動物個性研究進展

李天韻,劉依明,王德利,鐘志偉

東北師范大學草地科學研究所,植被生態科學教育部重點實驗室,吉林松嫩草地生態系統國家野外科學觀測研究站, 長春 130024

“個性”這一術語最早起源于人類心理學[1]。隨著研究的日益深入,研究者發現人類之外的其他動物同樣具有個性,并類比提出了“動物個性(animal personality)”這一概念[2]。一般認為,動物個性是指動物具有穩定的個體間差異的各類行為,是動物對所在種群和環境的適應性結果[3]。Réale等[4]提出個性與性格(temperament)和應對方式(coping styles)和行為綜合癥(behavioral syndromes)等可視為相同或相近概念,并將個性分為勇敢性(boldness)、探索性(exploration)、活躍性(activity)、攻擊性(aggressiveness)及社會性(sociability)等5個維度。不同個性維度之間相互關聯,組成了動物行為綜合征[5]。

動物個性涉及的研究對象相當廣泛,包括脊椎動物如哺乳類、鳥類、爬行類、兩棲類和魚類等,以及無脊椎動物如節肢動物等[6—7]。過去,這些動物個體間的行為差異通常被研究者當作觀察過程中的“噪音”而未受到重視[8—9]。然而在最近20年中,越來越多的理論與實驗性研究表明,動物個性反映了動物的生活史策略,并與其物種形成、遺傳變異及種群動態等緊密關聯,具有廣泛的進化和生態學意義,因而具有重要的理論研究和應用價值[10]。

動物的行為一直是生態學家關注的重點[11—12],動物個性研究的興起加深了人們對動物行為的理解,改變了行為生態學的傳統觀點[13]。行為生態學家認為行為具有無限的可塑性,即所有的個體在環境中都能表現出最適宜的行為[4],而個性概念本身意味著行為可塑性是有限的,為一些個體在環境中表現出的非最適行為作出合理解釋[14]。動物個性可以決定特定環境下個體的適合度。例如,在草地生態系統中,勇敢的蟋蟀個體可以捕獲更多獵物并有利于繁殖率的提高；但當捕食者(如鳥類)出現時,謹慎的個體則能更好地躲避危險,從而產生更多的后代[15]。在國際上,個性在動物個體中的普遍性與重要性已經得到了廣泛認可[8,16],但國內對該領域的關注相對不足[17—18]。本文將結合近年來動物個性的相關研究,闡述動物個性的概念與維度,系統總結動物個性對物種共存、種群動態以及群落構建的影響與機制,并對動物個性領域未來的研究方向予以展望。

1 個性的概念及測量方法

1.1 個性的概念

有關動物個性的研究一直在深入,涉及的物種日益增多,因此關于動物個性的術語和定義也在不斷發展(表1)。

表1 動物“個性”行為的術語與定義

1.2 個性的分類及測量方法

動物個性的分類及其定義如下[4]：(1)勇敢性,指個體對危險環境的反應。Wilson等[25]發現勇敢的藍腮太陽魚(Lepomismacrochirus)能更快適應實驗室環境,捕獲更多獵物。周楊等[26]發現馬麝(Moschussifanicus)泌香量與非交配季節膽量之間存在顯著負相關,而雌麝繁殖成效與交配季節膽量之間存在顯著正相關。(2)探索性,指個體對新環境的適應能力。在歐亞大山雀(Parusmajor)種群中,探索性策略的選擇取決于競爭的激烈程度,競爭激烈時,探索性強的個體具有明顯優勢；競爭緩和對探索性弱的個體更有利[27]。(3)活躍性,描述個體的活動能力,其是將行為與攝食率、代謝消耗和捕食風險聯系在一起的關鍵特征,與種群及群落動態息息相關[28]。研究發現,鮭鱒魚類的標準代謝率(standard metabolic rate, SMR)與活躍性高度關聯,例如美國紅點鮭(Salvelinusfontinalis)的SMR與其個體活躍程度呈正相關[29]；反過來,SMR越高的歐鱸(Dicentrarchuslabrax)個體的活躍程度也相對較高[30]。(4)社會性,指對同種個體的反應,表現為集群型和離群型。Cote和Clobert[31]將不同社會性的胎生蜥蜴(Lacertavivipara)幼蟲釋放到不同密度的種群中,以測試它們的分散和定居行為,發現個體的社會性不隨時間而改變,并且這種社會性決定其后來的棲息地選擇與定居模式,此研究表明社會性顯著影響分布策略。(5)攻擊性,指攻擊其它個體的傾向。Riechert和Hedrick[28]發現北美漏斗網蜘蛛(Agelenopsisaperta)種群中,攻擊性強的個體對獵物和同類均表現出更明顯的侵略性,并且對捕食者襲擊的反應更迅速。具體的個性測量方法見表2。

表2 動物個性的測量方法

2 動物個性的生態學意義

2.1 生活史策略

動物個性與個體的生活史策略密切相關。首先,動物個性差異可以影響個體的存活率[14]。例如,Richardson等[42]發現吸蜜鳥(Notiomystiscincta)的勇敢性與其幼年的存活率呈正相關,而Ballew等[43]對大口黑鱸(Micropterussalmoides)的研究卻得到相反結果。上述研究同時證實了動物個性對個體存活率的影響,其結果的差異可能是由捕食者捕食強度的不同所導致。其次,動物個性可以驅動種群生長率-死亡率的權衡[44]。通常來說,支持高生長率的個性特征同時也會增加死亡率。例如,在迷彩箭毒蛙(Dendrobatesauratus)的幼體中,高度活躍的個體覓食速度更快,因此生長率更高,但其也面臨著更高的捕食或疾病風險[45]。Biro等[46]在對虹鱒魚(Oncorhynchusmykiss)的生活史研究中同樣得到類似結論。此外,動物個性在配偶選擇和生殖方面也發揮重要作用[47—48]。在歐亞大山雀種群中,探索性相似的個體交配所撫育的后代健康狀況更好[49]并且繁殖率更高[27]。Martin-Wintle等[50]發現大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)中某些個性的特定配對表現出更好的繁殖性能,如雄性比其配偶攻擊性更強時,兩者更容易交配并生產后代；易興奮的雄性與冷靜的雌性交配會有更高的繁殖效率,這些結果暗示了基于個性特征的交配模式在瀕危物種保育計劃中潛在的重要性。

2.2 種群多度及分布

動物個性對種群的多度和分布有重要影響。因為個性特征決定了個體在行為模式、棲息地利用、食性選擇以及捕食策略的差異,這種分化將決定種群的多度和分布[51]。首先,資源和生境利用的差異緩解了個體間的競爭,因此個體能夠更有效并廣泛地利用資源和生境,從而促進了種群多度的增加[52]。例如,活躍程度高的三刺魚(Gasterosteusaculeatus)能夠獲得更好的資源,但同時面臨著更強的捕食風險,資源利用與風險的權衡最終決定了種群多度[53]。其次,動物個性差異是個體在棲息地中呈現非隨機分布的重要原因。例如,攻擊性強的西藍鴝(Sialiamexicana)個體傾向于在食物資源豐富的區域建立領地,而攻擊性弱的個體則只能棲息在資源貧瘠的區域[54]。Sih等[55]發現河濱鈍口螈(Ambystomabarbouri)種群中勇敢的個體在很小的、快要干涸的池塘中占優勢,因為它們可以捕食足夠多的獵物；而謹慎的個體則適合在更大、食物更加充足的池塘中生活。

2.3 群落構建與生態系統過程

生物群落是通過生物體與其環境或其他物種之間復雜的相互作用所形成的,動物個性差異通過對物種互作的影響,會進一步反饋于群落結構及生態系統過程[56]。捕食者的個性往往決定了其遇到和捕殺的獵物種類,進而影響獵物群落的組成和結構[57]。Post等[58]在新英格蘭海岸的湖泊中對狀鋸腹鯡(Alosapseudoharengus)行為的研究發現,由于個體生活史和采食行為的差異,狀鋸腹鯡對不同種類浮游動物的捕食程度也不同,因此對后者群落物種組成和多樣性的影響也存在差異。類似地,在北美的淡水生態系統中,水蚤的競爭能力強于橈足動物,而活躍的蜻蜓通常選擇攻擊水蚤,使得競爭力較弱的橈足動物得以生存和發展,從而改變了浮游動物群落組成[59]。還有研究發現,在孔雀魚(Poeciliareticulata)種群中,由于不同個性的個體食性選擇的差別,造成了其對植物生產力、植物殘體分解和養分循環等關鍵生態系統功能和過程影響的差異[60]。因此,捕食者個性的差異,可以通過影響捕食者-獵物-初級生產者之間關系的強弱,進而對整個生物群落的組成和結構產生影響,并最終反饋于生態系統的功能和過程。

2.4 疾病與信息傳播

動物個性可以對傳染病的流行、動態及其爆發強度產生強烈影響。首先,個性差異造成了個體空間分布不同,因此暴露于不同的傳染源[25]。其次,個性特征在社會網絡的結構和動態上有很大不同,這是病毒傳播的一個關鍵性決定因素[61]。例如,雖然三刺魚中勇敢個體間的相互作用通常比膽怯的個體間更少,但是這種互作更均勻,涉及的群體成員更多,從而潛在地促進了病毒的傳播[62]。最后,個性會影響個體接觸寄生蟲或者感染疾病的可能性。探索性低的個體患病率相對較低,對疾病導致的滅絕具有更大的緩沖作用[63]。例如,勇敢的西伯利亞花栗鼠(Tamiassibiricus)可以利用更大的棲息地,但也寄生更多的蜱蟲[64]。

個性還可以調控動物之間的信息傳遞。信息通過社會學習而傳播,依賴于社會網絡結構和獲取信息的能力,而這些能力又受個性特征的影響,如社會性、探索性、勇敢性和反應能力[65]。此外,群體內行為類型的混合對于集體決策[66]和社會信息[67]的使用至關重要,不同行為類型的個體通常在特定信息的獲取和傳播中起著關鍵作用。Aplin等[68]研究學習技巧如何在種群中傳播,設計了歐亞大山雀的“謎箱實驗”,發現勇敢的個體傳播信息更快,因為它們接觸的個體更多,因此個性會影響鳥類社交網絡的信息傳遞。

3 環境變化對動物個性的影響

當前,人類活動的增加和氣候變化正嚴重威脅著動物的生存及其多樣性的維系。個性在很大程度上決定了動物個體行為、種群多度和分布對環境變化的響應[69]。研究動物對環境變化的響應與其個性之間的關系,有助于更好地理解全球變化背景下動物物種共存及其群落構建機制[52]。

在環境變化條件下,個性往往決定著動物個體對棲息地的選擇[70]。通常情況下,勇敢的個體能更好地在城市棲息地中存活,而膽怯的個體則主要分布在未被開發的農村地區[71]。Lapiedra等[72]對沙氏變色蜥(Anolissagrei)的研究支持了這一結論,他們發現城市的蜥蜴比附近森林中的蜥蜴抵御人類干擾的能力更強,因為城市蜥蜴個體表現出更強的探索性。Sol等[73]對農村和城市鳥類行為的研究也得到類似結果。然而,Miranda等[74]通過對歐亞烏鶇(Turdusmerula)個性的研究,發現烏鴉個體對新事物有兩種不同反應：接近(嗜新性)和躲避(恐新性)。城市中的烏鶇比農村的烏鶇更懼怕新環境,因為前者適應了城市相對穩定的資源與氣候環境(如人類的喂食和適宜的溫度),而與新的、潛在的危險環境接觸較少。因此,當動物面臨環境變化時,自然選擇會傾向于某種個性,個性差異通過產生與其生態環境相適應的行為,促進了動物在新環境中的生存。

4 個性的形成與維持機制

動物種群在進化過程中如何形成與維持個性一直是學者關注的重點。研究者分別從遠因(進化)、近因(生理、發育等)和外部環境變化等角度對動物個性的形成進行了闡釋。首先,Wolf等[75]從進化的角度分析了動物個性的形成,發現當前和未來繁殖率之間的權衡會導致種內差異的出現,具體表現為對未來期望較高的個體更傾向于規避風險,這一結果從進化角度解釋了動物后代不同個體行為的穩定性差異。程琪等[76]對高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)個性特征的地理變異的研究表明,高原鼠兔個性特征中主要行為參數并無顯著的地理差異,因而推測鼠兔個性可能受到遺傳因素的影響要大于外部環境條件變化的影響。其次,Réale等[77]則認為動物個性主要受到激素和代謝等生理條件和過程的影響。也有研究表明,動物許多個性的形成和分化都受到神經內分泌通路的調控,包括下丘腦-垂體-腎上腺軸(hypothalamic-pituitary-adrenal axis)以及交感和副交感神經系統[78]。此外,大腦前額皮質(prefrontal cortex, PFC)也與動物個性的形成高度相關,動物的攻擊性及行為沖動很大程度受到PFC的調控[79]。最后,Luttbeg等[80]證明了外部生態條件對動物個性形成的重要作用,動物個性的形成受到捕食風險和資源變化的強烈影響：資源充足的環境有利于動物形成勇敢的性格,而捕食壓力強的環境則導致種群向謹慎的方向進化。

動物個性的形成與維持是一個復雜的問題,相關的研究尚處于起步階段,研究者至今尚未找到動物個性確切的形成機制。未來,我們需要借助于動物行為學、分子遺傳學、神經生物學和發育生物學等多學科交叉的手段,才能進一步推動該領域的研究進展。此外,有效鑒定和識別動物個性差異背后的基因或基因組區域,將為研究分子水平的自然選擇、基因之間與基因-環境間的相互作用關系以及基因表達如何塑造動物個性提供更深層次的認識[81]。

5 展望

綜上所述,個性廣泛存在于動物個體中,是調控動物個體行為、種群多度和分布、以及群落結構和功能的重要因子。當前國內關于動物個性的研究不多,但國際上對該領域的實驗和理論研究已經相當深入。盡管如此,動物個性的研究依然存在諸多局限性。

第一,當前對動物個性的研究大多在實驗室條件下進行,缺乏在野外對動物個性的長期觀測追蹤工作。在更復雜的自然環境中,動物個性是否可以長期維持？動物個性的形成與維持如何受性別、發育階段、種群密度等因素的影響[82]？第二,頂級捕食者個性在調控群落結構和動態中的作用尚未完全清楚[59]。當前僅有的幾個關于動物個性對群落水平影響的研究,大多集中于水生生態系統。尤其缺乏對陸地生態系統中大型頂級捕食者個性的研究,一種或多種捕食者的個性差異,如何影響捕食者的集團內捕食(intraguild predation),以及捕食者對群落結構和功能的下行營養級聯效應(top-down trophic cascade)？由于大型頂級捕食者常常是一個生態系統的關鍵種,對其個性的深入研究有助于我們更好地理解生物群落的構建機制[83]。第三,缺乏對動物個性時空變化格局的研究。當前研究者對單一生態系統中動物的個性開展了廣泛研究,但對于大尺度地理空間以及長時間條件下,動物個性的變化規律及其驅動因子尚缺乏深入了解。第四,動物個性差異是生物多樣性的一個重要方面,但其重要性往往被忽視,動物個性多樣性化對種群、群落乃至整個生態系統在生態和進化上的穩定性的影響有待深入探索。

最后,環境變化對動物個性的影響正逐漸成為研究熱點[72—74]。隨著人類活動和氣候變化的加劇,動物個性對這些環境變化的響應及其機制逐漸成為動物行為和生態學研究的重要主題。一些研究開展了城市化對動物個性影響的研究,但對于其他環境變化因子,如全球變暖、極端降雨、生境破碎化、物種入侵等對動物個性的影響尚不多見。探索全球變化背景下動物個性的形成和維持機制,以及個性類型對動物行為、種群多度和分布以及種間關系等的反饋效應,有助于我們更好地預測全球變化下生物多樣性與群落構建的變化趨勢,從而為自然生態系統的保護和管理提供科學依據。