大亞灣大型底棲動物群落特征與生態質量評價研究

高鑫，李勇，王長發，王立俊，張維悅，李宏俊

（1.上海海洋大學 海洋生態與環境學院，上海 201306；2.國家海洋環境監測中心國家環境保護近岸海域生態環境重點實驗室，遼寧 大連 116023；3.廣東省生態環境監測中心，廣東 廣州 510308；4.國家海洋局大連海洋環境監測中心站，遼寧 大連 116015）

海灣是陸海相互作用最強烈的地區，具有獨特的物理和化學性質，徑流與潮流的摻混造成其獨特的環境和生物組成。隨著社會經濟快速發展，我國沿海特別是海灣地區人口愈加密集，人類活動產生的環境壓力嚴重威脅近岸海洋生態系統[1]。由于工業污水、生活污水和農用廢水的過量排放，導致海灣遭受嚴重的環境污染和生態破壞，生物棲息環境嚴重退化[2]。因此，環境管理者需要全面掌握海灣生態質量狀況和變化趨勢，以制定適應性管理措施保護海灣生態系統[3]。大亞灣是廣東沿岸一個比較大的半封閉性海灣，位于大鵬半島和平海半島之間，近幾十年來，大亞灣沿岸社會經濟飛速發展，隨之而來的也是海灣環境狀態惡化、生物多樣性下降、漁業資源衰退。本文通過對2022年8 月夏季航次大亞灣海域大型底棲動物調查資料的分析，研究大亞灣海域底棲動物的種類分布、群落結構及其與生態環境因子的關系，以期為海洋生態環境監測提供基礎資料和科學依據。

大型底棲生物種類多、分布廣，多數種類的成體終生棲息在固定場所或只能在底質表面有限范圍內活動，對逆境的逃避相對遲緩，對環境擾動敏感[4]。因此，通過底棲生物群落結構或指示生物來反映生態質量成為近年來的研究熱點[5]。目前建立的眾多底棲生物指數中，多數來源于歐洲和北美，大致可以分為4 類：（1）基于底棲生物對污染物尤其是有機污染物敏感度分類的指數，這類指數包括AZTI 海洋生物指數（AZTI Marine Biotic Index，AMBI）[6]、BENTIX 指數[7]和BOPA 指數（bentic opportunistic polychaetes amphipods）[8]等；（2）基于營養級群落分類的指數，這類指數主要是ITI（infaunal trophic index）[9]；（3）基于多樣性的指數，主要為香農-維納多樣性指數（H′）[10]；（4）綜合了其他指數的復合指數，該類指數主要為多因子AZTI海洋生物指數（multivariate-AMBI，M-AMBI），該指數綜合了AMBI、H′和物種數，并通過因子分析計算指數值[11]。

AMBI 和M-AMBI 是應用最廣泛的生物指數，已經應用于歐洲水框架協議環境管理實踐和北美大西洋沿岸生態質量評價[12-13]。然而，由于AMBI指數最初是針對歐洲近岸海域開發的生物指數，其在其他海域的適用性需要校準[14]，尤其MAMBI指數的應用首先要建立參考基準值，獲取長期歷史數據對于確定參考基準值和評價標準邊界值至關重要。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

本研究于2022 年8 月開展野外調查，共設置18 個采樣站位（圖1）。依照《海洋調查規范》（GB 12763.6-2007），使用開口面積為0.1 m2的抓斗式采泥器，每個站位采集2 次表層沉積物，利用0.5 mm 的網篩分選大型底棲動物，5%甲醛固定保存。

每個站位采集底層水和表層沉積物樣品測試環境因子，分析的環境因子包括：（1）底層水：鹽度（Sal）、溶解氧（DO）、氨-氮（NH4-N）、亞硝酸鹽-氮（NO2-N）、硝酸鹽-氮（NO3-N）、總氮（TN）、活性磷酸鹽（PO4）；（2）沉積物：硫化物（Sul）、總有機碳（TOC）、中值粒徑（Md）。鹽度、溶解氧等環境因子使用YSI 便攜式水質分析儀現場測定。

1.2 室內分析

大型底棲動物樣品轉運到實驗室進行仔細分揀，分揀完畢后在解剖鏡或顯微鏡下進行種類鑒定、計數和稱量，所有物種盡可能鑒定到種水平，并且將物種拉丁名與WoRMS（https://www.marinespecies.org/）核對。氨-氮（流動分析法）、亞硝酸鹽-氮（萘乙二胺分光光度法）、硝酸鹽-氮（鋅-鎘還原法）、總氮（過硫酸鉀氧化法）、活性磷酸鹽（流動分析法）、硫化物（碘量法）、總有機碳（總有機碳儀器法）、中值粒徑（激光法）等分析測試方法參照《海洋監測技術規程》（GB 17378-2007）。

1.3 數據處理

1.3.1 群落特征分析

利用優勢度指數（Y）判斷群落的優勢種，利用Shannon-Wiener 多樣性指數（H′）、Margalef 物種豐富度指數（D）和Pielou 均勻度指數（J）計算大型底棲群落α多樣性：

式中：pi為i種在總數量中的比例，fi為i種在采樣點中出現頻率，S為物種總數，N為總個體數，Y≥0.02 時，為優勢種，豐富度指數（D）、Shannon-Wiener 多樣性指數（H′）和均勻度指數（J）用PRIMER7.0軟件計算得出。

1.3.2 群落結構分析

利用PRIMER7.0 軟件的SIMPER 分析進行群落結構分析，對大型底棲動物的物種豐度進行log（x+1）轉換后，通過計算Bray-Curtis 系數構建站位間相似性矩陣，再進行聚類分析（Cluster）和非度量多維尺度分析（nMDS），在合理的相似性水平下將大型底棲動物劃分成數量合適的不同組。

1.3.3 環境因子與大型底棲動物關系分析

運用Canoco5 軟件探究環境因子（解釋變量）對物種豐度（響應變量）的影響。對環境因子進行z-score 標準化，物種豐度數據進行log（x+1）轉換，消除物種豐度極值的影響。在分析之前，首先對大型底棲動物數據進行除趨勢分析（Detrended Correspondence Analysis，DCA），確定選用單峰模型或線性模型。結果顯示，第一排序軸的梯度值為4.25，大于4，故選擇典范對應分析（Canonical Correspondence Analysis，CCA）能夠更好地擬合二者之間的關系。在典范對應分析中，向前引入法（Forward selection）及蒙特卡洛置換檢驗（Monte Carlo Test，499 Random Permutations，P＜0.05，P為顯著性檢驗值）分析可以確定影響大型底棲動物群落豐度的主要環境因子。

1.3.4 底棲生態質量評價

底棲生態質量評價采用AMBI和M-AMBI指數法，AMBI指數的理論是在不同底棲動物對擾動的耐受度不同，其計算公式為：AMBI =[(0×%EGI)+(1.5×%EGII) +(3×%EGIII) +(4.5×%EGⅣ)+(6×%EGⅤ)]/100，式中EGI 為干擾敏感種，EGII 為干擾不敏感種，EGIII 為干擾耐受種，EGIV 為二階機會種，EGV 為一階機會種。M-AMBI 是AMBI、物種數和Shannon-Wiener 多樣性指數通過因子分析計算得到的，考慮到大亞灣海域已經受到嚴重人類活動擾動，其參照狀態設置為物種數和多樣性指數增加15%[15]。AMBI 和M-AMBI 由AZTI AMBI V6.0 軟件（http://ambi.azti.es；采用2022 年5 月物種分組清單）計算完成，相應的生態質量分級如表1[15]。

表1 不同生態質量等級的AMBI和M-AMBI的閾值

2 結果

2.1 群落組成及優勢種

本次調查共采集到大型底棲動物7 門69 種（表2），其中環節動物門的種類數最多38 種，其次是節肢動物門17 種和軟體動物門7 種，其他種類7種，包括棘皮動物門2種、脊索動物門2種、刺胞動物門1種、紐形動物門2種。環節動物門個體數目占比最大（56.2%），其次為軟體動物門（18.6%），紐形動物門占比最少，僅為1.0%（圖2）。大型底棲動物平均豐度為112.1個/m2，各站位豐度在S3 和S17 兩處呈現波峰，在S6 處為波谷，豐度最低。大型底棲動物優勢種為環節動物多鰓齒吻沙蠶（Nephtys polybranchia）、細絲鰓蟲（Cirratulus filiformis）和 奇 異 稚 齒 蟲 （Paraprionospio pinnata），軟體動物粗帝汶蛤（Timoclea scabra），以及棘皮動物洼顎倍棘蛇尾（Amphipholis（Lymanella）depressus）。

表2 廣東大亞灣海域大型底棲動物種名錄

圖2 各站位大型底棲動物的豐度及相對豐度

2.2 物種多樣性

通過PRIMER7.0 軟件DIVERSE 分析計算出各站位的大型底棲動物多樣性指數（表3），其中Shannon-Wiener 多樣性指數的波動范圍為0.14～2.72，平均值為1.79，最大值（2.72）出現在S17；Margalef 物種豐富度指數的波動范圍為0.19～4.10，平均值為1.84，最大值出現在S17；Pielou均勻度指數的波動范圍為0.20～0.98，平均值為0.83，最大值出現在S18。其中Shannon-Wiener 多樣性指數與Margalef物種豐富度指數波動較大，且具有高度一致性，均在S14 與S17 出現較高的峰值；而Pielou均勻度指數較為平穩，僅在S5呈現較小的峰值。

表3 大亞灣大型底棲動物多樣性指數

2.3 群落結構聚類和nMDS排序分析

按照Bray-Curtis 相似性系數13%，對18 個站位的大型底棲動物群落結構進行分組和分析（圖3）。本次調查大型底棲動物群落結構分為3 組，Ⅰ組3 個站位（1、5 和6），組內平均相似性為28.7%，主要貢獻種為瓦氏團水虱（Sphaeroma walkeri）、奇異稚齒蟲，貢獻率依次為51.1%和48.9%；Ⅱ組包括站位3和12組成，組內平均相似性為33.9%，主要貢獻種為粗帝汶蛤，貢獻率為100%；Ⅲ組12 個站位（2、4、8、9、10、11、13、14、15、16、17 和18），組內平均相似性為19.5%，主要貢獻種為細絲鰓蟲、花岡鉤毛蟲（Sigambra hanaokai）、洼顎倍棘蛇尾、多鰓齒吻沙蠶、磷沙蠶（Chaetopterus variopedatus）、長吻沙蠶（Glycera chirori Izuka），貢獻率依次為17.0%、15.4%、15.2%、14.9%、6.0%和4.7%。

圖3 大型底棲動物群落結構的聚類分析和序列分析

2.4 群落結構與環境因子的關系

在典范對應分析中，向前引入法（及蒙特卡洛置換檢驗（Monte Carlo Test，499 Random Per?mutations，P＜0.05，P 為顯著性檢驗值）分析表明亞硝酸鹽氮濃度（P=0.004）、硝酸鹽氮濃度（P=0.05）是影響大型底棲動物群落豐度的主要環境因子。典范對應分析結果（表4）顯示，前兩排序軸的特征值分別為0.581 9、0.549 9，第一軸闡釋了解釋變量與響應變量關系的16.25%，第二軸解釋了31.61%，且環境因子與群落豐度在前兩軸的相關系數達0.989 8 和0.986 9，表明二維排序圖（圖4）可較好的反應兩者之間的關系。典范對應分析排序圖中，環境因子與響應變量夾角余弦值及箭頭的長短代表兩者的相關性及影響強度，采樣點之間距離的遠近代表各點位大型底棲動物群落的相似程度。

表4 典范對應分析分析各排序軸方差解釋率

圖4 大型底棲生物群落結構與環境因子典范分析排序

2.5 底棲生態質量

大亞灣底棲生態質量評價采用AMBI 和MAMBI 指數，由于AMBI 在物種數少于3 的站位敏感性下降[16]，本研究未對S1、S3、S5 和S6 站位開展評價。結果表明（表5），調查海域AMBI 值的范圍為0.9～3.2，均值為2.0，評價結果顯示，有2個站位處于“未擾動”狀態，其余站位處于“輕度擾動”狀態；M-AMBI 值的范圍是0.33～0.83，均值是0.57，評價結果顯示，有1 個站位處于“較差”狀態，4 個站位處于“一般”狀態，7 個站位處于“好”狀態，1 個站位處于“極好”狀態，從空間分布來看，“差”和“一般”站位分布在近岸區域，“好”和“極好”站位分布在灣口。

表5 大亞灣不同站位AMBI和M-AMBI計算結果及其生態質量

3 討論

3.1 大型底棲動物群落組成和多樣性

根據本次調查結果，2022 年夏季共調查到大型底棲動物69 種，各類群物種數量為環節動物＞節肢動物＞軟體動物＞其他類群，其中環節動物物種數量占比達55.1%，是本次調查的優勢類群。該區域歷史調查資料顯示，1984－1985 年，大亞灣調查到大型底棲動物98 種，其中軟體動物種類數量最多（31 種）[17]，2004 年調查到大型底棲動物79 種，軟體動物為優勢類群[18]。長期歷史調查比較結果表明（表6），近40 年來，大亞灣大型底棲動物物種組成已經發生顯著變化，多毛類環節動物演替為該區域優勢類群，說明長期人類活動已經改變大亞灣底棲生態環境，多毛類成為優勢類群的情況在膠州灣[19]、長江口、樂清灣[20]等人類活動頻繁的區域也有出現，多毛類豐度的增加是底棲動物群落不穩定、環境質量變差的直接證明。

表6 大亞灣大型底棲動物群落結構調查年際變化

本次調查結果顯示2022 年大亞灣底棲動物Shannon-Wiener 多樣性指數為1.79，而1988 年和2004 年多樣性指數分別為3.38 和2.08，大亞灣底棲動物多樣性水平下降趨勢有所緩解。綜合以上結果表明，大亞灣大型底棲動物群落經歷初期多樣性指數大幅降低，隨著時間推移，后期大型底棲動物群落結構比多樣性指數對環境變化更敏感，可能的原因是單變量的物種多樣性指數無法全面反映多變量的群落結構。其他區域的研究也有相似結論，渤海大型底棲動物群落多樣性長期變化趨勢并不明顯，但群落結構已經發生顯著變化，表現為小型多毛類取代棘皮動物和軟體動物成為優勢類群[21]。

3.2 大型底棲動物群落結構的影響因素

海洋生態系統的復雜性決定了影響大型底棲動物群落結構的因素多變，不同海域的影響因素也有可能不同。根據本研究典范對應分析結果，亞硝酸鹽和硝酸鹽是影響底棲動物群落的主要環境驅動因素。硝氮濃度反映海水的營養狀況，在一定濃度范圍內，隨著營養鹽濃度的升高，有利于底棲動物的生存和生長，但超過一定閾值后，可能引起富營養化和水質惡化，對大型底棲動物群落具有負面影響[20]。海水營養鹽濃度可能直接影響底棲動物生存生長，也可能影響浮游植物生長、通過食物鏈的上行效應對底棲動物產生間接影響。已有研究表明，受工業廢水和生活污水等人為壓力影響，1995－2014 年，大亞灣水質不斷惡化，溶解無機氮嚴重超標[22]，結合本研究結果表明，含氮營養鹽已經對大亞灣底棲動物群落產生負面影響。本研究中大型底棲動物群落結構與沉積物中值粒徑不存在顯著的相關性，這是由于大亞灣海域底質以黏土質粉砂為主，底質類型空間異質性小，沿岸無大型河流輸入，粒徑分布較均勻，導致兩者不存在顯著相關性。

3.3 底棲動物群落健康和生態質量

生態環境管理部門需要合適的生物指數了解生態環境現狀和變化趨勢，以制定適應性管理策略。然而，由于不同應用場景的特殊性以及生物指數自身適用性等問題，不同生物指數對同一區域的評價結論可能不同。本研究利用AMBI 和MAMBI 對大亞灣底棲生態質量開展評價，AMBI 評價結果是全部站位處于“未擾動”或“輕度擾動”狀態，而M-AMBI 評價結果38.5%站位處于“一般”或“差”狀態，比AMBI 的評價結果差。究其原因，M-AMBI 指數綜合考慮物種數、多樣性指數和物種敏感度，而本研究調查站位物種數量和多樣性指數偏低，與歷史數據相比，群落參數已經顯著改變，這與M-AMBI 的評價結果吻合。在生物多樣性貧瘠的區域，M-AMBI 的評價等級往往低于AMBI，本研究平均每個站位3.8個物種，Shannon-Wiener 多樣性指數平均值為1.79，導致M-AMBI 評價結論差，這與長江口AMBI 和MAMBI比較研究結果類似[23]。

為加快AMBI和M-AMBI等生物指數的業務化應用，應加強不同生物指數在中國海域的適用性研究，辨析自然環境和人類活動對其影響規律，探討采樣點位和采樣時間等采樣策略對評價結果的影響；完善大型底棲動物監測技術，統一采樣工具和方法，完善全過程質量控制，提高不同監測數據的可比性。

4 結論

大亞灣海域采集到大型底棲動物69 種，其中環節動物為優勢類群，主要優勢種為多鰓齒吻沙蠶、細絲鰓蟲和奇異稚齒蟲。典范對應分析表明，亞硝酸-氮（NO2-N）和硝酸-氮（NO3-N）是影響大型底棲動物群落豐度的主要環境因子。AMBI和M-AMBI 生物指數評價結果表明，大亞灣底棲生境處于“未擾動”或“輕度擾動”狀態，生態質量處于“好”或“一般”狀態。

綜上所述，大亞灣自然稟賦優良，但近年來圍填海、核電站、漁業捕撈等人類活動已經對生態系統產生影響。本研究結果表明大亞灣底棲動物群落已經發生顯著變化，建議開展大型底棲動物長期連續監測，評價人類活動對底棲生態系統結構和功能的影響，為開展大亞灣生態系統保護修復提供科學依據。