影像學方法評估后循環(huán)急性缺血性腦卒中側(cè)支循環(huán)的研究進展

王蓉 范偉女 吳允欽

[摘要]?急性缺血性腦卒中（acute?ischemic?stroke，AIS）是神經(jīng)系統(tǒng)常見疾病之一，其病死率和致殘率較高。與前循環(huán)AIS相比，后循環(huán)AIS患者經(jīng)血管內(nèi)治療再通無效率更高、預后更差。研究證實良好的側(cè)支循環(huán)與病變體積減少、預后改善存在一定的相關性。本文就后循環(huán)AIS側(cè)支循環(huán)的重要性及影像學評估方法的研究進展進行綜述。

[關鍵詞]?后循環(huán)；急性缺血性腦卒中；側(cè)支循環(huán)；影像學評估；血管內(nèi)治療

[中圖分類號]?R743.3????[文獻標識碼]?A????[DOI]?10.3969/j.issn.1673-9701.2024.01.027

急性缺血性腦卒中（acute?ischemic?stroke，AIS）是常見的神經(jīng)系統(tǒng)疾病之一，是獲得性殘疾的首要原因，目前已成為全球第2大死亡因素[1]。后循環(huán)AIS約占所有缺血性腦卒中的20%，其中基底動脈閉塞癥（basilar?artery?occlusion，BAO）最具破壞性[2-3]。相較于前循環(huán)系統(tǒng)，后循環(huán)系統(tǒng)具有血管變異率高、側(cè)支循環(huán)狀態(tài)不穩(wěn)定、梗死后臨床表現(xiàn)非特異性等特點，上述因素導致后循環(huán)AIS的病死率、致殘率及誤診率更高。隨著靜脈溶栓及血管內(nèi)治療（endovascular?treatment，EVT）等技術逐步應用于AIS治療中，AIS患者的臨床預后獲得顯著改善。但與前循環(huán)AIS相比，后循環(huán)AIS患者的無效再通率更高、預后更差[4]。因此對后循環(huán)AIS患者而言，預測經(jīng)EVT后患者的預后尤為重要。多項研究證實，良好的側(cè)支循環(huán)與病變體積減少、預后改善有一定的相關性[5-7]。通過影像學方法準確評估患者的側(cè)支循環(huán)狀態(tài)有助于指導后循環(huán)AIS的臨床診療。本文對后循環(huán)AIS中側(cè)支循環(huán)的重要性及其常用影像學評估方法的研究進展進行綜述，為其臨床診療提供參考。

1??側(cè)支循環(huán)評估在AIS治療中的重要作用

AIS發(fā)生后，患者腦組織因長時間缺血所致?lián)p傷是不可逆轉(zhuǎn)的。當缺血發(fā)生時，側(cè)支循環(huán)代償形成，血液可逆向充盈缺血區(qū)域，為缺血組織供血，使缺血半暗帶及最終缺血核心組織減少。因此，盡快啟動再灌注治療、挽救缺血半暗帶、縮小缺血核心組織體積是AIS治療及預后的關鍵。相關研究證實，EVT對前循環(huán)區(qū)域腦卒中的實質(zhì)性臨床影響毋庸置疑，但因后循環(huán)的特殊性，目前這種治療的證據(jù)主要來源于觀察性研究，而非隨機臨床試驗[8]；EVT是否有益于后循環(huán)AIS仍存在爭議。ENDOSTROKE研究表明，盡管EVT的再通率為79%，但只有34%的BAO患者結(jié)局良好，提示側(cè)支循環(huán)狀態(tài)是血管再通成功與否的重要因素[9]。研究表明側(cè)支循環(huán)與EVT的時間窗及再通結(jié)果密切相關[10]；良好的側(cè)支循環(huán)可促使患者從EVT中獲益，從而降低AIS的致殘率和致死率[5，11]。研究證實，側(cè)支循環(huán)狀態(tài)是影響病死率的獨立變量[12-13]。在行EVT前，評估側(cè)支循環(huán)狀態(tài)有助于識別獲益患者并確定個體化治療時間窗。因此，側(cè)支循環(huán)的形成對AIS的早期診斷、治療策略、臨床預后等有重要預測價值[14-15]。

2??后循環(huán)側(cè)支循環(huán)檢測方法及評分標準

2.1??美國介入和治療神經(jīng)放射學學會/介入放射學學會側(cè)支循環(huán)分級量表

數(shù)字減影血管造影（digital?subtraction?angiography，DSA）具有較高的空間和時間分辨率，可動態(tài)顯示血流方向和速度，是評估腦側(cè)支循環(huán)的“金標準”。Higashida等[11]提出基于腦DSA結(jié)果的側(cè)支循環(huán)評估方法，將側(cè)支循環(huán)分為5級：0級表示缺血區(qū)未顯示側(cè)支血流；1級表示缺血區(qū)周圍有緩慢側(cè)支血流，但存在持續(xù)無灌注區(qū)域；2級表示缺血區(qū)周圍有快速側(cè)支血流，但部分缺血區(qū)仍存在；3級表示靜脈晚期可見缺血區(qū)有緩慢但完全的側(cè)支血流；4級表示通過逆行灌流，快速完全的側(cè)支循環(huán)血流至整個缺血區(qū)。Singer等[9]應用美國介入和治療神經(jīng)放射學學會/介入放射學學會（American?Society?of?Intervention?and?Therapeutic?Neuroradiology/?Society?of?Interventional?Radiology，ASITN/SIR）側(cè)支循環(huán)分級量表評估急性BAO患者的側(cè)支狀態(tài)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)較好的側(cè)支狀態(tài)與良好預后相關。《關于側(cè)支循環(huán)對缺血性腦卒中的評價和干預的中國共識聲明》[14]建議ASITN/SIR側(cè)支循環(huán)分級量表可用于評價腦側(cè)支的血流分級。然而，該量表也存在一定的局限性。①DSA是一種侵入性檢查，費用昂貴，部分患者難以接受。②完整的診斷性血管造影術耗時較長，可能會錯失最佳治療時間。③研究表明，臨床醫(yī)生應用ASITN/SIR側(cè)支循環(huán)分級量表評估側(cè)支分級的一致性較差，推測該量表對側(cè)支循環(huán)的分級并不明確[16-17]。④該量表更常應用于前循環(huán)的評估，評估后循環(huán)側(cè)支循環(huán)血流的準確性有待進一步證實。

2.2??經(jīng)顱多普勒超聲

經(jīng)顱多普勒超聲（transcranial?Doppler，TCD）是1982年由Aaslid等[18]提出的一種檢測基底動脈血流速度的診斷方法。近年來，隨著技術的不斷進步，TCD逐步應用于腦血管疾病的診斷。TCD是一種無創(chuàng)、無輻射、簡便、可重復且可實現(xiàn)實時監(jiān)測的技術，可測量顱內(nèi)側(cè)支循環(huán)血流的方向和速度，從而診斷血管狹窄、評估側(cè)支循環(huán)情況[19-20]。研究發(fā)現(xiàn)相比于DSA，TCD診斷顱內(nèi)血管狹窄程度的符合率達92.79%[21]。一項納入113例AIS患者的研究表明，在發(fā)病4.5h內(nèi)可經(jīng)TCD評估患者的側(cè)支循環(huán)情況，調(diào)整治療計劃，改善預后[22]。應用TCD動態(tài)監(jiān)測腦側(cè)支循環(huán)對AIS的治療及預后具有重要意義[23]。但顱內(nèi)動脈血管的走行變異率較高，且受到聲窗、操作者水平等限制，診斷時需結(jié)合其他檢查予以評估。與前循環(huán)相比，后循環(huán)有更大的變異性。研究證實，TCD在后循環(huán)中的準確性明顯低于前循環(huán)[24]。

2.3??后循環(huán)側(cè)支評分

2016年，van?der?Hoeven等[25]首次提出后循環(huán)側(cè)支評分（posterior?circulation?collateral?score，PC-CS）半定量評價后循環(huán)側(cè)支血流情況。在PC-CS中，規(guī)定若能在計算機體層血管成像（computed?tomograph?angiography，CTA）上顯示每條小腦后下動脈、小腦前下動脈、小腦上動脈，則各計1分；若后交通動脈（posterior?communicating?artery，PCoA）直徑<同側(cè)大腦后動脈（posterior?cerebral?artery，PCA）P1段直徑，則每側(cè)計1分；若PCoA直徑≥同側(cè)PCA?P1段直徑，則每側(cè)計2分，滿分10分[25]。PC-CS?0～3分為較差，4～5分為中等，6～10分為良好。上述研究表明，PC-CS較差患者入院時，其美國國立衛(wèi)生研究院卒中量表（National?Institutes?of?Health?stroke?scale，NIHSS）中位評分高于PC-CS中等和良好患者，且PC-CS良好患者的預后不良發(fā)生風險顯著低于PC-CS較差患者；但PC-CS中等患者與PC-CS較差患者相比，預后不良的發(fā)生風險并無差異。Antunes等[26]研究顯示，PC-CS是接受EVT的BAO患者有利結(jié)果的獨立預測因子。Broocks等[27]研究表明，PC-CS>5分患者的預后較好占比顯著升高，提示在EVT適應證不明確或存在風險的情況下，可應用PC-CS對患者病情進行評估。2016年，Goyal等[28]基于CTA提出一種更簡單的PC-CS：0分表示兩側(cè)均無PCoA顯影，1分表示一側(cè)PCoA顯影。2分表示兩側(cè)PCoA均顯影；研究發(fā)現(xiàn)側(cè)支循環(huán)良好患者（PC-CS=2分）入院時NIHSS評分較低，再通成功率較高，且出院3個月的改良Rankin量表評分更低。

2.4??后循環(huán)CT血管成像評分

后循環(huán)CT血管成像評分（posterior?circulation?CT?angiography?score，PC-CTA）是椎基底動脈循環(huán)的簡單量化，可提供閉塞程度和側(cè)支循環(huán)相關信息。PC-CTA將后循環(huán)動脈分為6個節(jié)段：①兩條顱內(nèi)椎動脈共為一段；②基底動脈近端，即從起點至小腦前下動脈的起點；③基底動脈中段，即從小腦前下動脈起點至小腦上動脈起點；④基底動脈遠端，即從小腦上動脈起點至其吻合處；⑤右側(cè)PCA；⑥左側(cè)PCA。每一個節(jié)段閉塞計1分，評分為0分即后循環(huán)動脈完全通暢，評分為6分即完全閉塞。Da等[29]研究證實PC-CTA與DSA結(jié)果顯示出良好的一致性，且預后良好組患者的PC-CTA顯著低于預后不良組。在一項回顧性研究中，調(diào)整年齡因素后，PC-CTA≥3分提示不良的臨床預后[30]。

2.5??基底動脈CT血管成像評分

Alemseged等[30]首次提出基底動脈CT血管成像（basilar?artery?on?CT?angiography，BATMAN）評分，其既可評估急性BAO患者的側(cè)支循環(huán)狀態(tài)，又可反映患者的血栓負荷情況。BATMAN評分總分為10分，將兩側(cè)椎動脈、基底動脈近段（從椎基底動脈連接處至小腦前下動脈）、中段（從小腦前下動脈至小腦上動脈）、遠端（從小腦上動脈至其頂端）及兩側(cè)PCA?P1段分別計為一段，每段計1分，非胚胎型PCoA且直徑<1mm計1分，直徑>1mm計2分，若為胚胎型PCoA則計3分。Alemseged等[30]針對124例BAO患者開展回顧性研究，結(jié)果顯示BATMAN評分<7分與預后不良獨立相關，BATMAN評分不佳患者經(jīng)EVT后成功再通，其也不太可能獲得良好結(jié)局；但BATMAN評分良好患者即使超出時間窗治療，也有可能獲得良好結(jié)局。多項研究證實，無論是否在6h時間窗內(nèi)，BATMAN評分結(jié)果均是后循環(huán)AIS患者接受EVT后良好結(jié)局的獨立預測因素[31-33]。在急性BAO患者中，無論是否行機械取栓術，BATMAN評分都是較強的預測因子，BATMAN評分越高，3個月后患者預后越好、病死率越低；機械取栓術對BATMAN評分較差（0～3分）和中等（4～6分）患者有利[34]。另有研究表明，BATMAN評分≥3分與接受機械取栓術治療的急性BAO患者良好的臨床預后相關[35]。

2.6??后循環(huán)急性卒中預后早期CT評分

由Puetz等[13]首次提出的后循環(huán)急性卒中預后早期CT評分（posterior?circulation?acute?stroke?prognosis?early?CT?score，pc-ASPECTS）是基于CTA源圖像低密度量化后循環(huán)早期缺血性改變的評分方法，其一致性較好。pc-ASPECTS滿分為10分（無可見后循環(huán)缺血），中腦或腦橋任何部分缺血則減2分，雙側(cè)丘腦、小腦或PCA供血區(qū)出現(xiàn)缺血則各減1分。Puetz等[13]對46例急性BAO患者行CTA檢查，結(jié)果發(fā)現(xiàn)pc-ASPECTS≥8分患者的NIHSS評分較低且預后良好，提示pc-ASPECTS可能有助于識別EVT受益患者。這與Yu等[36]的研究結(jié)論一致。一項納入823例急性BAO患者的前瞻性研究表明，pc-ASPECTS是較強的預后變量之一[37]。一項Meta分析研究顯示，基線pc-ASPECTS可有效預測后循環(huán)AIS患者的功能結(jié)局，推薦有效區(qū)分功能預后是否良好的最佳臨界值為7分；同時，磁共振成像是使用pc-ASPECTS的首選方法[38]。另外，也有不少學者應用DSA進行pc-ASPECTS，研究結(jié)果均提示該評分是預后良好的獨立預測因子[39-42]。然而，Da等[29]開展的小樣本研究發(fā)現(xiàn)，pc-ASPECTS在不同評分者之間的一致性較低，與臨床結(jié)局的相關性較差。同時，部分學者的研究結(jié)果亦表明，pc-ASPECTS的分值與預測良好預后之間無統(tǒng)計學意義，因此無法根據(jù)該評分制訂治療決策[43-44]。上述分歧可能由不同研究在入組標準、成像方法、治療方法及結(jié)果解讀等方面的差異性所致。

2.7??腦橋-中腦指數(shù)

腦橋-中腦指數(shù)（pons-midbrain?index，PMI）是一種基于CTA源圖像的評分系統(tǒng)，其可分別對雙側(cè)腦橋及中腦進行低密度分級。每側(cè)評分如下：0為無可見低密度區(qū)，1為低密度區(qū)≤50%，2為低密度區(qū)>50%。PMI為0表示中腦和腦橋無任何缺血性改變，PMI為8表示雙側(cè)腦橋及中腦的低密度區(qū)超過50%。研究顯示PMI≥3與病死率獨立相關[45]。Pallesen等[44]研究證實PMI<3患者的病死率較低且預后更好；但在調(diào)整年齡、NIHSS評分和治療類型后，患者的病死率與PMI<3有關，而與良好預后無關，因此不建議根據(jù)PMI制訂治療決策。Jiang等[46]研究顯示，PMI與EVT后3個月良好預后獨立相關，且與窗口晚期患者的良好預后相關。

2.8??基底動脈閉塞血管造影側(cè)支循環(huán)分級系統(tǒng)

基底動脈閉塞血管造影側(cè)支循環(huán)分級系統(tǒng)（angiographic?collateral?grading?system?for?BAO，ACGS-BAO）強調(diào)基底動脈頂部的重要意義[47]。ACGS-BAO分為4級，1級：未見PCoA及軟腦膜側(cè)支，且基底動脈頂部未充盈；2級：存在PCoA或軟腦膜側(cè)支，但基底動脈頂部未充盈；3級：存在PCoA或軟腦膜側(cè)支，且基底動脈頂部部分充盈；4級：存在PCoA或軟腦膜側(cè)支，且基底動脈頂部完全充盈。ACGS-BAO中的3～4級表示患者側(cè)支循環(huán)狀態(tài)良好。

2.9??磁共振血管成像

磁共振血管成像（magnetic?resonance?angiography，MRA）及增強MRA可清晰顯示患者顱內(nèi)的血管情況，是目前臨床上顱內(nèi)血管檢測的首選方法之一，其在評價后循環(huán)側(cè)支循環(huán)中亦有獨特之處。Yan等[48]提出一種基于MRA的后循環(huán)側(cè)支循環(huán)評分，即PCoA和PCA?P1段（PCoA-P1）評分。0分：無雙側(cè)前后循環(huán)連接；1分：存在單側(cè)PCoA至P1連接，但伴有PCoA或P1發(fā)育不全；2分：存在單方面正常PCoA至P1連接或雙側(cè)PCoA-P1連接，但伴有PCoA或P1發(fā)育不全；3分：存在雙側(cè)PCoA至P1連接，但一側(cè)正常并伴有對側(cè)PCoA或P1發(fā)育不全；4分：正常PCoA和P1之間存在雙邊連接。PCoA-P1評分有助于預測后循環(huán)腦卒中的復發(fā)。然而，MRA也有局限性，其無法清晰顯示遠端軟膜支，對二級以上側(cè)支循環(huán)難以評估。目前，基于MRA的后循環(huán)側(cè)支循環(huán)標準甚少。另外，磁共振灌注加權(quán)成像（perfusion?weighted?imaging，PWI）是在微血管基礎上顯示腦血流情況，可更好地區(qū)分缺血半暗帶及梗死組織。多項研究表明，MRA聯(lián)合PWI可更準確地評估后循環(huán)缺血區(qū)組織血流灌注及側(cè)支循環(huán)情況，為進一步診療提供依據(jù)[49-50]。另有研究發(fā)現(xiàn)，相較于MRA聯(lián)合PWI，增強MRA聯(lián)合PWI診斷后循環(huán)梗死的敏感度及特異性更高，可更好地評估側(cè)支循環(huán)情況[51]。

3??各檢測方法的比較研究

上述檢測方法的側(cè)重點有所不同。ASITN/SIR側(cè)支循環(huán)分級量表的準確性更高，但DSA有輻射性且有創(chuàng)，較難應用于臨床。PC-CS可對后循環(huán)的一、二級側(cè)支循環(huán)開放情況進行量化。PC-CTA更側(cè)重于量化后循環(huán)閉塞血管的血栓負荷情況。BATMAN評分既可量化側(cè)支開放情況，又能反映血栓負荷情況。pc-ASPECTS更側(cè)重于評估后循環(huán)的早期缺血部位及程度。上述檢測方法均基于非侵入性CTA或MRA。目前，較多學者建議將CTA作為評估BAO的首選影像方式[52-53]。但CTA無法測量血流，僅可進行結(jié)構(gòu)性評估，提供單時相血流信息。因此，與DSA相比，側(cè)支循環(huán)分級可能會被提高[15]。近年來有不少學者對上述評分進行比較研究，研究結(jié)果均表明在急性BAO患者EVT預后的預測中，基于CTA的影像學評分（PC-CS、PC-CTA、BATMAN評分、pc-ASPECTS）有一定的應用價值。一項急性BAO患者機械取栓的研究顯示，較高的PC-CS及BATMAN評分是患者預后良好的獨立預測因素；其中5例行EVT再通未成功但有良好預后的患者均有較高的初始側(cè)支循環(huán)評分（BATMAN評分或PC-CS≥6分）；對初始側(cè)支狀態(tài)良好的患者，即使已超出時間窗，也可考慮行EVT[32，54]。Alemseged等[30]研究表明，BATMAN評分相較于PC-CS準確性更高，評分之間的一致性也更好。一項納入37例經(jīng)EVT的急性BAO患者研究發(fā)現(xiàn)，預后良好組和預后不良組間基于CTA的影像學評分（pc-ASPECTS、PC-CS、PC-CTA及BATMAN評分）差異有統(tǒng)計學意義，PC-CTA、pc-ASPECTS、PC-CS及BATMAN評分的最佳臨界值分別為2.5分、8.5分、6.5分、5.5分[55]。使用基于CTA的3種檢測方法對53例急性BAO患者行EVT后的90d臨床結(jié)局進行回顧性研究，結(jié)果顯示PC-CTA≤1.5分、BATMAN評分≥4.5分、PC-CS≥4.5分是急性BAO患者行EVT?90d后良好臨床結(jié)局的獨立預測因素，提示即使患者處于延遲治療時間窗內(nèi)，經(jīng)3種檢測方法預測為良好結(jié)局后也可獲得成功再通的效果[56]。

4??小結(jié)與展望

后循環(huán)AIS的診治是當前臨床面臨的難題之一。及時再灌注挽救缺血半暗帶是治療的關鍵環(huán)節(jié)，其中腦側(cè)支循環(huán)是決定性因素之一，其不僅是局部血管閉塞引起的缺血性損害范圍和嚴重性的決定因素，也是治療性再灌注后臨床改善程度的決定因素。因此，在后循環(huán)AIS患者發(fā)病后，準確且完整評估側(cè)支循環(huán)開放情況對治療極為重要，可避免對患者進行徒勞或潛在有害的EVT。本文所綜述的側(cè)支循環(huán)評分方法及標準均可有效評估患者的初始側(cè)支循環(huán)開放情況，但目前尚無明確的臨床證據(jù)證實其對臨床預后預測的準確性。臨床上無法僅根據(jù)評分結(jié)果制訂治療決策，后循環(huán)側(cè)支循環(huán)評估方法及其與預后的相關性仍需要在更大規(guī)模的隨機對照試驗中進一步證實。

利益沖突：所有作者均聲明不存在利益沖突。

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（收稿日期：2023–03–06）

（修回日期：2023–12–18）