〕. Trends in Ecology&Evolution，2003，18（3）：140-146.

〔9〕MULLAN CRAIN C，BERTNESS M D.Ecosystem Engineering across Environmental Gradients：Implications for Conservation and Management〔J〕.BioScience，2006，56（3）：211-218.

〔10〕HAYNES G.Elephants（and extinct relatives）as earthmovers and ecosystem engineers〔J〕.Geomorphology，2012，157：99-107.

〔11〕CHAPMAN C A，BONNELL T R，GOGARTEN JF，etal. Are Primates Ecosystem Engineers?〔J〕.International Journalof Primatology，2013（1）：1-14.

〔12〕LONG Y H，KIRKPATRICK C R，ZHONGTAI，et al.Report on the distribution，population，and ecology of the yunnan snub-nosed monkey（Rhinopithecus bieti）〔J〕.Primates，1994（2）：241-250.

〔13〕龍勇誠，鐘泰，肖李.滇金絲猴地理分布、種群數量與相關生態學的研究〔J〕.動物學研究，1996，17（4）：437-441.

〔14〕任寶平，李明，魏輔文.云南塔城滇金絲猴掘食行為的初步研究〔J〕.獸類學報，2008，28（3）：237-241.

〔15〕XIAO W，DING W，CUI L W，etal.Habitat degradation of Rhinopithecus bieti in Yunnan，China〔J〕.International Journalof Primatology，2003，24（2）：389-398.

〔16〕XIANG Z F，HUO S，XIAO W.Habitatselection ofblackand-white snub-nosed monkeys（Rhinopithecus bieti）in Tibet：implications for species conservation〔J〕.American JournalofPrimatology，2010，73（4）：347-355.

〔17〕黃志旁.黑白仰鼻猴（Rhinopithecus bieti）南部種群的攝食選擇、繁殖及過夜地選擇〔D〕.昆明：西南林學院，2009.

〔18〕PIPP A K，HENDERSON C，CALLAWAY R M.Effects of forestage and foreststructure on epiphytic lichen biomass and diversity in a Douglas-fir forest〔J〕.Northwestence，2001，75（1）：12-24.

〔19〕NASCIMBENE J，MARINI L，MOTTA R，et al.Influence oftree age，tree size and crown structure on lichen communities in mature Alpine spruce forests〔J〕.Biodiversity and Conservation，2009（6）：1509-1522.

〔20〕王雙金.云南拉沙山黑白仰鼻猴（Rhinopithecus bieti）繁殖行為和食性〔D〕.昆明：西南林業大學，2012.

〔21〕DíAZ IA，SIEVING K E，PE?A-FOXON M，etal.A field experimentlinksforeststructure and biodiversity：epiphytes enhance canopy invertebrates in Chilean forests〔J〕.Ecosphere，2012，3（1）：1-17.

〔22〕李德志，臧潤國.森林冠層結構與功能及其時空變化研究進展〔J〕.世界林業研究，2004，17（3）：12-16.

〔23〕FEELEY K J，TERBORGH J W.Directversus indirecteffects of habitat reduction on the loss of avian species from tropical forest fragments〔J〕.Animal Conservation，2008，11（5）：353-360.

〔24〕CHAPMAN C A，ONDERDONK D A.Forests withoutprimates：primate∕plant codependency〔J〕.Am J Primatol，1998，45（1）：127-141.

Impactof Black-and-White Snub-nosed Monkey on Plant Community Structure:A Preliminary Result

Dai Lujiao1,2,Li Yanpeng2,Fei Hanlan2,Li Jihong2,Huang Zhipang2,Xiao Wen2
（1.Forestry Faculty,Southwest Forestry University,Kunming 650224,China;2.Institute of Eastern-Himalaya Biodiversity Research, DaliUniversity,Dali,Yunnan 671003,China）

To explain effects of rare and endangered primates on plant community structure,we analyzed the impact of the blackand-white snub-nosed monkey（Rhinopithecus bieti）on forest structure by comparing plant communities in an existing Rhinopithecus bieti habitatin Longma Mountain（Mt.Yongma）and an historicalsuitable habitatin Tianzi Mountain（Mt.Tianzi）.We collected plant community data in both sites using sampling methods from January 1thto 15thin 2014.Results showed thatin the existing habitatof Mt. Yongma,hemlock trees had lower heights and larger crowns（t=2.60,d f=236,P=0.01;t=10.49,d f=236,P＜0.001）,Pinus armandi had larger crown（t=7.46,d f=190,P＜0.001）,and other tree species had lower heights and smaller diameter at breast height（t=7.19,d f=527,P＜0.001;t=4.11,d f=527,P＜0.001）.Shrubs showed lower height and smaller coverage,while herbs also had lower heightin the existing habitatthan in the historicalsuitable habitat（Z=4.78,P＜0.001;Z=6.24,P＜0.001;Z=3.71, P＜0.001）.No significantdifferences were found in the diversity index,the Pielou index and the value ofimportance ofplants.These findings confirmed the impact of black-and-white snub-nosed monkeys on vegetation structure and its role in the process of ecology succession.However,Rhinophitecus bieti's impacton plantdiversity was notobvious.

black-and-white snub-nosed monkey（Rhinopithecusbieti）;plantcommunity structure;dominantspecies;plantdiversity; functionalecology

Q959.848

A

2096-2266（2017）06-0068-05

10.3969∕j.issn.2096-2266.2017.06.016

（責任編輯李楊）

國家自然科學基金資助項目（31560118；31260149；1160422）

2016-08-26

2016-11-21

代陸嬌，碩士研究生，主要從事功能生態學和保護生物學研究.

*通信作者：肖文，研究員，博士.