術前新輔助化療對局限期小細胞肺癌預后的影響研究

范宜楚，汪笑冬，遲明友，孫大強

300070天津市，天津醫科大學研究生院(范宜楚，汪笑冬，遲明友)；天津市胸科醫院胸外科(孫大強)

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·論著·

術前新輔助化療對局限期小細胞肺癌預后的影響研究

范宜楚，汪笑冬，遲明友，孫大強

300070天津市，天津醫科大學研究生院(范宜楚，汪笑冬，遲明友)；天津市胸科醫院胸外科(孫大強)

【摘要】目的評價術前新輔助化療對局限期小細胞肺癌(LD-SCLC)預后的影響。方法選取1990年1月—2012年12月天津市胸科醫院收治的行開胸手術或胸腔鏡手術的LD-SCLC患者119例，其中39例患者術前經細胞學或組織學病理診斷為SCLC，作為術前新輔助化療組(A組)；80例患者術前未獲得明確病理，作為直接手術組(B組)。A組行2個周期的足葉乙甙加順鉑化療，每21 d為1個周期，1個月后全面復查進行療效評估，身體狀況可以耐受手術者予以手術切除，術后1個月繼續予以足葉乙甙加順鉑方案化療4個周期。B組直接行手術切除，術后1個月予以足葉乙甙加順鉑方案化療6個周期。應用Kaplan-Meier方法進行生存分析，Log-rank檢驗比較生存率，Cox比例風險回歸模型分析影響預后的因素。結果119例患者中，不同性別、年齡、吸煙指數、手術方式、腫瘤位置者預后比較，差異均無統計學意義(P>0.05)；不同TNM分期、治療方式者預后比較，差異有統計學意義(P<0.05)。Cox比例風險回歸模型結果顯示，TNM分期和治療方式是影響LD-SCLC患者預后的影響因素(P<0.05)。A組中TNM分期Ⅰ期7例，Ⅱ期19例，Ⅲ期13例；B組分別為9、39、32例。Ⅰ期患者中，兩組生存率比較，差異無統計學意義(χ2=0.042，P=0.838)；Ⅱ期患者中，兩組生存率比較，差異無統計學意義(χ2=1.084，P=0.298)；Ⅲ期患者中，兩組生存率比較，差異有統計學意義(χ2=5.966，P=0.015)。45例Ⅲ期患者中，不同年齡、手術方式、腫瘤位置者預后比較，差異無統計學意義(P>0.05)；不同性別、吸煙指數、治療方式者預后比較，差異有統計學意義(P<0.05)。Cox比例風險回歸模型結果顯示，治療方式是影響Ⅲ期患者預后的影響因素(P<0.05)。A組化療后達到完全緩解(CR)+部分緩解(PR)者26例，穩定(SD)者13例，緩解率為66.7%(26/39)。CR+PR者與SD者生存率比較，差異有統計學意義(χ2=4.309，P=0.038)。A組Ⅲ期者中達到CR+PR 7例，SD 6例，CR+PR者與SD者生存率比較，差異有統計學意義(χ2=4.772，P=0.029)。結論術前新輔助化療對于Ⅰ期和Ⅱ期LD-SCLC患者預后沒有明顯影響，而對于Ⅲ期LD-SCLC患者可以提高其術后生存率，并且經過術前新輔助化療后達到CR+PR的患者生存獲益。

【關鍵詞】小細胞肺癌；術前新輔助化療；預后

范宜楚，汪笑冬，遲明友，等.術前新輔助化療對局限期小細胞肺癌預后的影響研究[J].中國全科醫學，2016，19(14)：1653-1658.[www.chinagp.net]

Fan YC， Wang XD，Chi MY，et al.Prognosis of limited-stage small cell lung cancer after preoperative neoadjuvant chemotherapy[J].Chinese General Practice，2016，19(14)：1653-1658.

小細胞肺癌(SCLC)占肺癌總數的15%～20%[1]，其預后較差主要是因為惡性程度高，生長快，較早出現淋巴結轉移和血行播散，但是其對化療敏感，所以化療為主的綜合治療是治療SCLC的總方針。20世紀70—80年代聯合化療加放療成為SCLC的標準療法，但遠期療效未提高，5年生存率不超過5%[2]。現在認為，外科切除能根除原發病灶的殘存耐藥細胞及可能存在的非小細胞肺癌成分或化療后SCLC轉型的非小細胞肺癌組織，并清除縱隔轉移淋巴結，降低了局部復發和向遠處轉移的可能性，所以有外科手術參與的綜合治理模式已成為局限期SCLC(LD-SCLC)的標準治療方法[3]。LD-SCLC究竟行不行術前新輔助化療？術前新輔助化療是否使患者的生存獲益？這些問題一直沒有定論。本研究旨在探索術前新輔助化療對LD-SCLC的預后效果。

1對象與方法

1.1研究對象選取1990年1月—2012年12月天津市胸科醫院收治的經開胸手術或胸腔鏡手術的LD-SCLC患者119例，其均行縱隔淋巴結清掃術，術后病理(細胞學和組織學)均證實為SCLC，術前盡量通過痰脫落細胞學檢查、纖維支氣管鏡檢查、CT引導下經皮肺穿刺活檢術等明確病理，納入TNM分期Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ期患者；并常規行胸部增強CT、腹部CT或彩色超聲、顱腦磁共振、全身核素骨掃描等檢測，21例患者行PET-CT檢查。

1.2分組方法39例患者術前經細胞學或組織學病理診斷為SCLC，作為術前新輔助化療組(A組)，其中痰查瘤細胞病理診斷3例，纖維支氣管鏡檢查(咬檢或刷片)病理診斷17例，CT引導下經皮肺穿刺活檢診斷19例，所有患者術后病理檢查進一步證實為SCLC。80例患者術前未獲得明確病理診斷，作為直接手術組(B組)，術后病理診斷為SCLC。

1.3治療方法A組行2個周期的足葉乙甙(江蘇恒瑞醫藥股份有限公司)80 mg·(m2)-1·d-1(d1～3)加順鉑(齊魯制藥有限公司)20 mg·(m2)-1·d-1(d1)，每21 d為1個周期，1個月后全面復查，進行療效評估：(1)經化療后完全緩解(CR)；(2)經化療后部分緩解(PR)；(3)經化療后原發病灶未明顯變化。身體狀況可以耐受手術者予以手術切除，術后1個月繼續予以足葉乙甙加順鉑方案化療4個周期。B組直接行手術切除，術后1個月予以足葉乙甙加順鉑方案化療6個周期。

1.4判定標準根據美國退伍軍人醫院肺癌研究小組制定的分期標準[4]，分為LD和廣泛期(ED)，腫瘤局限于一側胸腔或縱隔且能被納入一個放射治療野的定義為LD，腫瘤超出LD范圍即為ED。對側縱隔和同側鎖骨上淋巴結轉移通常歸為LD，對側肺門和對側鎖骨上淋巴結轉移歸為ED。患者TNM分期根據2009年UICC第七版肺癌TNM分期標準[5]。治療效果采用RECIST標準[6]進行評估，即全部病灶消失為CR；基線病灶最大徑之和減少30%及以上為PR；基線病灶最大徑之和增加20%及以上或出現新發病灶為進展(PD)；介于PR和PD之間為穩定(SD)。

1.5隨訪采用門診隨訪、病案查詢及電話隨訪的方式進行病例資料的收集與整理，截止時間為2014-12-01，以患者死亡或截至隨訪時間為終點。患者生存期定義為從病理確診或手術日開始至患者死亡或截至隨訪時間，以月為計量單位。

1.6統計學方法采用SPSS 17.0軟件進行統計學分析，采用Kaplan-Meier方法計算生存率并描繪生存曲線，采用Log-rank檢驗進行生存率比較，采用Cox比例風險回歸模型進行多因素生存分析。以P<0.05為差異有統計學意義。

2結果

2.1119例患者預后的臨床病理因素單因素分析不同性別、年齡、吸煙指數、手術方式、腫瘤位置者預后比較，差異均無統計學意義(P>0.05)；不同TNM分期、治療方式者預后比較，差異有統計學意義(P<0.05，見表1)。

表1119例患者預后的臨床病理因素單因素分析

Table 1Univariate analysis of clinical and pathological prognostic factors for 119 LD-SCLC patients

臨床病理因素例數中位生存期(95%CI)(月)5年生存率(%)χ2值P值性別0.0530.817 男8124(17,31)12.4 女3824(14,33)5.3年齡(歲)2.1300.080 <608123(18,28)12.4 ≥603830(18,42)21.0吸煙指數(支年)0.6500.420 ≤4005227(20,34)4.9 >4006723(17,29)4.0TNM分期(期)24.188<0.010 Ⅰ1647(45,49)31.2 Ⅱ5827(21,33)10.2 Ⅲ4512(8,16)2.2治療方式4.9670.026 術前新輔助化療3934(24,44)15.4 直接手術8023(18,28)7.5手術方式0.5150.473 肺葉切除6724(18,30)13.4 全肺切除5223(15,31)5.8腫瘤位置0.0560.812 左側5923(18,38)11.9 右側6026(21,31)8.3

2.2119例患者預后影響因素的Cox比例風險回歸模型分析以患者預后為因變量(賦值：生存=1，死亡=2)，以單因素分析結果中有統計學意義的變量即TNM分期(賦值：Ⅰ期=1，Ⅱ期=2，Ⅲ期=3)和治療方式(賦值：術前新輔助化療=1，直接手術=2)為自變量，代入Cox比例風險回歸模型進行多因素分析，結果顯示，TNM分期和治療方式是LD-SCLC患者預后的影響因素(P<0.05，見表2)。

表2119例患者預后影響因素的Cox比例風險回歸模型分析

Table 2Cox proportional hazards regression model analysis on influencing factors for the prognosis of 119 LD-SCLC patients

影響因素βSEWaldχ2值HR(95%CI)P值TNM分期(期)--23.099-<0.001Ⅰ0.6710.3044.8771.957(1.078,3.552)0.027Ⅱ1.3910.31619.3944.020(2.164,7.466)<0.001治療方式-0.5190.2076.2810.595(0.396,0.893)0.012

注：-表示無此數值

2.3不同TNM分期者治療方式對預后的影響A組中TNM分期Ⅰ期7例，Ⅱ期19例，Ⅲ期13例；B組分別為9、39、32例。Ⅰ期患者中，兩組生存率比較，差異無統計學意義(χ2=0.042，P=0.838，見圖1)；Ⅱ期患者中，兩組生存率比較，差異無統計學意義(χ2=1.084，P=0.298，見圖2)；Ⅲ期患者中，兩組生存率比較，差異有統計學意義(χ2=5.966，P=0.015，見圖3)。

圖1　A組與B組Ⅰ期患者生存率比較的生存曲線

Figure 1Survival curves of patients at stage Ⅰ between group A and group B

2.4Ⅲ期患者預后的臨床病理因素單因素分析不同年齡、手術方式、腫瘤位置者預后比較，差異無統計學意義(P>0.05)；不同性別、吸煙指數、治療方式者預后比較，差異有統計學意義(P<0.05，見表3)。

2.5Ⅲ期患者預后影響因素的Cox比例風險回歸模型分析以患者預后為因變量(賦值：生存=1，死亡=2)，以單因素分析中差異有統計學意義的變量即性別(賦值：男=1，女=2)、吸煙指數(賦值：≤400支年=1，>400支年=2)、治療方式(賦值：術前新輔助化療=1，直接手術=2)為自變量，納入Cox比例風險回歸模型，結果顯示，治療方式是Ⅲ期患者預后的影響因素(P<0.05，見表4)。

圖2　A組與B組Ⅱ期患者生存率比較的生存曲線

Figure 2Survival curves of patients at stage Ⅱ between group A and group B

圖3　A組與B組Ⅲ期患者生存率比較的生存曲線

Figure 3Survival curves of patients at stage Ⅲ between group A and group B

表3Ⅲ期患者預后的臨床病理因素單因素分析

Table 3Univariate analysis of clinical and pathological prognostic factors for patients at stage Ⅲ

臨床病理因素例數中位生存期(95%CI)(月)3年生存率(%)χ2值P值性別4.7060.030 男2811(10,12)10.7 女1723(14,32)35.3年齡(歲)1.0950.295 <603516(10,22)13.3 ≥601011(9,13)1.7吸煙指數(支年)4.2500.039 ≤4001819(6,31)27.8 >4002711(10,12)14.8治療方式5.9660.015 術前新輔助化療1319(5,33)38.5 直接手術3211(10,12)12.5手術方式1.9990.157 肺葉切除2211(9,13)9.1 全肺切除2319(2,36)30.4腫瘤位置2.1700.141 左側2318(13,23)26.1 右側2211(10,12)13.6

表4Ⅲ期患者預后影響因素的Cox比例風險回歸模型分析

Table 4Cox proportional hazards regression model analysis on influencing factors for the prognosis of LD-SCLC patients at stage Ⅲ

影響因素βSEWaldχ2值HR(95%CI)P值性別0.6300.3253.7551.877(0.993,3.550)0.053吸煙指數0.4740.3272.0950.623(0.846,3.049)0.148治療方式-0.7190.3643.9032.053(1.006,4.189)0.048

2.6術前新輔助化療不同療效者預后比較A組達到CR+PR者26例，SD者13例，緩解率為66.7%(26/39)。CR+PR者1、3、5年生存率分別為92.3%、61.5%、23.1%，SD者1、3、5年生存率分別為76.9%、23.1%、7.7%，兩組生存率比較，差異有統計學意義(χ2=4.309，P=0.038，見圖4)。A組Ⅲ期患者中達到CR+PR 7例，SD 6例。CR+PR者1、3、5年生存率分別為100.0%、57.1%、14.3%，SD者1、3、5年生存率分別為50.0%、16.7%、0，兩組生存率比較，差異有統計學意義(χ2=4.772，P=0.029，見圖5)。

注：CR=完全緩解，PR=部分緩解，SD=穩定

圖4A組CR+PR者與SD者生存率比較的生存曲線

Figure 4Survival curves of CR+PR and SD patients in group A

圖5　A組Ⅲ期患者CR+PR者與SD者生存率比較的生存曲線

Figure 5Survival curves of CR+PR and SD patients at stage Ⅲ in group A

3討論

術前新輔助化療是各種惡性腫瘤治療的新方法，對本來無法手術或手術困難的患者首先予以化療，然后評價化療效果，在條件允許的情況下予以手術切除病灶。1989年Skarin等[7]首先提出了新輔助化療的概念并報道初步的臨床治療效果，其認為某些惡性腫瘤患者在術前先進行化療能夠提高治療效果和預后。在現在的臨床工作中，新輔助化療具有良好的治療效果，已經成為了惡性腫瘤多學科綜合治療的重要組成部分。新輔助化療是腫瘤細胞的減量治療，即通過術前化療減輕腫瘤負荷，從而提高腫瘤病灶的切除率和提高患者的生存率。目前，化療在SCLC治療中的重要作用已經被臨床試驗證實，在一般情況下，用依托泊苷/順鉑全身化療是LD-SCLC患者的合理選擇[8]。但化療后局部復發率較高，達到了26%～63%[9]。目前為止，SCLC仍然具有很高的病死率，即使是LD-SCLC，多數患者在化療后短期內復發死亡。手術在LD-SCLC中的作用越來越大，尤其是局限Ⅰ期SCLC，肺癌NCCN臨床實踐指南指出對于TNM分期為Ⅰ期(T1～T2，N0)的SCLC，并經過標準分期評估(包括胸部和上腹部CT、全身骨掃描、腦影像檢查甚至PET)后可考慮手術切除[10]。Shah等[11]報道手術直接切除的28例SCLC患者5年生存率為43%。Schreiber等[12]研究表明SCLC的肺葉切除術能夠取得良好的生存率。韓國Ju等[13]報道TNM分期在Ⅰ期和Ⅱ期的患者經手術及輔助化療后的3年生存率為83%，Ⅲ期患者3年生存率為13%。多年來手術被認為是SCLC的禁忌，但近年來SCLC手術切除越來越多，主要是因為雖然SCLC對化療特別敏感，但是遠期療效并不佳。因此，術前新輔助化療得到發展，然而SCLC術前新輔助化療效果如何目前未有定論，Wada等[14]認為，Ⅲ期SCLC患者術前化療比術后化療5年生存率明顯提高。Ginsberg[15]認為，手術指征應控制在Ⅰ～Ⅱ期；Ohkubo等[16]認為如Ⅲa期的患者在經過化療后不敏感者也應手術治療，因為此種腫瘤內常混有非小細胞肺癌成分。Xu等[17]報道術前新輔助化療對淋巴結分期為N2LD-SCLC患者生存有明顯獲益，術前新輔助組Ⅲ期患者5年生存率為34%，而直接手術組5年生存率為12%。周源等[18]報道術前新輔助化療有效率為81.1%，1、3、5年生存率分別為86.6%、49.1%、28.3%，顯著高于直接手術組的79.3%、31.0%、10.3%。

本研究結果表明，Ⅰ期和Ⅱ期LD-SCLC患者預后無差異，A組Ⅲ期患者生存率高于B組。本研究結果亦顯示，A組達到CR+PR者生存率高于SD患者；且A組Ⅲ期患者達到CR+PR者生存率高于SD患者。由于SCLC的生理特性，早期即可發生轉移，因此大部分患者在明確診斷時已處于局限晚期，多數患者僅選擇化療，而沒有重新評估化療效果后予以手術切除病灶，本研究為LD-SCLC患者的治療提供新的方式，使其生存獲益。但是由于病例數較少，還需要更多的數據支持。

總體來說，對于Ⅰ期和Ⅱ期LD-SCLC患者，術前新輔助化療對預后沒有明顯意義，應首選手術直接切除病灶，術后給予4～6個周期的化療；對于Ⅲ期LD-SCLC患者術前推薦先給予2個周期的新輔助化療，術后繼續予以4個周期化療。其中術前新輔助化療后經RECIST標準進行評估為CR+PR者的預后優于SD患者。

本文要點：

由于小細胞肺癌的生理特性，診斷時大部分已處于局限晚期，多數患者均選擇化療，而沒有再重新評估化療效果后進行手術切除病灶。本文結果提示，對于局限早期(Ⅰ期和Ⅱ期)的小細胞肺癌患者確診后直接予以手術切除，而對于局限Ⅲ期患者，可以先予以術前新輔助化療，評估化療效果后予以手術切除，可以明顯提高生存率，因此本文為小細胞肺癌的手術治療提供了方向和支持。

作者貢獻：范宜楚進行試驗設計與實施、資料收集整理、撰寫論文、成文并對文章負責；汪笑冬、遲明友進行試驗實施、評估、資料收集；孫大強進行質量控制及審校。

本文無利益沖突。

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(本文編輯：賈萌萌)

Prognosis of Limited-stage Small Cell Lung Cancer After Preoperative Neoadjuvant Chemotherapy

FANYi-chu，WANGXiao-dong，CHIMing-you，etal.

GraduateSchoolofTianjinMedicalUniversity，Tianjin300070，China

【Abstract】ObjectiveTo evaluate the effect of preoperative neoadjuvant chemotherapy on the prognosis of limited-stage small cell lung cancer(LD-SCLC).MethodsFrom January 1990 to December 2012，we enrolled 119 LD-SCLC patients who underwent thoracotomy or thoracoscopic surgery in Tianjin Chest Hospital.Among them，39 patients who were diagnosed as SCLC by cytological/histological pathological diagnosis were enrolled as preoperative neoadjuvant chemotherapy group(group A)，and 80 patients who were not definitely diagnosed were enrolled as direct surgery group(group B).Group A was administrated with cisplatin plus etoposide chemotherapy for two periods with 21 days in each period，and received comprehensive reexamination to evaluate the efficacy；the patients who could tolerate surgery underwent excision and continued to take cisplatin plus etoposide chemotherapy for 4 periods after the surgery.Group B underwent excision directly and took cisplatin plus etoposide chemotherapy for 6 periods one months after surgery.Kaplan-Meier method was used to conduct survival analysis，Log-rank method was used to compare the survival rate，and Cox proportional hazards regression model was used to analysis the influencing factors for prognosis.ResultsAmong 119 patients，patients of different genders，ages，smoking index，surgical methods and tumor sites were not significantly different in prognosis(P>0.05)；patients with different TNM stages and treatment methods were significantly different in prognosis(P<0.05).The results of Cox proportional hazards regression model showed that TNM staging and treatment methods were influencing factors for the prognosis of LD-SCLC patients(P<0.05).In group A，the number of patients at TNM stage Ⅰ，Ⅱ and Ⅲ was 7，19 and 13 respectively，and in group B，the number of patients was 9，39 and 32 respectively.The two groups were not significantly different in the survival rates of patients at stage Ⅰ(χ2=0.042，P=0.838)；the two groups were not significantly different in the survival rates of patients at stage Ⅱ(χ2=1.084，P=0.298)；the two groups were significantly different in the survival rates of patients at stage Ⅲ(χ2=5.966，P=0.015).Among 45 patients at stage Ⅲ，patients with different ages，surgical methods and tumor sites were not significantly different in prognosis(P>0.05)，and patients with different genders，smoking index and treatment methods were significantly different in prognosis(P<0.05).Cox proportional hazards regression model showed that treatment methods was an influencing factor for the prognosis of patients at stage Ⅲ(P<0.05).In group A，there were 26 patients who had CR+PR and 13 patients who had SD；the remission rate was 66.7%(26/39).CR+PR patients and SD patients were significantly different in the survival rates(χ2=4.309，P=0.038).Among patients at stage Ⅲ in group A，there were 7 patients who reached CR+PR and 6 patients who reached SD；CR+PR patients and SD patients were significantly different in the survival rates(χ2=4.772，P=0.029).ConclusionPreoperative neoadjuvant chemotherapy has no significant influence on the prognosis of LD-SCLC patients at stage Ⅰ and Ⅱ，whereas it can improve the postoperative survival rate of patients at stage Ⅲ and bring marked benefit for the survival of patients who reach CR+PR through preoperative neoadjuvant chemotherapy.

【Key words】Small cell lung carcinoma；Preoperative neoadjuvant chemotherapy；Prognosis

通信作者：孫大強，300222天津市，天津市胸科醫院胸外科；E-mail：sdqmd@163.com

【中圖分類號】R 734.1

【文獻標識碼】A

doi：10.3969/j.issn.1007-9572.2016.14.010

(收稿日期：2015-11-26；修回日期：2016-03-15)