轉錄組學和代謝組學在植物非生物脅迫中的研究進展

摘要：隨著全球現代工業的快速發展和氣候的變化，植物在生長發育的過程中遭受非生脅迫越來越頻繁，導致其產量降低、品質受損，甚至植株死亡。植物在應答非生物脅迫的過程中，會通過一系列的生理生化、分子細胞水平的變化來維持生命和持續生長。當前，代謝組學常用于分析植物響應非生物脅迫時代謝產物的種類及其變化規律，而轉錄組學能夠幫助挖掘代謝產物合成的關鍵基因和轉錄調控因子。因此，本文就近年來利用代謝組和轉錄組分析植物應答高溫脅迫、低溫脅迫、干旱脅迫、淹水脅迫、金屬脅迫、鹽脅迫、光脅迫等方面的研究進展進行了綜述，展望了將來轉錄組和代謝組在植物抗逆研究中的應用，有助于加快解析植物響應非生物脅迫的機理，并為今后植物抗逆機制的研究提供參考。

關鍵詞：植物；轉錄組學；代謝組學；非生物脅迫；研究進展

中圖分類號：S184 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2023）22-0001-07

轉錄組學（transcriptomics）是研究細胞在特定功能狀態下轉錄出的所有RNA的總和，是一門研究細胞中基因轉錄情況及調控規律的學科［1］。轉錄組指在某一特定狀態下的基因表達情況，體現了時間與空間的關系，與基因組所代表的靜態的、穩定的狀態不同，它代表了一種動態的、變化的狀態。在環境情況變化下，同一基因在不同發育時期和組織器官內的表達千差萬別，這種時空特異性使轉錄組能夠把靜態的基因組與動態的外部環境連接起來［2］。轉錄組分析對于挖掘基因組功能、差異表達是必需的，對研究植物生長發育、植物抗逆性具有重要作用。

代謝組學是系統生物學又一重要分支，是基因組學、轉錄組學和蛋白質組學的繼承和發展，它通過整體研究基因組下游的代謝產物，進而推測相關代謝途徑和代謝網絡，是一種可以直觀反映生物體代謝水平變化差異的分析技術［3］。代謝組分析能檢測相對分子質量小于1 000的初級代謝物和次級代謝物，為植物中活性代謝物的鑒定、代謝通路的解析以及植物抗逆性的研究提供了新方法與新思路［4］。目前，植物代謝組學研究已經在大豆、水稻和大麥等作物抗逆性研究中取得了重要進展［5-7］。

當植物面臨不利的生長條件時，非生物脅迫會阻礙植物的生長和發育。植物會根據當前的壓力狀況重新配置代謝網絡，以維持必需的代謝并通過采用新的穩態來適應環境［8］。在田間條件下，作物往往會受到多種脅迫，這些脅迫會引起植物的各種反應，可能是相加、協同或拮抗［9］。植物在響應非生物脅迫時分子、細胞、生理和生化水平上對應過程做出一系列反應。植物通過改變基因表達、蛋白質豐度和代謝產物積累來響應脅迫，多組學分析被廣泛用于揭示這些生物學過程［10］。

1 植物在不同非生物脅迫下轉錄組學和代謝組學研究

非生物脅迫被認為是擾亂植被、影響作物生長和產量的主要限制因子。植物已經進化出感知這些逆境的機制，在細胞內以及細胞和組織之間傳遞壓力信號，并在生長和發育中做出適當的調整，得以生存和繁殖［11］。近年來，對脅迫信號的研究在許多方面取得了重要進展，特別是植物高溫脅迫、低溫脅迫、干旱脅迫、淹水脅迫、金屬脅迫、鹽脅迫和光脅迫（表1）。植物對非生物脅迫的應答，涉及多基因、多信號途徑和代謝過程的復雜反應機制。因此，運用轉錄組學和代謝組學研究方法，對差異基因和代謝物進行共表達分析，找出植物響應非生物脅迫的關鍵基因和關鍵代謝物，有利于加快解析植物響應非生物脅迫機制。

1.1 植物在高溫脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

由于全球氣候變化，高溫脅迫成為主要的非生物脅迫，影響植物的生長發育，導致其產量降低和品質受損甚至死亡。植物遭受高溫脅迫會通過細胞內一系列代謝反應如減少淀粉、氨基酸和蛋白質的合成以及脫落酸（abscisic acid，ABA）、抗氧化物質和其他保護性分子等的產生來響應，并且應答高溫脅迫相關的基因如熱休克蛋白、轉錄因子也會相應發生變化，從而提高植物耐高溫脅迫［12-13］。Yang等利用代謝組和轉錄組技術研究高溫處理下的玉米，發現蔗糖磷酸合酶、二磷酸腺苷-葡萄糖焦磷酸化酶、可溶性淀粉合酶和淀粉支化酶基因表達下調與淀粉含量減少密切相關，而谷氨酸合酶等基因表達上調會引起蛋白質含量增加［14］。而利用 RNA-seq 技術探究玉米籽粒響應高溫脅迫的作用機理時也證實在這一過程中淀粉和蛋白質的含量均發生變化，且控制其相關代謝通路的關鍵基因如蔗糖合酶、ADP-葡萄糖焦磷酸化酶、可溶性淀粉合成酶、淀粉分支酶和淀粉去分支酶基因表達水平也相應變化，后續研究進一步證實生長素、ABA和水楊酸（salicylic acid，SA）的信號通路也參與對高溫脅迫的響應［15］。而對高溫處理后的火龍果幼苗進行轉錄組和代謝組分析，篩選到包括氨基酸、有機酸和糖類等64種差異代謝物和198個差異表達基因，并證實HuPR-1基因的過度表達，在火龍果響應高溫脅迫中起著重要作用［16］。同時高溫脅迫還會通過影響抗氧化物和氨基酸在植物體內的積累從而緩解高溫對植株的傷害。李澳旋等在有關藥用蒲公英抗高溫脅迫的研究中，采用高通量測序技術對藥用蒲公英進行差異鑒定，發現超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）活性降低，過氧化氫酶（catalase，CAT）和過氧化物酶（peroxidase，POD）活性先升后降，表明在高溫脅迫下，藥用蒲公英生物膜系統受到損傷，光合能力下降，但可以通過增加抗氧化酶活性來緩解高溫對植株的傷害［17］。同樣為了響應高溫脅迫，番茄體內苯丙氨酸解氨酶活性增加，過氧化酶和多酚氧化酶的活性降低［18］。此外，植物響應高溫脅迫時，許多候選基因包括熱休克蛋白（heat shock proteins，HSPs）、WRKY轉錄因子、抗壞血酸過氧化物酶（ascorbate peroxidase，APX）、谷胱甘肽硫轉運蛋白、谷胱甘肽過氧化物酶、單脫氫抗壞血酸還原酶表達量也發生了顯著變化。

1.2 植物在低溫脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

低溫是限制作物地理分布的主要環境因素，影響了全球多數作物的生產。植物為了適應寒冷環境，在感知到脅迫后會引起相關基因的表達變化，同時通過細胞內激素（ABA、乙烯）、滲透調節物質（腐胺、脯氨酸、甜菜堿、可溶性糖等）和活性氧清除系統（超氧化物歧化酶、過氧化物酶、過氧化氫酶、類胡蘿卜素、維生素E等）來響應低溫脅迫［19］。對低溫脅迫下檀香葉的生理生化和轉錄組測序分析顯示植物體內丙二醛 （malondialdehyde，MDA）、脯氨酸和可溶性糖的含量積累，且超氧化物歧化酶和過氧化物酶活性會增加［20］。Long等用非靶向代謝組學檢測技術和RNA-seq技術研究馬尼拉草對低溫脅迫的響應，證實苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia-lyase，PAL）、脯氨酸脫氫酶（proline dehydrogenase，ProDH）、吡咯啉-5-羧酸脫氫酶（pyrroline-5-carboxylate dehydrogenase，P5CD）、吡咯啉-5-羧酸合酶 （pyrroline-5-carboxylate synthase，P5CS）和吡咯啉-5-羧酸還原酶（pyrroline-5-carboxylate reductase，P5CR）基因表達上調引起脯氨酸含量增加，而淀粉含量減少和可溶性糖含量增加則與α-淀粉酶、β-淀粉酶、己糖激酶、果糖激酶、蔗糖合酶基因表達上調有關［21］。類似的，番茄響應低溫脅迫，發現檸檬酸、順式烏頭酸和琥珀酸表現出與其相對應的ATP-檸檬酸合成酶（ATP-citrate synthase，ACS）和異檸檬酸脫氫酶（isocitrate dehydrogenase，IDH）基因表達一致的累積模式，且丙氨酸和亮氨酸含量增加與丙氨酸轉氨酶（alanine aminotransferase，ALT）和支鏈氨基酸轉氨酶（branched-chain amino acid aminotransferase，BcAT）的基因高表達也密切相關［22］。這些結果表明，腐胺、脯氨酸、甜菜堿、可溶性糖、激素、超氧化物歧化酶、過氧化物酶、過氧化氫酶均參與植物響應低溫脅迫。此外，袁景麗通過對低溫脅迫下陸地棉生理生化指標和相關基因的表達模式進行分析，發現低溫會調控花青素相關合成代謝通路的關鍵基因如GhMYB113、GhANS、GhGST、GhUFGT的表達，促使花青素含量積累，從而證實花青素可以緩解低溫對植物的傷害［23］。在代謝途徑和利用轉錄組學和代謝組學分析方法，可以篩選到差異基因和代謝物，加快解析植物響應低溫脅迫的耐受機制，有助于開發和推廣耐熱植物品種，以最大限度地減少低溫脅迫的影響。

1.3 植物在干旱脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

干旱脅迫是一種重要的非生物脅迫，它能抑制種子萌發和植物生長速度，并且可以導致植物萎蔫、早衰和死亡。在干旱脅迫下，細胞內的糖、氨基酸等小分子物質可以維持細胞內外滲透壓平衡［24-25］。Zi等研究干旱處理下玉米幼苗，通過代謝圖譜分析，證實黃酮類、苯丙素類、谷胱甘肽和嘌呤代謝參與對干旱脅迫的響應［26］。Hong等指出干旱脅迫下，大麥籽粒內β-葡聚糖含量降低和麥芽糖含量增加，同時植物次生代謝物黃酮類化合物如山奈酚、兒茶素、薯蕷皂苷等含量普遍增加［27］。研究干旱處理下茶樹葉片，證實抑制參與TCA循環、糖酵解和氨基酸代謝相關基因的表達，增加酮戊二酸、琥珀酸和檸檬酸的含量減緩茶葉對干旱的傷害，以上結果說明植物響應干旱脅迫具有物種相似性［28］。植物還可以在體內積累大量ABA，誘導一系列脅迫響應基因的表達，從而幫助植物耐受干旱。如：在脅迫條件下，雙加氧酶（dioxygenase，NCED）基因對于ABA的合成起著關鍵的作用［29］。Acevedo等發現過表達NCED基因的巴拉圭冬青葉片，其內源ABA的水平提高且對干旱脅迫的耐受能力增強［30］。運用氣質聯用儀法和毛細管電泳法研究野生型擬南芥和NCED3基因敲除突變體，發現NCED3基因受到破壞時則會造成干旱脅迫下ABA積累的缺陷進而減弱植物對干旱脅迫下的耐受能力［31］。此外，植物可以通過體內活性氧清除來減輕活性氧對細胞的傷害提高對干旱的耐受力［32］。衛凱等利用高通量Illumina Hiseq測序技術研究偏關苜蓿對干旱脅迫的響應，發現與對照組相比，干旱組SOD、POD、CAT及APX活性隨著干旱程度的增加而增強，通過對差異基因KEGG分析和GO分析結果表明，與這些酶相關基因的bHLH轉錄因子，使SOD、POD、CAT及APX活性上升，緩解干旱脅迫造成的損傷。以上研究成果表明眾多代謝物分子與其合成相關的基因均參與植物響應干旱脅迫，且在緩解干旱脅迫造成的損傷中發揮著重要的作用［33］。

1.4 植物在淹水脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

洪水是地球上最具破壞性的自然災害之一，嚴重影響陸生植物的生長、發育和抗病能力。淹水脅迫對植物最直接的影響是低氧脅迫以及由此引起的能量供應不足，為緩解氧氣匱乏，植物會通過形態變化和生理變化以獲得維持生長的氧氣和能量［34］。在淹水脅迫下，植物會通過調節糖類、脂類、氨基酸等物質的含量響應淹水脅迫。運用代謝組數據研究大豆響應淹水脅迫植物體內代謝產物的變化，證實三羧酸循環、丙氨酸合成途徑和γ-氨基丁酸合成途徑均參與植物響應淹水脅迫［35］。植物還會通過增加抗氧化酶活性來緩解淹水脅迫下活性氧含量增加對植株的傷害。閆臻等研究淹水脅迫下的苗期火龍果發現，淹水脅迫引起幼苗期火龍果根系過氧化氫和MDA含量、脯氨酸、可溶性糖和可溶性蛋白含量顯著提高，SOD、POD和CAT活性顯著提高。進一步進行轉錄組測序分析，篩選出來的與淹水脅迫相關的差異表達基因大多集中于糖代謝、氮代謝、乙醇代謝等方面，結果表明淹水脅迫引起火龍果根系過氧化氫積累和膜脂過氧化加劇，誘導保護酶活性及滲透調節物質含量增加以抵御脅迫［36］。此外，植物激素在植物響應淹水脅迫也發揮重要作用。Zhang等通過靶向代謝組學檢測技術和 RNA-seq技術研究柳樹對淹水脅迫的響應，結果證實淹水脅迫使植物體內棉子糖、茉莉酸、氨基酸（L-脯氨酸和D-脯氨酸）和脂肪酸（α-亞麻酸、9-順棕櫚烯酸和二十碳五烯酸）積累量增加，且脂肪酸合成相關基因（如長鏈酰基輔酶a合成酶6 （long chain acyl-CoA synthetase 6，LACS6）和乙酰輔酶a羧化酶1 （acetyl-CoA carboxylase 1，ACC1）及ABA信號轉導家族PYL4基因表達上調［37］。

1.5 植物在鹽脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

土壤鹽堿化日益嚴重，鹽脅迫是植物面臨的主要非生物脅迫之一。鹽脅迫會使植物發生滲透脅迫、陰陽離子失衡、活性氧（reactive oxygen species，ROS）過度積累，導致植物缺水、營養失調、能量耗竭，最終導致植物死亡［38］。植物對鹽脅迫響應包括滲透調節（如植物體內積累脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿、糖和多胺等生物分子，提高細胞滲透勢）、活性氧的清除（如植物體內酶促反應降低活性氧對細胞的損害，如CAT、SOD、POD等）、代謝調整（如植物體內激素和類黃酮等代謝物含量變化）、離子平衡等［39-41］。Long等研究油菜對鹽脅迫的響應，發現油菜根中P5CS基因表達上調和ProDH基因表達下調，促進脯氨酸合成，說明植物可以通過調節油菜根內脯氨酸的含量穩定滲透壓［42］。Zhang等研究鹽脅迫的鐵皮石斛發現，參與類黃酮合成途徑的基因表達顯著上調，且茉莉酸（JA）生物合成途徑中DoAOC、DoAOS、DoLOX2S、DoMFP和DoOPR的基因也呈現上調表達［43］。代謝組學分析也證實鹽脅迫誘導了鐵皮石斛葉片中黃酮、糖和生物堿等的積累，參與鐵皮石斛葉片組織對鹽脅迫的應答。同時，鹽脅迫還可以通過影響植物激素的穩態來誘導植物的防御信號網絡的建立或者通過激活抗氧化酶來觸發植物對鹽脅迫的應答。如Shu等研究歐洲油菜響應鹽脅迫，發現ABA和JA在響應鹽脅迫過程中起著關鍵的作用，且代謝物N-乙酰基-5-羥色胺、L-半胱氨酸和 L-（+）-精氨酸在維持植物體內ROS動態平衡方面起關鍵作用［44］。鹽脅迫黃瓜中CsMAPK3、CsMAPK4和CsMAPK6基因表達和新疆小擬南芥ApMAPK6-1、ApMAPK6-2、ApMAPK7-1和ApMAPK7-2基因表達顯著上調，從而調控抗氧化酶系統來增強植物對鹽脅迫的耐受性［45-47］。利用轉錄組學和代謝組學，探索植物響應鹽脅迫中表現出顯著性差異的基因（如二羥丙酮激酶，硫氧還原蛋白基因，金屬硫蛋白基因，MYB、AP2 /EREBP、bHLH、WRKY轉錄因子，膜轉運蛋白HAL1，LEA蛋白，SOD，APX，谷胱甘肽硫轉運蛋白，谷胱甘肽過氧化物酶，單脫氫抗壞血酸還原酶）和代謝物（如：海藻糖、甜菜堿、組氨酸、脂質、甘油、葡萄糖、果糖、麥芽糖、蔗糖、矮牽牛素-3-O-蕓香糖苷、花色苷），發掘調控生物進程的關鍵基因和關鍵代謝物，以更好地理解植物響應鹽脅迫的過程。

1.6 植物在金屬脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

植物的正常生長和發育需要礦物質營養，一些金屬或金屬類物質如銅（Cu）、鋅（Zn）、鎳（Ni）、鐵（Fe）等需要微量，過量則導致植物中毒［48］。其他非必需金屬或準金屬元素，如鎘（Cd）、鉛（Pb）、汞（Hg），即使含量很少，也可能導致植物生長抑制、產量減少、萎黃癥、水分和養分失衡、必需酶和蛋白質變性、ROS的產生、電子傳遞鏈受到干擾、脂質過氧化，甚至導致植物死亡［49-50］。因此，金屬污染不僅擾亂了植物的供需平衡，也使作物的產量減少。通過轉錄組學和代謝組學研究植物對有毒金屬及有毒金屬化合物的響應，是探究其應答機制的主要手段。Chen等研究低銅脅迫對葡萄的影響發現，當Cu2+/Cu+被吸收并轉運到需要的組織后，多余的Cu2+/Cu+形成螯合物儲存在液泡內或被排出細胞外，抑制葉綠素的合成和PSⅡ的活性，從而影響光合作用［51］。同時在細胞內會發生一系列氧化應激反應，如抗壞血酸（ascorbic acid，AsA）、Pro和生育酚含量的增加以及脫氫抗壞血酸還原酶（dehydroascorbate reductase，DHAR）、單脫氫抗壞血酸還原酶（monodehydroasorbate reductase，MDHAR）和硫氧還蛋白（Thioredoxin，Trx）活性的增加，各種激素積累量也發生變化，如ABA、CTK和油菜素內酯（brassinolide，BR）［52］。袁俊等運用代謝組學技術檢測鎘脅迫下的丹參，篩選到51個差異代謝物（主要是氨基酸和有機酸），且證實丹參主要通過調節氨基酸和有機酸代謝，如上調L-脯氨酸、L-組氨酸、3，4，5-三甲氧基苯甲酸和迷迭香酸增強對Cd的耐受性［53］。通常Cr（Ⅵ）進入植物體中，不能通過形成重金屬植物螯合肽（phytochelatins，PC），隔離在液泡中［54］。Dubey等研究水稻根響應Cr（Ⅵ）脅迫，轉錄組數據分析證實植物螯合素合成酶基因表達未上調，這表明PC不參與植物對Cr（Ⅵ）脅迫的響應。但研究卻發現根中1 138個基因表達上調，1 610 個基因表達下調，這些差異表達的基因參與了谷胱甘肽代謝、轉運和信號轉導，GC-MS和NMR數據分析結果表明，脯氨酸、乳酸、果糖、尿嘧啶和丙氨酸含量增加［55］。以上結果表明，植物激素、活性氧清除物質、糖類、氨基酸、脂質既在植物響應高溫脅迫、低溫脅迫、干旱脅迫、淹水脅迫、鹽脅迫中起著重要作用，又在植物響應金屬脅迫中發揮著重要的作用。

1.7 植物在光脅迫下的轉錄組學和代謝組學研究

光照是植物最基本的生存條件之一，它能通過光受體調控植物的形態建成、生長發育、逆境抗性、品質形成等多個重要生理過程，決定作物產量和品質。但當光照強度低于或超出植物的承受范圍，其也會轉變為植物的一種非生物脅迫，從而影響植物的生長發育，最終導致產量或品質的降低［56-57］。羅正宏等在有關桑葉抗高光脅迫的研究中，采用轉錄組測序技術對桑葉進行差異鑒定，發現桑樹中的3個代謝通路（水楊酸信號轉導途徑、苯丙素生物合成途徑、類黃酮生物合成途徑）參與應答紫外線脅迫，證實水楊酸通過調節葉綠素和類黃酮含量及保護酶活性，提高桑樹的生長速率和增加可溶性多糖的含量，從而使植物應答紫外線脅迫［58］。研究藍光（blue light，BL）和綠光（green light，GL）對茶花的影響，發現BL可誘導CRY2、CRY3、SPA、HY5和R2R3-MYBs的基因表達，促進茶樹花青素和兒茶素的積累，而GL可以誘導多種功能性物質（如原花青素B2、B3和L-抗壞血酸）的積累，并抑制CRY2、CRY3和PHOT2基因表達，從而導致茶樹花青素積累降低［59］。而對藍光（470 nm）和紅光（660 nm）處理后的茶葉進行揮發性物質含量變化測定發現，與自然光或暗處理相比，藍光（470 nm）和紅光（660 nm）使植物體內揮發性物質增加，包括揮發性脂肪酸衍生物（volatile fatty acid derivatives，VFADs）、揮發性苯丙烷類化合物（volatile phenylpropanoids benzenoids，VPBs）、揮發性萜烯（volatile terpene，VTs），且脂氧合酶、苯丙氨酸解氨酶、萜烯合酶基因表達上調，表明光波長影響茶葉采摘前后葉片中揮發性物質含量變化［60］。此外，Liu等研究紫丁香對光脅迫的響應，發現光可以調節蕓香苷相關合成代謝通路的關鍵基因如4CL1、CYP73A和CYP75B1表達變化促使蕓香苷含量積累［61］。陳天池等運用轉錄組分析弱光脅迫對葡萄幼苗的影響，結果表明低強度弱光脅迫對葡萄光合作用以及生理生化的影響并不顯著；隨著光強度的增大，過氧化氫酶活性、過氧化物酶活性和超氧化物歧化酶活性逐漸下降，同時可溶性蛋白含量下降，游離脯氨酸含量上升。結果證實在弱光脅迫下，葡萄可能通過調整活性氧清除劑的表達水平，以維持體內活性氧的平衡狀態，同時通過調整光合色素和光反應結構蛋白的表達水平，以維持體內光合作用的平衡與正常運作［62］。這些結果表明，為響應光脅迫，植物體內初生代謝物和次生代謝物含量發生改變，與其相對的調控轉錄因子表達量也發生改變。通過轉錄組學和代謝組學分析植物響應光脅迫的過程，從分子角度解釋植物響應光脅迫時不同組織形成過程和形態變化，挖掘新的關鍵基因和轉錄調控因子，及其相對應的代謝物，從基因和代謝物2個方面闡釋植物響應光脅迫的整個生物學過程，為以后相關方面研究提供理論依據。

2 展望

植物對非生物脅迫的響應是一個復雜的分子機制，不同的植物對同一非生物脅迫可能具有不同響應機制。植物是如何同時響應多種非生物脅迫，以及不同組織細胞間如何進行信號轉導的分子機制，目前尚未清楚。利用代謝組學技術分析植物響應非生物脅迫時代謝產物的種類及其變化規律，利用轉錄組學技術挖掘代謝產物合成的關鍵基因和轉錄調控因子，同時結合蛋白質組學、遺傳學、基因組學等多技術手段，加快植物抗逆性基因和轉錄調控因子的功能研究，有助于從整體水平上解析植物非生物脅迫應答機制，為植物抗逆育種提供理論基礎。

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收稿日期：2023-03-30

基金項目：貴州省科學技術基金（編號：黔科合基礎［2020］1Y115）；六盤水市科技計劃（編號：52020-2022-PT-03）；2022年度六盤水師范學院科學研究計劃（編號：LPSSYLPY202234）；貴州省大學生創新訓練項目（編號：S202210977055、S202210977126）。

作者簡介：黃亞成（1987—），男，湖南武岡人，博士，副教授，主要從事植物生物化學與分子生物學研究。E-mail：yachenghuang1314@126.com。

通信作者：劉林婭，博士，副教授，主要從事作物分子遺傳育種研究。E-mail：liulinya913@126.com。