常規MRI影像組學在預測膠質瘤IDH分型中的應用

【摘要】 目的 應用影像組學構建模型，預測膠質瘤異檸檬酸脫氫酶（IDH）的突變狀態。方法 回顧性分析336例膠質瘤患者的術前磁共振成像（MRI）資料，提取影像特征后構建影像組學模型，采用受試者工作特征曲線對模型預測IDH突變狀態的效能進行評估。結果 對每個序列的影像組學特征進行壓縮和選擇，其中T1WI得到26個影像組學特征，T2WI得到24個影像組學特征，增強T1WI得到12個影像組學特征，3個序列合并后得到27個影像組學特征。單獨序列模型中，T1WI訓練組曲線下面積（AUC）為0.780（95%CI 0.724～0.836），測試組為0.763（95%CI 0.650～0.876）；T2WI訓練組AUC為 0.790（95%CI 0.736～0.845），測試組為0.785（95%CI 0.677～0.893）；增強T1WI訓練組AUC為0.815（95%CI 0.762～0.867），測試組為0.810（95%CI 0.702～0.918）。而預測效能最好的是基于3個序列聯合構建的影像組學模型，訓練組的曲線下面積為0.877（95%CI 0.837～0.917），測試組的曲線下面積為0.862（95%CI 0.773～0.952）。結論 基于常規MRI的影像組學特征模型可以有效預測膠質瘤IDH基因型，從而進一步指導臨床診斷和治療，評估患者預后。

【關鍵詞】 磁共振成像；影像組學；異檸檬酸脫氫酶；膠質瘤

Application of conventional MRI radiomics in predicting glioma IDH classification

HU Wenzhong1， KANG Xiaowei1， LI Yan1， WU Xusha1， YIN Hong1， LI Chen2， XI Yibin1

（1.Department of Radiology， Xi’ an People’ s Hospital（Xi’ an Fourth Hospital）， Xi’ an 710004， China； 2. Department of Radiology， Xijing Hospital， Air Force Medical University， Xi’ an 710000， China）

Corresponding author： XI Yibin， E-mail： xyb1113@qq.com

【Abstract】 Objective To construct a model using radiomics to predict the mutation status of isocitrate dehydrogenase （IDH） in gliomas. Methods A retrospective analysis was conducted on preoperative magnetic resonance imaging （MRI） images of 336 glioma patients， and imaging features were extracted to construct an radiomics model. Receiver operating characteristic curve was used to evaluate the effectiveness of the model in predicting IDH mutation status. Results The radiomics features of each sequence were compressed and selected， of which 26 radiomics features were obtained from T1WI， 24 radiomics features were obtained from T2WI， 12 radiomics features were obtained from enhanced T1WI， and 27 radiomics features were obtained from the three sequences combined. In the single sequence model， the area under the curve （AUC） of T1WI was 0.780 （95%CI 0.724-0.836） in the training set and 0.763 （95%CI 0.650-0.876） in the test set. The AUC of T2WI was 0.790 （95%CI 0.736-0.845） in training group and 0.785 （95%CI 0.677-0.893） in test group. The AUC of enhanced T1WI was 0.815 （95%CI 0.762-0.867） in the training group and 0.810 （95%CI 0.702-0.918） in the test group. The radiomics model based on three sequences （T1WI， T2WI and enhanced T1WI） combined had the best prediction performance. The area under the curve of the training group was 0.877 （95%CI 0.837-0.917）， and the area under the curve of the test group was 0.862 （95%CI 0.773-0.952）. Conclusion The radiomics feature model based on conventional MRI can effectively predict the IDH genotype of gliomas， thereby further guiding clinical diagnosis and treatment， and evaluating patient prognosis.

【Key words】 Magnetic resonance imaging； Radiomics； Isocitrate dehydrogenase； Glioma

研究發現，我國中樞神經系統腫瘤發病率呈逐年上升趨勢［1］。而成人惡性腦腫瘤中，約80%～

85%為膠質瘤［2］。不同的膠質瘤具有不同的分子遺傳學背景以及生物學標志物，通過基因型結合表觀型的新分型方法增加了診斷準確性，可以更好地判斷預后，精準地指導治療［3］。異檸檬酸脫氫酶（isocitrate dehydrogenase，IDH）突變型患者在總生存期及無進展生存期方面均展現出明顯優勢，整體預后狀況更佳［4］。然而，目前的基因檢測手段面臨著有創檢查、成本高、可及性差以及抽樣偏差等相關問題［5］。影像組學可以高通量地從影像圖像中提取大量高維的定量影像特征，還可以有效反映腫瘤的遺傳學特征，對疾病早期診斷、分級、治療及預后評估等方面具有重要的提示作用［6-8］。

同時，基于傳統磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）的影像組學能有效反映膠質瘤的IDH分子亞型，對于膠質瘤的分級診斷具有重要意義［9-10］。盡管已有諸多研究取得了一定成果，但仍存在局限性。多數研究僅基于單一序列影像組學特征構建模型，未能充分整合多序列信息，導致模型預測效能有待進一步提升。此外，現有研究多聚焦于腫瘤實體本身，未將瘤周水腫納入研究范圍，而已有研究證明瘤周水腫區與腫瘤的分子病理特征存在關聯，水腫區的影像信息能補充腫瘤核心區特征的不足［11］。本研究旨在基于多序列MRI［T1加權成像（T1-weighted imaging，T1WI）、T2加權成像（T2-weighted imaging，T2WI）及增強T1WI］，同時將瘤周水腫也納入研究范圍，系統地提取影像組學特征，構建并驗證聯合模型，以提高對膠質瘤IDH突變狀態預測的準確性，為臨床精準診療提供更可靠的無創性影像依據。

1 對象與方法

1.1 研究對象

回顧性分析2012年1月至2024年6月在空軍軍醫大學西京醫院及西安市人民醫院（西安市第四醫院）住院并經病理證實的547例膠質瘤患者的術前MRI資料。納入標準：①患者均為首發，并且在MRI檢查之前未接受其他治療；②所有患者均在術前2周內完成相應MRI檢查；③所有患者均行免疫組化分析，均有IDH信息。排除標準：①圖像質量欠佳，影響測量結果；②圖像序列不全。最終，共納入336例膠質瘤患者。本研究經空軍軍醫大學西京醫院藥物臨床試驗倫理委員會（批件號：KY20193180）以及西北大學醫學倫理委員會 （批件號：230306039）批準，并豁免了患者的知情同意。

1.2 檢查方法

西京醫院患者使用GE公司Discovery 750 3.0T MRI成像儀，8 通道相控陣頭顱線圈。受試者頭部用海綿襯墊固定，仰臥于檢查床。掃描序列包括①T1WI：視野（field of view，FOV）=

24 cm×24 cm、重復時間（repetition time，TR）/回波時間（echo time，TE）= 1 750 ms/24 ms、反轉時間（inversion time，TI）= 780 ms、矩陣=320×256、激勵次數（number of excitation，NEX）= 1、層厚="5 mm、層間距= 1.5 mm；②T2WI：FOV = 24 cm×24 cm、TR/TE = 3 976 ms/92 ms、矩陣= 512×512、NEX= 1、層厚=5 mm、層間距=1.5 mm；③MRI增強：常規注射釓噴酸葡胺（gadopentetic acid，Gd-DTPA）0.1 mmol/kg后行增強軸、矢、冠狀位增強掃描，注射流率為2.0 mL/s。

西安市人民醫院患者使用西門子公司Prisma 3.0T MRI成像儀，20通道相控陣頭顱線圈。受試者頭部用海綿襯墊固定，仰臥于檢查床。掃描序列：①軸位T1WI：FOV= 23 cm×23 cm、TR/TE=2 000 ms/19 ms、TI=800 ms、矩陣=284×256、NEX="1、層厚=5 mm、層間距=1 mm；②軸位T2WI：FOV = 23 cm×23 cm、TR/TE = 5 000 ms/95 ms、矩陣= 292×384、NEX= 1、層厚= 5 mm、層間距=1 mm；③MRI增強：常規注射Gd-DTPA 0.1 mmol/kg后行增強軸、矢、冠狀位增強掃描，注射流率為2.0 mL/s。

1.3 圖像分析

為控制不同設備差異帶來的影響，對所有圖像進行重采樣，統一層厚5 mm、層間距1 mm，以消除空間分辨率差異。將各序列像素值進行標準差標準化（z-score標準化），以平衡不同設備間信號強度偏差。隨后，將T1WI、T2WI和T1WI增強圖像以DICOM格式導入醫學圖像工具包ITK-SNAP（version 3.8.0）中進行腫瘤分割，手動勾畫感興趣區域（region of interest，ROI）。首先，在軸向T2WI圖像上的每個層面勾畫ROI，水腫區的影像組學特征可能與腫瘤異質性及分子分型相關，所以ROI的范圍覆蓋整個腫瘤（包含病灶內的壞死、囊變區）及其瘤周水腫區域。隨后以在T2WI上勾畫的ROI為基礎，通過配準技術將ROI映射至對應序列，在T1WI和增強T1WI上勾畫ROI，見圖1。所有病灶的手動分割均由2名分別有8年、10年經驗的放射科主治醫師在不知道患者臨床和病理數據的情況下進行，意見不一致時，由第三位有著25年經驗的神經影像專科主任醫師仲裁確定最終ROI。在本研究中，觀察者間及觀察者內一致性通過組內相關系數（intraclass correlation coefficient，ICC）進行評估，2名醫師間隔2周后對同一批圖像重新進行ROI勾畫。采用單向隨機效應模型計算組內ICC值，分別為0.92（95%CI 0.87～0.96）和0.90（95%CI 0.85～0.94）；采用雙向隨機效應模型對兩名醫生首次勾畫結果的一致性進行評估，ICC為0.89（95%CI 0.82～0.93），ICC大于0.80則認為具有良好一致性。

1.4 特征提取及篩選

在提取特征前，為了避免不同參數和影像層厚對計算影像組學特征的影響，對所有圖像進行重采樣和z-score標準化。使用特征提取包“pyradiomics”（pyradiomics.readthedocs.io）從每個

圖像中提取特征。為了能夠更全面的量化腫瘤異質性，不僅從原始圖像中提取影像組學特征，還將圖像進行了小波變換。最后，在每個序列上提取了806個影像組學特征。大范圍篩選采用Pearson相關系數，小范圍精確篩選采用Lasso-Logistic回歸模型。使用Lasso回歸對影像組學特征進行降維，篩選非零系數關鍵特征。對于單序列，Pearson相關系數保留5%的特征。多參數模型是3序列特征結合，因此僅保留3%的特征。以上均用Python（3.7.6）實現。

1.5 模型建立及評估

采取分層隨機抽樣策略，以IDH突變狀態作為分層依據，將336例患者按4∶1劃分為訓練組（268 例，IDH突變型97例，IDH 野生型171例）與測試組（68例，IDH突變型33例，IDH野生型35例），確保2組中IDH野生型和突變型患者分布均衡，見圖2。首先分析基于單序列的特征分析，其次將3序列特征聯合構建了基于多參數MRI的多因素邏輯回歸影像組學模型，因此共建立了4個模型，每個模型均采用Lasso回歸結合邏輯回歸進行構建。采用受試者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲線分析曲線下面積（area under the curve，AUC），對模型預測IDH突變狀態的效能進行評估。AUC值lt;0.5時，說明沒有診斷價值；在0.5～lt;0.7，說明有較低的準確性；0.7～lt;0.9說明診斷效能良好；≥0.9則說明診斷效能較高。為評估模型的臨床實用性，采用決策曲線分析（decision curve analysis， DCA），比較模型在不同風險閾值下的凈獲益。

1.6 統計學方法

采用SPSS 23.0對所有數據進行處理，對IDH突變組與IDH野生組之間的年齡和性別特征進行比較。采用Shapiro-Wilk檢驗對2組間年齡數據進行正態性檢驗，若符合正態分布，采用表示，組間比較采用獨立樣本t檢驗。采用χ 2檢驗對2組間的計數資料進行比較，雙側P lt; 0.05時認為差異有統計學意義。采用DeLong檢驗對不同模型之間的AUC進行比較，并采用Bonferroni行多重比較，將顯著性閾值調整為α=0.05/6≈0.008。

2 結 果

2.1 不同分組間患者年齡和性別的比較

采用Shapiro-Wilk檢驗，IDH突變組W = 0.952，P = 0.127；IDH野生組W = 0.936，P = 0.084；訓練組W = 0.985，P = 0.123；測試組W = 0.978，P ="0.065。2組患者年齡符合正態分布，故采用獨立樣本t檢驗，年齡間比較差異有統計學意義（P lt; 0.05），即IDH突變組患者的發病年齡低于IDH野生組。2組間性別比較差異無統計學意義（P gt; 0.05）。IDH突變狀態與膠質瘤的WHO分級之間差異有統計學意義（P lt; 0.001），即IDH突變型膠質瘤更傾向于低級別，而IDH野生型膠質瘤更傾向于高級別。見表1。隨后，對訓練組和測試組在年齡、性別、IDH突變狀態及WHO分級等方面進行比較，差異均無統計學意義（均P gt; 0.05），表明2組具有良好的可比性，確保了模型驗證結果的可靠性。見表2。

2.2 特征參數

使用Pearson相關系數及Lasso-Logistic回歸模型對每個序列的806個影像組學特征進行壓縮和選擇，分別獲取T1WI、T2WI、增強T1WI及3個序列合并后系數不為零的影像組學特征參數。其中T1WI得到26個影像組學特征，T2WI得到24個影像組學特征，增強T1WI得到12個影像組學特征，3個序列合并后得到27個影像組學特征（其中來自T1WI的特征8個，T2WI的特征4個，增強T1WI的特征15個）。見補充表1。

2.3 常規MRI影像組學模型預測膠質瘤IDH突變狀態的效能

基于篩選出的影像組學標簽特征，構建邏輯回歸模型預測IDH突變狀態（二分類任務），分別評估常規MRI單獨序列以及多序列聯合的影像組學模型預測IDH突變狀態的能力，結果顯示單獨序列的影像組學模型鑒別IDH突變狀態的AUC值均大于0.75，而3個序列聯合起來的影像組學模型鑒別效能最高，訓練組和測試組的AUC均可以達到0.85以上。采用DeLong檢驗及Bonferroni校正比較各模型AUC，結果顯示聯合模型的預測效能優于T1WI和T2WI（均P lt; 0.008），與增強T1WI接近，各單序列模型間的AUC差異均無統計學意義（均P gt; 0.008）。見表3～5和圖3。

采用決策曲線分析3序列聯合模型的臨床實用性，見圖4。結果顯示訓練集與測試集在大部分閾值概率均表現出高于“不對任何患者進行干預”與“對所有患者進行干預”策略的凈獲益，說明模型在此范圍內有較好的臨床決策價值。測試集曲線在大部分閾值概率高于訓練集，表明模型存在較好的泛化性，能夠為膠質瘤患者的精準治療和個體化管理提供有效的輔助支持。

3 討 論

低級別膠質瘤（low-grade gliomas，LGG）中，少突膠質細胞瘤IDH突變率接近100%，而星形細胞瘤更是以IDH突變型為主［12］。缺乏IDH突變的彌漫性低級別膠質瘤被歸類為IDH野生型星形細胞瘤，其在生物學表現上更像膠質母細胞瘤［13-14］。多項研究證實，IDH突變型膠質瘤患者對放化療的敏感性顯著高于野生型，其中IDH突變型星形細胞瘤患者經輔助替莫唑胺治療后生存期顯著延長，而野生型患者未顯示生存獲益［15-17］。既往研究表明，IDH可以通過代謝、表觀遺傳及旁分泌等機制抑制膠質瘤免疫原性，對患者預后的影響雖然復雜，但整體上偏向有利［18］。同時，IDH突變也預示著患者擁有更長的生存期［19］。近年來，靶向IDH突變的藥物研發取得突破性進展，可使IDH突變型膠質瘤患者的無進展生存期顯著延長，且安全性良好［20-21］。對于形態上難以與“膠質增生”或“炎癥改變”區分的超早期LGG，IDH可作為區分這類腫瘤與非腫瘤性病變的關鍵依據，若IDH突變則可診斷為LGG并按膠質瘤手術標準進行切除，從而避免因誤診導致手術不徹底［22］。以上研究均顯示IDH的突變狀態可以協助臨床醫師評估患者預后并輔助制定個體化治療方案，在精準診療中有著不可或缺的地位。本研究證實，多模態MRI整合策略提升了IDH突變預測精度，為無創分子分型提供了新方法。聯合模型展現了良好的臨床應用前景，通過無創影像分析可實現 IDH突變型患者的早期識別，從而為臨床醫生制定個體化治療方案提供重要決策支持。此外，本研究觀察到IDH突變組中LGG患者的比例（63.1%）高于IDH野生組 （17.5%），進一步證實了IDH突變與腫瘤惡性程度的負相關性，模型的預測結果或可作為術前評估腫瘤分級的一個潛在輔助參考依據。另外，研究發現與IDH野生型膠質瘤相比，IDH突變型膠質瘤患者的年齡更低，WHO分級也更低，與既往研究一致［23-24］，這可能意味著年輕患者發生IDH突變型膠質瘤的可能性更大，但可能會有更好的疾病預后和更長的術后生存期。

本研究發現，基于影像組學的膠質瘤分類可以對患者IDH突變狀態進行無創性預測，這與國內外研究在一定程度上是一致的［25-27］。影像組學分析通常會產生很多特征，包括直方圖特征（一階特征）、形狀特征和紋理特征等等。本研究發現，紋理特征可能是最顯著的特征，其次為一階特征，這與既往研究結果一致［28］。放射科醫師無法從視覺上觀察到這些影像特征，但是得到這些信息可以幫助臨床醫師對疾病做出更可靠的診斷及更適當的治療。紋理特征和一階特征主要與腫瘤的異質性有關，而膠質瘤的異質性在常規MRI上表現為病灶信號高低、均勻性以及強化程度等方面的不同，一般來說IDH野生型膠質瘤的強化程度要高于IDH突變型膠質瘤，且IDH野生型膠質瘤更易發生壞死和囊變。據此，可以通過紋理特征和一階特征對膠質瘤IDH突變狀態進行預測。

3個單序列模型中，基于增強T1WI的影像組學模型具有最高的準確性、靈敏度和特異度，這表明對比增強征像是膠質瘤的重要特征，與之前的研究一致［29-30］。然而，本研究發現各個單序列模型間AUC無差異，表明單一序列在IDH突變預測中效能相當。這可能與IDH突變的分子特征在多種序列中均間接體現有關，但單一模態難以全面捕捉復雜生物學表型。研究發現基于3個序列聯合的影像組學特征所建立的預測模型對IDH突變狀態的預測效能最好，優于T1WI及T2WI模型，可以從中獲得更多的影像信息用以預測IDH突變狀態，共篩選出27個系數不為零的影像組學特征，高于單一序列。許多腫瘤呈現出空間異質性模式，這種模式反映了水含量、細胞密度、纖維化及壞死等多種生物組織特性［31］。來自不同序列的圖像代表腫瘤內不同的組織特征。例如，T1WI序列可以反映病灶的基本形態，T2WI序列在一定程度上顯示病灶的水腫和細胞密度等情況，增強T1WI可以顯示更多信息，如對比劑的灌注和外滲特征等等［32-33］。目前多數研究僅聚焦腫瘤實質區域的影像組學特征［31］，而本研究將ROI的勾畫范圍覆蓋整個腫瘤及其瘤周水腫區域，可以更好地反應腫瘤的真實情況。研究表明，整合瘤內及瘤周區域特征的放射組學模型在膠質瘤分級預測中的效能顯著優于僅基于瘤內特征的模型［34］。而IDH野生型腫瘤的水腫區大于IDH突變型，提示IDH基因突變可能影響腫瘤對周圍組織的滲透能力［11］。這種全腫瘤-瘤周整合策略提升了模型對IDH突變的識別效能。但在本研究中，聯合模型與增強T1WI模型的AUC無差異，可能因增強T1WI已包含血管生成等關鍵特征，與聯合模型存在信息重疊。目前多數研究主要聚焦于功能MRI序列如動脈自選標記、動態對比增強等，限制了模型在基層醫院的推廣應用。相比之下，本研究中的3個MRI序列是大多數臨床腦腫瘤影像檢查方案中的標準掃描套餐，操作簡單，便于大范圍開展實施，提升了該模型在基層醫療機構的適用性。

本研究存在一定局限性。首先，腫瘤在空間和時間上的異質性使其分子特征檢測受到限制，侵入性手術后只有一小部分腫瘤組織可用于活檢，導致仍然缺乏腫瘤的完整特征。其次，由于ROI分割依賴人工勾畫，其結果易受主觀偏差影響，Choi等［25］采用自動分割病灶方法建立模型，其AUC值最高可達0.9以上。再次，本研究未使用獨立外部驗證數據集，可能導致模型泛化性受限。最后，回顧性研究可能存在樣本選擇偏倚。未來的研究將探索更多掃描序列的影像組學特征，如彌散加權成像、動態對比增強成像等，探索自動分割病灶技術的應用價值，并進行多中心、更大樣本量的前瞻性研究，以期進一步提高模型的泛化性及預測的準確性。

綜上所述，基于常規MRI的影像組學特征可以有效預測膠質瘤IDH的突變狀態，尤其是3序列聯合的模型，預測效能最高。本研究為膠質瘤的影像學特征和IDH突變狀態之間的關聯提供了進一步的證據，表明影像數據可以用于預測膠質瘤的分子病理學信息，從而進一步指導臨床診斷和治療，評估患者預后。

利益沖突聲明：本研究未受到企業、公司等第三方資助，不存在潛在利益沖突。

參 考 文 獻

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（責任編輯：江玉霞 洪悅民）