高原鼠兔干擾下高寒草甸植物群落結構的時空動態特征

周睿，花蕊，華銑澤，張飛宇，葉國輝，唐莊生，花立民

(甘肅農業大學 草業學院/草業生態系統教育部重點實驗室/甘肅省草業工程實驗室/中-美草地畜牧業可持續發展研究中心，甘肅 蘭州 73007)

干擾改變了生物生存的環境，導致生物不斷適應環境的改變，是自然選擇和生物進化的重要驅動力[1]。植物群落內物種的地位和作用常隨外界干擾而發生變化，某一組分過度擴展或萎縮必然聯動影響其他組分，引起冗余種變化或改變冗余種位置，從而對植物物種的多樣性和群落穩定性產生影響。因此，干擾對植物群落的影響已成為生態學研究的重要內容之一[2-3]。依據干擾源的性質，干擾可分為非生物干擾和生物干擾[1]。草地生態系統的生物干擾，尤其是食草動物的干擾是一個緩慢的過程，食草動物和植物群落形成了相互依存和制約的動態平衡關系[4]。因此，研究食草動物對草地植物群落干擾，不但有助于理解動植物協同進化過程，而且對于開展草地生態保護也有重要意義。

草地生態系統中的食草動物除家畜外，小型哺乳動物種群也是草地生態系統中的重要組分，其種群密度波動是影響草地生態系統植被群落組成和物種多樣性的重要驅動力[5]。高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原高寒草甸生態系統中最重要的小型哺乳動物之一，在能量流動與物質循環中具有重要地位[6-7]。高原鼠兔種群經歷4～5年的周期性波動，在高種群密度期，高原鼠兔采食、掘洞、覆土等行為會導致土壤裸斑面積和毒雜草組分增加，加劇草地生境的旱化，降低高寒草甸生態系統的穩定性[8-10]。但是，高原鼠兔適度干擾可以改善土壤通透性，顯著增加植物物種豐富度和多樣性[9]，從而增強草甸生態系統穩定性[11]。因此，明晰高原鼠兔干擾對高寒草地生態系統的影響，對科學防控草原鼠害和保護草地生物多樣性具有重要意義。

目前，有關高原鼠兔干擾對植物物種多樣性的研究開展較多[12-13]。這類研究多采用空間尺度代替時間尺度的研究方法，通過設置不同等級的干擾強度從而快速獲得草地植物群落在干擾下的變化[14]。然而，植物群落對高原鼠兔的干擾會產生適應性生存策略，這種響應與其干擾時間密切相關。研究高原鼠兔干擾對植物群落變化的時間積累作用，可以更好地理解動植物互作的生態學過程。因此，本研究選擇青藏高原東緣瑪曲縣典型的高原鼠兔棲息地，以高原鼠兔有效洞口數代表干擾強度，選擇同一放牧強度下的3個不同干擾強度樣地，連續3年(2017～2019年)調查樣地內的植物群落組成，重點探討高原鼠兔不同干擾強度在時間尺度上對植物物種、生活型、功能群的影響，為評價高原鼠兔對草地生態系統的作用及其提供參考依據。

1 材料和方法

1.1 研究區概況

研究區位于青藏高原東緣甘南藏族自治州瑪曲縣河曲馬場以東約4 km處的高寒草甸( N 33°50′23″，E 102°08′48″，海拔3 434 m)。氣候屬大陸性季風型，以東南季風和西伯利亞高壓為主，冬季漫長而寒冷，夏季短暫而涼爽。研究區為100 hm2的四季牧場，植被類型主要為高寒草甸，放牧家畜為牦牛(Bosmutus)。垂穗披堿草(Elymusnutans)、紫花針茅(Stipapurpurea)、早熟禾(Poaannua)、禾葉嵩草(Kobresiagraminifolia)、二裂委陵菜(Potentillabifurca)、條葉銀蓮花(Anemonetrullifolia)、莓葉委陵菜(Potentillafragarioides)等多種莎草、禾草和闊葉類毒雜草是高原鼠兔的主要食物資源[15]。研究區內，高原鼠兔是優勢植食性小型哺乳動物。

1.2 試驗設計

于2017年7月，采用堵洞開洞法獲得高原鼠兔有效洞口數，根據調查結果將研究區劃分為高、中、低3個高原鼠兔干擾區，每個干擾區面積為1 hm2。預試驗發現研究區高原鼠兔平均活動半徑為(108.5±2.7) m，為了減少高原鼠兔種群之間的干擾，每個試驗區之間的距離大于300 m。在每個試驗區等面積劃分3個植物群落調查區(50 m×50 m)(表1)。每個調查區內隨機設置3個樣方。取樣時避開樣地群落邊緣，不同強度干擾區重復取樣9次。物種蓋度采用0.5 m×0.5 m記名樣方，針刺100次獲取群落內每一物種的蓋度；每一種植物隨機測量10次獲取物種的高度；頻度采用樣圓法每樣地內隨機拋樣圓30次[13]。以植物群落物種豐富度和物種重要值為基礎數據，應用雙因素方差分析、物種累積曲線和RDA排序的方法，分析放牧季節和放牧強度對植被物種組成的影響。

表1 試驗樣地具體信息

1.3 數據處理及分析

1.3.1 物種重要值 用最大值標準化法計算物種蓋度、高度、頻度相對值，并取其平均值。將物種劃分為5個功能群(禾本科、莎草科、豆科、菊科、雜類草)和6個生活型(叢生型、根莖型、蓮座型、匍匐型、一年生、直立型)[16-17]。

1.3.2 物種豐富度 每個樣方內物種豐富度為樣方內總的物種數(SRs)；同一高原鼠兔種群密度樣地不同年份物種豐富度SRp；同一年份不同高原鼠兔種群密度樣地物種豐富度SRG；總的物種豐富度SRT。對SRs做不同種群密度和年份間的多重比較分析，并用雙因素方差分析方法分析種群密度和年份對其影響的顯著性。

采用一階折刀指數(Jack 1):

SR(J)=SR(obs)+a*n/(n-1)，計算SRP和SRG的期望物種豐富度SRP(J) 和SRG(J)。

式中：SR(obs)為樣方內實際物種豐富度觀測值；a為出現在1個樣方的物種數；n為樣方數。對于SRP和SRG，按抽樣次數進行物種累積速率分析，100次隨機累加繪制物種累積豐富度曲線[18-19]。

1.3.3 RDA排序 以2017年為基點，按照演替累積天數，對不同年份進行量化，2017年、2018年、2019年分別賦值365、730、1090。排序分析前，先用species-sample資料做DCA分析，看分析結果中梯度長度(Lengths of gradient)的第一軸的大小[20]。采用RDA約束性排序分析植物群落的物種組成和演替對時間與空間因子的響應，排序使用樣地內所有樣方的物種數據矩陣，環境因子為高原鼠兔干擾強度和年份，并分析物種、功能群和生活型分布與環境因子的關系。

1.3.4 數據分析 數據初步處理在Microsoft Excel 2013上完成，以R 3.6.0[21]進行雙因素方差分析，以R 3.6.0的vegan包完成物種累積速率曲線，CONOCO 4.5軟件進行多元排序分析及作圖。

2 結果與分析

2.1 累計物種豐富度隨高原鼠兔不同干擾強度和年份的變化

本研究3年共調查18科、41屬、49種植物。雙因素方差分析結果表明，植物物種豐富度與高原鼠兔干擾強度(F=6.871,P<0.001)和年份(F=4.946,P<0.001)均呈顯著相關(表2)。其中，植物物種累計豐富度隨高原鼠兔干擾強度加劇而降低，且樣方內觀測物種數和折刀指數預測值均為高原鼠兔低干擾強度區顯著高于中、高干擾強度區。而在時間尺度上，物種累積豐富度隨年份的增加而降低，且樣方內觀測物種數和折刀指數預測值在2017年顯著高于2018和2019年(圖1)。

表2 干擾強度和時間對物種豐富度的雙因素方差分析

圖1 干擾強度(A)和年份(B)下的物種累積曲線Fig.1 Species accumulation curves across disterbance intensity(A) and year(B)

2.2 植物物種隨高原鼠兔不同干擾強度和年份的變化

將植物物種進行分類和排序，分析高原鼠兔干擾強度和年份對不同物種重要值的影響。結果表明，二裂委陵菜、白苞筋骨草(Ajugalupulina)、火絨草(Leontopodiumleontopodioides)和蒲公英(Taraxacummongolicum)與高原鼠兔干擾強度成正相關關系，且二裂委陵菜與其相關性最高。高山嵩草(Kobresiapygmaea)、扁蕾(Gentianopsisbarbata)和線葉嵩草(Kobresiacapillifolia)與干擾強度呈負相關，且高山嵩草與其相關性最高。在時間尺度下，火絨草、聚頭薊(Cirsiumsouliei)和白苞筋骨草與年份顯著正相關，而與扁蕾、黃帚橐吾(Ligulariavirgaure)和球花蒿(Artemisiasmithii)與其呈顯著負相關(圖2)。

2.3 植物群落功能群重要值隨高原鼠兔不同干擾強度和年份的變化

將植物物種合并為功能群進行分類和排序，其中禾本科4種、莎草科5種、豆科4種、菊科7種、雜類草28種。結果表明，菊科植物重要值隨高原鼠兔干擾強度的增大而增加，而莎草科重要值隨干擾強度的增加而減小。在時間尺度上，菊科和雜類草重要值隨年份的增加而增加，且雜類草重要值的增加最為明顯。而禾本科和豆科重要值隨年份的增加而減少，且豆科重要值的減少最明顯(圖3)。

圖2 干擾強度(A)和年份(B)對物種重要值的T-Value檢驗雙序圖Fig.2 T-Value test result for disturbance indensity of plateau pika and year on the important value of plant species注：實線圈表示正相關；虛線圈表示負相關。S1:二裂委陵菜;S2:白苞筋骨草；S3：火絨草；S4：聚頭薊；S5：線葉嵩草；S6：高山嵩草；S7：扁蕾；S8：黃帚橐吾；S9：球花蒿；S10：豬殃殃(Galium aparine)；S11:唐松草(Thalictrum aquilegifolium)；S12：秦艽(Gentiana macrophylla)；S13：黃芪(Astragalus propinquus)；S14:蒲公英

圖3 干擾強度(A)和年份(B)對植物功能群重要值的T-Value檢驗雙序圖Fig.3 T-Value test result for disturbance indensity of plateau pika and year on the important value of functional group of plant community注：實線圈表示正相關；虛線圈表示負相關。FG1:菊科Asteraceae；FG2：雜類草Forbs；FG3：莎草科Sedges；FG4：禾本科Grasses；FG5：豆科Leguminosae

2.4 植物群落生活型重要值隨高原鼠兔不同干擾強度和年份的變化

將植物物種以生活型為單位進行分類和排序，其中叢生型6種、根莖型4種、蓮座型8種、匍匐型12種、一年生12種、直立型6種。結果表明：隨著高原鼠兔干擾強度的增大，匍匐型和一年生植物重要值增大，而叢生型和直立型植物重要值顯著減少。匍匐型、根莖型和一年生植物重要值隨年份的增加而顯著增多，而直立型和蓮座型植物重要值顯著減少(圖4)。

3 討論

高原鼠兔作為青藏高原高寒草甸生態系統特有的小型哺乳動物，通過洞道挖掘、采食、糞便和尿液排泄等行為直接或間接影響植物群落結構和功能，且這種影響效應隨高原鼠兔干擾強度和時間的增加而有所差異。

3.1 高原鼠兔不同干擾強度對植物組成的影響

高原鼠兔是高寒草甸的優勢地上嚙齒動物，種群密度高且采食量大，顯著影響草地植物群落結構和生產力[22]。本研究發現，隨著高原鼠兔干擾強度的增加，群落物種累積豐富度和物種累積速率均降低。這是因為干擾強度的增加降低了植物優勢種的重要值，削弱了其在植物群落內的影響地位[23]。但值得注意的是，高原鼠兔干擾雖然增加了植物群落的物種豐富度，但增加的物種主要為二裂委陵菜和火絨草等毒雜草，而高山嵩草等對于家畜適口性好的植物呈下降趨勢。Guo等[24]在青海果洛地區對高原鼠兔高寒草甸植物多樣性的研究結果也得出相似的結論。本研究還發現，隨高原鼠兔干擾強度增大，菊科植物重要值增加，莎草科植物重要值減少，而禾本科、豆科和雜類草植物并未發生顯著變化。在對植物生活型的研究中發現，隨高原鼠兔干擾強度的增加，一年生和匍匐型植物逐漸增多，而叢生型和直立型植物逐漸減少。這主要是由于高原鼠兔干擾強度越大，其洞口數、土丘以及跑道等裸斑面積也增加，這就為一些機會主義物種，如二裂委陵菜、蒲公英等一年生闊葉類毒雜草的入侵創造了條件。其次，高原鼠兔自身攜帶或通過糞便排泄將植物種子散落到裸斑地，從而增加了植物豐富度[25]。

圖4 干擾強度(A)和年份(B)對植物生活型重要值的T-Value檢驗雙序圖Fig.4 T-Value test result for disturbance indensity of plateau pika and year on the important value of functional group of life forms注：實線圈表示正相關；虛線圈表示負相關。LF1:直立型；LF2:蓮座型；LF3:叢生型；LF4:匍匐型；LF5:根莖型；LF6:一年生

3.2 植物群落隨高原鼠兔不同干擾時間的變化

干擾對植物群落的影響主要取決于干擾強度在時間尺度上的積累作用[26]。在不同高原鼠兔強度干擾下，隨干擾年份的積累，植物群落表現出不同的變化趨勢。主要表現為，隨高原鼠兔干擾年份的增加，群落物種累積豐富度和物種累積速率均降低，菊科、雜類草植物重要值逐漸增多，而禾本科和豆科植物重要值逐漸減少。究其原因，主要與高原鼠兔的棲息地選擇有密切關系。與洛基山黃鼠(Spermophilusarmatus)、多紋黃鼠(S.tridecemlineatus)和草原松鼠(S.townsendii)等小型哺乳動物一樣，高原鼠兔偏好開闊的生境，且主要利用植被高度低、視野開闊的草地[27-29]。高原鼠兔主要采取刈割植物的方法開闊視野，劉偉等[9]研究也指出，在矮嵩草草甸，高原鼠兔刈割頻次較高的是禾本科和豆科植物。因此，禾本科和豆科等適口性較好的植物逐漸減少，隨著干擾時間的延長，菊科和其他雜類草逐漸占據植物群落的主要地位。本研究也發現，隨高原鼠兔干擾時間的增加，一年生和匍匐植物逐漸增多，而直立型和蓮座型植物逐漸減少。這表明，隨著高原鼠兔干擾時間的增加，群落中不同生活型植物變化較大，以此來適應高原鼠兔對高寒草甸造成的干擾。

4 結論

(1)隨著高原鼠兔干擾強度和年份的增加，群落物種累積豐富度和物種累積速率均降低。

(2)隨著高原鼠兔干擾強度的增加，二裂委陵菜、白苞筋骨草、火絨草和蒲公英的重要值呈增加趨勢，而高山嵩草、扁蕾和線葉嵩的重要值呈下降趨勢。隨著高原鼠兔干擾時間的增加，火絨草和白苞筋骨草的重要值呈增加趨勢，而扁蕾、黃帚橐吾和球花蒿的重要值呈降低趨勢。

(3)高原鼠兔干擾顯著改變了植物群落功能群和生活型組成。隨高原鼠兔干擾年份的增加，菊科、雜類草植物重要值逐漸增多，而禾本科和豆科植物重要值逐漸減少。隨高原鼠兔干擾強度增大，菊科植物重要值增加，莎草科植物重要值減少。對于植被生活型而言，隨高原鼠兔干擾強度和時間的增加，一年生和匍匐型植物逐漸增多，而直立型和蓮座型植物逐漸減少。