影像組學及深度學習在預測乳腺癌腋窩淋巴結轉移中的研究進展

摘要：乳腺癌是女性最常見的惡性腫瘤之一，腋窩淋巴結狀態對于腫瘤臨床分期、治療決策及預后等起決定性作用。前哨淋巴結活檢術和腋窩淋巴結清掃術是當前腋窩淋巴結狀態評估的金標準，但其均為有創性檢查且存在多種術后并發癥。因此，術前無創性評估腋窩淋巴結狀態對臨床治療決策至關重要。影像組學和深度學習技術通過高通量地提取影像組學特征來預測腫瘤的生物學行為，具有可重復性、無創性及客觀性等特點，現已廣泛應用于乳腺癌診斷、淋巴結轉移評估及預后評估等方面。本文基于數字乳腺X線成像及MRI的影像組學和深度學習技術在預測乳腺癌腋窩淋巴結轉移中的研究進展予以綜述，以期為臨床個體化精準醫療提供新思路。

關鍵詞：乳腺癌；腋窩淋巴結；磁共振成像；乳腺X線成像；影像組學；深度學習

Research progress of radiomics and deep learning in predicting axillary lymph node metastasis in breast cancer

QIAN Xinyu， CHAI Shengjie， GE Lihong

Department of Radiology， Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University， Hohhot 010050， China

Abstract： Breast cancer is one of the most prevalent malignant tumors in women， and the status of axillary lymph nodes plays a decisive role in clinical staging， treatment decision-making， and prognosis of the tumor. Sentinel lymph node biopsy and axillary lymph node dissection are currently the gold standards for evaluating the status of axillary lymph nodes， but both are invasive procedures with various postoperative complications. Therefore， preoperative non?invasive assessment of axillary lymph nodes status is crucial for clinical treatment decision?making. Radiomics and deep learning techniques predict the biological behavior of tumors by extracting high?throughput radiomics features， characterized by reproducibility， non-invasiveness， and objectivity. They have been widely used in the diagnosis of breast cancer， evaluation of lymph node metastasis， and prognosis assessment. This article summarizes the research progress of radiomics and deep learning techniques based on digital mammography and MRI in predicting axillary lymph node metastasis in breast cancer， aiming to provide new ideas for clinical individualized precision medicine.

Keywords： breast cancer; axillary lymph node; magnetic resonance imaging; digital mammography; radiomics; deep learning

乳腺癌已成為全球女性癌癥發病率的主要原因［1］。腋窩淋巴結（ALN）是乳腺癌淋巴結轉移的最常見途徑［2］，ALN是否轉移以及陽性淋巴結的數量對于腫瘤臨床分期、治療策略、手術范圍、無病生存及總生存等起決定性作用［3］。淋巴結轉移患者5年生存率明顯低于非淋巴結轉移患者。文獻報道，局部乳腺癌患者的5年生存率為98.8%，而局部淋巴結轉移患者的5年生存率將降至85.8%［4］。目前評估乳腺癌ALN轉移的金標準仍是腋窩淋巴結清掃術（ALND）和前哨淋巴結活檢術（SLNB）。但ALND可導致淋巴水腫、局部蜂窩織炎、腋窩神經損傷以及肩關節運動功能障礙等并發癥，嚴重影響患者術后生存質量［5］。SLNB相比ALND的入侵性小［6］，但仍為有創性操作，且由于人員操作經驗的不同，SLNB的假陰性率也逐年升高［7］。目前非入侵性影像學檢查技術是術前無創性評估淋巴結狀態最常用的方法，主要包括乳腺X線攝影（MG）、超聲、MRI、PET/CT等［8］。然而傳統的影像學檢查無法準確評估ALN的狀態。伴隨計算機技術的快速發展，影像組學和深度學習成為近年來醫學研究的前沿領域。本文將就MG及MRI影像組學和深度學習技術在預測ALN轉移的相關研究進展進行綜述，以期指導臨床制定更精準的個體化治療方案。

1" 影像組學和深度學習的概述

1.1" 影像組學

影像組學通過分析和挖掘影像圖像信息來提取有臨床意義的特征并進行相關疾病的預測和診斷，將人眼無法觀察到的圖像異質性進行量化，間接反應腫瘤細胞的異質性及治療前后腫瘤內部及周圍的變化，從而在疾病診斷、分期及預后評估方面發揮重要作用［9］。影像組學的主要流程包括：數據采集及預處理、圖像分割、特征提取與篩選、模型構建與驗證等。其中圖像分割大多以手動勾畫腫瘤感興趣區為主［10］，特征提取多為形態、灰度、紋理特征等圖像特征，模型構建常用支持向量機、隨機森林、XGBoost等傳統統計學模型［11］。

1.2" 深度學習

深度學習［12］是一種機器學習方法，主要采用人工神經網絡來實現，它是一種受生物神經系統工作方式啟發而構造出的數學模型，將大量的原始數據輸入到一個多層的神經網絡中，每個神經網絡層都由許多節點組成，每個節點都與前一層的節點連接，并通過學習權重來調整信息的傳遞。深度學習屬于一種端-端的學習方式［13］，可以自動學習從原始數據中進行圖像分割及特征提取，這大大減低了手工勾畫感興趣區所造成的誤差，同時大幅提高工作效率。常見的深度學習網絡模型有：多層感知機、卷積神經網絡（CNN）、循環神經網絡 等，其中CNN在醫療領域的應用最為廣泛［14］。在醫療領域，深度學習技術通過建立和訓練多層神經網絡，逐步在腫瘤良惡性診斷、分子分型預測及生存預后評估等多個方面發揮重要價值［15］。

2" X線成像影像組學及深度學習在乳腺癌ALN狀態評估中的應用價值

2.1 MG

MG是乳腺癌早期篩查的重要方式，由于其對病灶內部鈣化的高敏感性，同時可通過對腫塊內微小鈣化分類來輔助乳腺癌的定性診斷［16］，故常作為超聲及MRI檢查的補充手段，但其照射范圍較為局限，只能顯示腋窩前部淋巴結，所以并不建議單純使用鉬靶成像評估ALN轉移狀態［17］。有研究回顧性分析188例乳腺癌患者的X線圖像及臨床資料，使用MaZda軟件提取X線圖像中的影像學特征，并利用最小絕對收縮與選擇算法（LASSO）進行特征降維后篩選出14個與乳腺癌ALN轉移相關的影像組學特征，并建立影像組學標簽。同時聯合臨床預測因子構建聯合模型，其在訓練集及驗證集中的AUC分別為0.808和0.811［18］。有學者回顧性收集多中心728例浸潤性乳腺癌患者的X線圖像，對比分析雙乳內外斜位（MLO）和頭尾位（CC）圖像，手動勾畫原發腫瘤后進行影像組學特征提取及篩選，最終利用支持向量機分類器構建預測模型，該模型在訓練組、驗證組及外部測試組中的AUC分別為0.807、0.790、0.753［19］。有研究通過勾畫147例乳腺癌患者的原發腫瘤X線圖像構建模型，其在訓練集及驗證集中的AUC分別為0.895和0.875［20］。

在深度學習方面，國外學者對107例患者的中外側斜位X線影像進行回顧性分析，將感興趣區分為“乳腺組織”、“良性淋巴結”、“可疑淋巴結”3類，利用數據擴增技術進行數據預處理后，將5358張圖像訓練出深度卷積神經網絡模型，模型在訓練集中的準確率為98%，驗證集中的準確率為99%。同時該研究使用滑動窗口方法計算分類的彩色概率圖。該彩色圖以優異的圖像質量成功檢測出異常淋巴結。上述研究進一步證實MG聯合放射組學及深度學習技術可作為一種可靠的無創性術前預測ALN狀態的有效手段［21］。

2.2" 數字影像斷層合成技術（DBT）

DBT利用三維成像技術，通過不同角度掃描獲取乳房影像，更能通過多層獨立影像建立連續影像，從而動態化顯示該患者的圖像信息［22］。DBT影像通過減少病變與正常腺體組織之間的重疊，提高病變的可見性和檢出率，適用于常規MG和超聲難以顯示的病變、致密型乳腺的篩查及診斷［23］。有學者對120例乳腺癌患者行術前DBT，利用計算機成像技術，從每個視圖重建15個投影，形成乳房組織的三維視圖，分別從CC和MLO視圖中提取了204個放射組學特征，利用LASSO算法進一步篩選出最終的9個特征構建Radscore模型，并結合臨床特征構建放射組學Nomogram模型，其在兩個數據集上的AUC分別為0.933和0.920，研究結果顯示了基于DBT的放射組學Nomogram圖術前預測乳腺癌患者ALNM的良好性能［24］。

2.3" 對比增強能譜X線攝影（CESM）

CESM［25-26］是在傳統X線攝影的基礎上結合血管造影劑進行檢查的一種新技術，通過注射造影劑后可獲得乳腺常規圖像和雙能量減影圖像，從而有效消除組織重疊對病灶的遮蓋，詳細提供腫瘤血供等信息，實現腫塊真實形態的顯示。有學者通過收集73例乳腺疾病患者的CESM資料發現，CESM對乳腺癌診斷的特異度、陽性預測值高，敏感度、準確度及陰性預測值均略低于DCE-MRI，但差異無統計學意義［27］。有研究回顧性招募了來自2個中心的共809例術前乳腺癌CESM圖像的患者，將CESM圖像中提取的原發腫瘤和瘤周的放射組學特征與病理信息結合并構建Nomogram模型，其在內部和外部測試集的AUC分別為0.753和0.732［28］。類似地，有研究將CESM影像組學特征與腫塊最大徑、邊緣毛刺、腋前腫大淋巴結、CC位及MLO病灶相對強化灰度比值、脈管侵犯及Ki67相聯合構建模型，此聯合模型表現了優秀的預測能力（其在訓練集及驗證集中的AUC均為0.85）［29］。

隨著CESM技術研究的深入，深度學習逐步與之廣泛聯合，以期為乳腺癌研究提供新方法。有研究在CESM圖像中利用U-net對伴1～2個前哨淋巴結陽性的乳腺癌患者進行腫瘤自動分割，通過ResNet-18網絡的遷移學習提取腫瘤深度學習特征，并聯合臨床獨立危險因素構建模型，其在訓練集和測試集的AUC分別為0.85和0.82，再次證實CESM深度學習模型對于診斷ALN轉移的具有潛在價值［330］。也有研究表明，對于部分ALN腫大且病理提示乳腺來源的隱匿性乳腺癌患者，CESM具有識別乳腺內原發病灶的潛力［31］。

總體而言，X線攝影技術因其經濟實惠、受操作人員經驗影響小、對于灶內鈣化識別的高敏感性等特點在乳腺癌ALN轉移方面的診斷價值逐漸被重視。隨著技術的更新，改變了原有二維成像中因圖像局限性及組織重疊性所致的低診斷準確性，同時融入影像組學和深度學習等先進的圖像處理分析手段，進一步提升其對疾病診斷的臨床效用價值。對于無法進行MRI檢查的患者及MRI無法識別的乳內病灶，MG聯合影像組學及深度學習技術可以成為替代選擇。

3 MRI影像組學及深度學習在乳腺癌ALN狀態評估中的應用價值

MRI擁有良好的軟組織分辨率和空間分辨率，以其多參數，多序列，全方位展示雙側腋窩信息等特點，越來越多的應用于乳腺癌ALN狀態評估中［32］。目前MRI成像技術與影像組學、深度學習技術相結合，以其全方位、高軟組織分辨率、高通量提取影像信息等特點，逐漸成為術前無創性預測乳腺癌ALN轉移的優勢手段。有研究回顧性分析了120例乳腺癌患者的MRI圖像，分別從多序列圖像（T1WI、T2WI、DWI及DCE第2期增強圖像）中勾畫腫瘤感興趣區并提取腫瘤的典型形態和紋理特征，將4個序列腫瘤特征與腫瘤動力學特征相結合得到的聯合模型表現良好（AUC=0.91，準確度，0.86）［33］。DCE-MRI衍生的藥代動力學參數特征（Ktrans、Kep、Ve、Vp、TTP和MaxSlope）可反應腫瘤病灶中微血管的灌注及滲透情況，已成為廣泛應用于乳腺癌研究的MRI定量分析方法［34］。有學者通過T2WI圖像及T1WI減影圖像對原發腫瘤進行三維分割，結合ADC值及藥代動力學特征、形態學特征建立多參數預測模型，最終多參數聯合模型的AUC值為0.82，高于獨立的放射組學模型及臨床模型［35］。有研究在構建的預測模型中加入了原發腫瘤區域及瘤周4 mm區域并構建模型，結果顯示在每種MRI模態中，聯合腫瘤和瘤周特征所產出的AUC總是高于單一腫瘤或瘤周模型，證明腫瘤周圍區域對于淋巴結狀態的預測有一定價值［36］。既往研究大多集中在原發腫瘤的分析中，忽略了ALN的表現。有研究分析了4個中心共1214例早期乳腺癌患者的MRI三序列圖像，將上述患者分為內部測試集、內部驗證集、外部驗證集及前瞻性-回顧性驗證集。在DCE-MRI、DWI、T2WI圖像上分別勾畫原發腫瘤及同側所有可見ALN的感興趣區，利用隨機森林算法提取ALN和原發腫瘤的放射特征，最終根據篩選出的影像組學特征建立支持向量機算法預測ALN狀態，該ALN-腫瘤影像組學模型表現良好（訓練組、外部驗證集、前瞻性-回顧性驗證集的AUC分別為0.88、0.87、0.87）［37］。該研究提出將原發腫瘤和ALN共同作為感興趣區提取特征，同時構架前瞻性-回歸性驗證集，給以回顧性分析居多的影像組學研究帶來了新方法。類似研究利用同樣方法構建的模型效能表現依舊良好（AUC在訓練集和驗證集中分別為0.92和0.90）［38］，再次證實將原發腫瘤和淋巴結同時作為感興趣區提取影像學特征所構建的預測模型，其預測表現較單一腫瘤模型更出色，為MRI無創性預測ALN狀態提供新思路。

在深度學習的應用中，有學者將3個中心共988例乳腺癌患者的DCE-MRI影像圖像及臨床病理信息，組成訓練集、內部驗證集及兩個外部訓練集來預測乳腺癌患者的SLN狀態。選擇原發腫瘤最大的DCE-MRI 2期圖像橫切面作為深度學習模型的輸入圖像，通過Z-Score對所有圖像進行歸一化，構建影像組學模型、CNN模型及臨床模型，結果顯示CNN模型對于SLN的預測性能在內部驗證集（AUC=0.899）、外部驗證集1（AUC=0.768）均優于臨床模型和放射組學模型，對于SLN陽性患者，CNN模型可以進一步分析ALN的狀態；同時在469例乳腺癌患者中，使用CNN模型預測SLN的假陽性率從77.9%下降到32.9%［39］。上述研究成果進一步驗證了深度學習模型在預測乳腺癌前哨淋巴結、ALN轉移中的良好效能。另一研究通過DenseNet121的預訓練神經網絡從擴散加權成像-定量測量表觀擴散系數成像和DCE-MRI中提取原發腫瘤的深度學習特征，同樣展示出良好的預測效能［40］。

4" 總結與展望

現階段影像組學及深度學習技術進展已不局限于多參數、多序列研究，更多偏向于多模態、多時態融合分析及相同病理分型的亞組分析。一些國內學者將乳腺癌患者的X線圖像，超聲圖像及MRI多模態圖像融合構建模型，以期為乳腺癌ALN轉移狀態及預后評估提供多個維度的有效信息［41-43］。一項10年隨訪研究結果顯示，對于一些低負荷淋巴結轉移（存在3個及以下ALN轉移）的乳腺癌患者行單純病側乳房切除術，術后輔以常規放化療，上述患者治療后并未出現進一步轉移［44］。有研究同樣發現，在早期乳腺癌（T1～2期）伴1～2個前哨淋巴結轉移且行乳房切除術的患者中，僅行前哨淋巴結活檢治療后的總生存率和無復發生存率不低于行完全ALND者［45］。部分研究也通過影像學圖像聯合影像組學及深度學習技術預測轉移ALN負荷的可能性進行探討［46］，此類研究對于乳腺癌患者的術式選擇更有指導意義。

基于醫學放射影像圖像的影像組學和深度學習技術現已廣泛應用于乳腺癌ALN轉移的術前預測方面，目前構建的預測模型效能良好，有很大的研究前景及臨床實用性。然而目前的研究多屬于回顧性研究，局限于單中心，且樣本數量較少，這對于需要大量樣本數據來構建模型的深度學習及影像組學技術來講，會在一定程度上影響模型構建的準確性。同時由于缺乏標準化、可重復性的影像特征提取方式及模型構建算法，限制了此類技術在臨床應用中的廣泛適用性。相信伴隨著人工智能技術和影像技術的不斷發展，影像組學及深度學習技術可以在預測乳腺癌ALN的研究中發揮更大的價值，有效推動臨床個體化精準治療。

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（編輯：孫昌朋）

收稿日期：2024-03-29

基金項目：內蒙古自治區呼和浩特市內蒙古醫科大學青年項目（YKD2022QN013）

作者簡介：錢昕毓，碩士，醫師，E-mail： 1149297197@qq.com

通信作者：葛麗紅，博士，主任醫師，E-mail： Lchest@126.com