MRI瘤周影像組學術前預測IB~IIB期宮頸癌宮旁浸潤

摘要：目的" 建立一個基于矢狀位T2加權圖像（T2WI）中瘤內結合不同瘤周組學特征和臨床危險因素聯合模型來預測ⅠB～ⅡB期宮頸癌宮旁浸潤。方法" 回顧性分析2018年1月～2024年4月在陜西中醫藥大學第二附屬醫院西咸院區術前接受MRI檢查和根治性子宮切除術加盆腔淋巴清掃并經術后病理證實的ⅠB～ⅡB期宮頸癌患者180例，對其矢狀位T2WI圖像瘤內感興趣區（ROI）和1～6 mm的瘤周環（ROI-1、ROI-2、ROI-3、ROI-4、ROI-5和ROI-6）分別提取影像組學特征，采用Pearson分析和LASSO回歸進行特征選擇，構建不同瘤周組學模型并篩選出最佳組學模型，基于最佳組學特征與臨床獨立危險因素構建聯合模型，利用ROC、校準曲線和決策曲線分析（DCA）評估模型的預測性能、校準度和應用價值。結果" 由瘤內結合瘤周3 mm區域得到的4個有效特征建立的組學模型預測效能最佳，在訓練組和內部驗證組，AUC分別為0.980 和 0.770；腫瘤最大徑、血小板計數為臨床獨立危險因素，由腫瘤最大徑、血小板計數建立的臨床模型預測效能次之，AUC分別為0.860和0.673；基于瘤內結合瘤周3 mm的4個有效特征、腫瘤最大徑和血小板計數構建的聯合模型預測效能更穩定，AUC分別為0.952和0.939，經校準曲線和決策曲線分析，瘤內結合瘤周3 mm建立的組學模型校準度較高，臨床凈收益較大。結論" 基于MRI瘤內瘤周影像組學特征和臨床參數的聯合模型可以更好地術前預測ⅠB～ⅡB期宮頸癌宮旁浸潤，對指導患者個體化治療有著重要臨床意義。

關鍵詞：宮頸癌；影像組學；磁共振成像；宮旁浸潤；子宮廣泛性切除術；放射治療

Preoperative prediction of parametrial invasion of stage IB?IIB cervical cancer by intratumoural and peritumoural MRI radiomics

XU Qing1， 2， GUO Changyi2， XIA Yuwei3， HE Chao2

1Faculty of Medical Technology， Shannxi University of Chinese Medicine， Xianyang 712046， China; 2Imaging Center， Xixian Campus of the Second Affiliated Hospital of Shaanxi University of Chinese Medicine， Xianyang 710075， China; 3Shanghai United Imaging Intelligence， Shanghai 200030， China

Abstract： Objective To establish a comprehensive model based on sagittal T2?weighted imaging （T2WI） combined with different peritumoral characteristics and clinical risk factors for the prediction of parametrial invasion in stage IB-IIB cervical cancer. Methods Confirmed by postoperative pathology， a total of 180 patients with stage IB-IIB cervical cancer were enrolled from Xixian Campus of the Second Affiliated Hospital of Shaanxi University of Chinese Medicine from January 2018 to April 2024. All the patients they received preoperative MRI examination and radical hysterectomy with systematic pelvic lymph node dissection and retrospectively analyzed. The radiomics features were extracted from the volumetric region of interest of the tumor （ROI） and 1 mm-， 2 mm-， 3 mm-， 4 mm-， 5 mm-， 6 mm-peritumoural rings （ROI-1， ROI-2， ROI-3， ROI-4， ROI-5， ROI-6） of the sagittal T2WI ， respectively， and were selected by Pearson analysis and LASSO regression. Different feature-based radiomics models were independently built and their predictive performances were compared to select the optimal ones. Finally， the comprehensive model was developed based on optimal radiomics characteristics and clinical independent risk factors. And the predictive performance， calibration degree and application value of the models were evaluated by the ROC curve， calibration curves and the decision curve analysis （DCA）. Results Four effective radiomics features， obtained from the peritumoral regions with 3 mm distances， had the best predictive performance， achieving an AUC of 0.980 and 0.770 in the training and internal validation cohorts， respectively. The maximum tumor diameter and platelet count were identified as independent clinical risk factors. The clinical model established by maximum tumor diameter and platelet count had the second predictive performance， with AUC of 0.860 and 0.673， respectively. The combined model constructed by integrating independent risk factors and four effective radiomics features from the peritumoral regions with 3 mm distances had more stable predictive performance， with an AUC of 0.952 and 0.939， respectively. After calibration curve and decision curve analysis， the intratumoral binding 3 mm around the tumor omics model had higher calibration degree and greater clinical net benefit. Conclusion The combined model based on intratumoral peritumoral radiomics and clinical parameters of MRI can better predict the preoperation of stage IB-IIB cervical cancer， which has important clinical significance for guiding the individualized treatment of patients.

Keywords： cervical cancer; radiomics; magnetic resonance imaging; parametrial invasion; radical hysterectomy; radiotherapy

宮頸癌是婦科常見的惡性腫瘤之一［1］ ，其治療方式和預后情況與分期相關，其中宮旁浸潤是決定治療方式的最主要因素。根據國家綜合癌癥網絡指南［2］，推薦使用國際婦產科聯合會IB～IIB期宮頸癌的標準治療方法，對無宮旁浸潤的患者常進行廣泛性子宮切除加盆腔淋巴結清掃術治療；對有宮旁浸潤的患者常進行放射治療［3-8］。因此術前準確判斷分期，尤其是準確判斷是否存在宮旁浸潤非常重要。MRI圖像上診斷宮旁浸潤的關鍵在于宮頸外周的環形平滑肌形成的低信號環是否完整，但易存在宮旁組織微浸潤或非連續性病變造成的假陰性和宮頸周圍低信號環受到侵犯并不一定存在宮旁浸潤的假陽性［9］。影像組學從醫學圖像中提取高通量的定量特征反映腫瘤異質性［10-11］，近年文獻報道，瘤周區域也蘊含豐富腫瘤異質性信息［12-13］，在疾病精準分期［14-15］、遠處轉移［16］及療效評估［17］等方面表現出巨大優勢。但尚未有研究報道瘤周組學特征在評估宮頸癌宮旁浸潤的潛在價值。本研究假設基于矢狀T2WI圖像瘤內瘤周組學特征可以提供更準確的宮旁浸潤信息，旨在利用瘤內瘤周組學特征建立組學模型來評估宮頸癌宮旁浸潤情況，同時將獲取的組學特征與臨床參數結合構建聯合模型，進一步評估ⅠB～ⅡB期宮頸癌患者宮旁浸潤，提升臨床宮頸癌分期準確性，為患者提供個體化治療方案。

1" 資料與方法

1.1" 一般資料

本研究獲得陜西中醫藥大學第二附屬醫院西咸院區倫理審查委員會的批準（審批號：LW2024004-2）。根據《赫爾辛基宣言》內容，本研究是回顧性研究，免除患者書面知情同意。本研究遵循診斷試驗準確性研究報告標準（STARD）。本研究回顧性分析于2018年1月～2024年4月期間在陜西中醫藥大學第二附屬醫院西咸院區確診的宮頸癌患者病例，并從醫院醫療記錄系統收集了人口學特征、實驗室檢查和MRI圖像。納入標準：組織病理檢查確診的IB～IIB期宮頸癌患者；患者臨床資料及術前MRI圖像完整且可獲得；患者行根治性子宮切除術和雙側盆腔淋巴結清掃術。排除標準：患者同時患有相關婦科腫瘤病史；術前接受新輔助化療或放療患者；嚴重的運動偽影或金屬偽影造成圖像質量差；腫瘤過小（直徑≤5 mm）在圖像上不易勾畫ROI。

本研究共納入180例患者，收集的患者臨床信息包括年齡、月經史、妊娠史、人乳頭瘤病毒感染情況（HPV）、腫瘤最大直徑、鱗狀細胞癌胚抗原（SCCA）、癌胚抗原（CEA）、紅細胞計數（RBC）、白細胞計數（WBC）和血小板計數（PLT）。按照8∶2的比例將患者分為訓練組（n=144）和內部驗證組（n=36）。

1.2" 設備參數

為了避免圖像信息丟失，本研究直接從圖像存檔和通信系統中獲取DICOM圖像，不進行任何壓縮或降采樣。采集參數：西門子3.0T Skyar MRI檢查，8通道相控陣腹部線圈，矢狀T2加權圖像重復時間/回波時間：4700 ms/48 ms，視野320 mm×320 mm，激發數2，層厚5 mm，層間距1 mm。

1.3" 影像組學分析

影像組學分析流程包括4個步驟：腫瘤分割、影像組學特征提取、特征選擇和模型構建。

1.3.1" 腫瘤圖像分割" "使用聯影智能科研平臺（Version 20231115，http：//urp.united-imaging.com/）［18］對矢狀位T2WI圖像中的腫瘤進行逐層手工分割。對于邊界模糊地方，參考其他序列。ROI包括腫瘤內的出血、壞死或囊性區域，同時避免腫瘤組織附近的正常肌膜。利用ROI基于閾值去除宮頸內黏液部分。使用numpy庫中的pad函數（Version：1.21.2，https：//numpy.org/doc/stable/reference/generated/numpy.pad.html）將分割的原始ROI以1 mm的間隔擴張（最高達6 mm），對膨脹到鄰近器官的部分進行手動擦除（圖1）。由1位具有8年婦科盆腔核磁共振診斷經驗的副主任醫師A在不了解患者病理結果情況下勾畫，另一位具有10年豐富ROI分割結果驗證經驗的副主任醫師B在不了解患者病理結果情況下驗證。

1.3.2" 圖像預處理和影像組學特征提取" "采用聯影智能科研平臺上最近鄰插值算法將圖像重采樣到3 mm×3 mm×3 mm，以獲得相同的體素間距。將預處理后的圖像通過24個濾波器進行變換，最終在T2WI圖像中每層腫瘤和瘤周區域切片提取了包括一階特征、形狀特征、紋理特征和小波特征在內的2264個組學特征。紋理特征包括灰度大小區域矩陣、灰度共出矩陣、鄰接灰度差異矩陣、灰度依賴矩陣和灰度運行長度矩陣。在對小波特征進行提取前，使用三維小波變換對原始圖像進行分解，分解后得到8個新的圖像，然后再提取一階特征、形狀特征和紋理特征。每個特征均進行Z-score的標準化處理。

1.3.3" 特征選擇" "在所有影像組學特征中，均通過以下步驟進行特征選擇：首先采用Pearson相關系數計算每個影像組學特征在預測IB和IIA期宮頸癌的P值，將Plt;0.05的特征作為顯著的預測因子；其次，使用最小絕對值收縮和選擇法（LASSO）回歸，根據最佳Alpha值選擇特征（圖2）。

1.3.4" 臨床模型建立" "本研究共納入9個候選臨床特征，包括年齡、月經史、妊娠史、HPV、SCCA、CEA、RBC、WBC、PLT。將Plt;0.05的變量納入模型，建立預測宮頸癌分期的臨床邏輯回歸模型。

1.3.5" 影像組學評分和聯合模型的開發與驗證" "通過特征選擇篩選出最具預測價值的組學特征，構建組學預測模型，根據其截距和系數計算出影像組學評分（radscore）。基于radscore和臨床獨立危險因素建立聯合模型。采用決策曲線分析（DCA）和校準曲線評估其應用價值。

1.4" 統計學分析

本研究中所有統計分析均采用SPSS26.0進行，以Plt;0.05為差異有統計學意義。采用Kolmogorov-Smirnov 檢驗評估連續變量的正態分布，計量資料中符合正態分布的以均數±標準差進行統計描述，不符合正態分布的以中位數和四分位數間距描述；采用獨立樣本的t檢驗正態分布數據，Mann-Whitney U檢驗比較非正態分布數據和卡方檢驗比較分類資料；Delong檢驗比較不同模型ROC差異。

2" 結果

2.1" 臨床基線資料

結果顯示訓練組和驗證組間的臨床基線資料差異無統計學意義（Pgt;0.05，表1）。經單因素邏輯回歸分析，腫瘤最大徑和PLT與宮旁浸潤顯著相關（Plt;0.05）。

2.2" 影像組學預測性能

基于不同瘤內和瘤周篩選結果（表2），不同瘤周經篩選分別保留了4～8個不等特征，大部分是小波特征。基于瘤周3 mm提取到4個組學特征構建的組學模型診斷效能在訓練組和驗證組表現均較佳，AUC值分別為0.980和0.770，其中4個組學特征包括1個一階特征，2個紋理特征和1個小波特征（圖3）。基于瘤內和瘤周5 mm提取的5個組學特征構建的組學模型診斷效能次之，訓練組和驗證組AUC值分別為0.978和0.735。其中5個組學特征包括1個一階特征，3個紋理特征和1個小波特征，瘤內和瘤周3 mm、瘤內和瘤周5 mm組學模型ROC曲線（圖4）。Delong檢驗結果顯示，瘤內與不同瘤周ROC之間差異有統計學意義。

2.3" 不同模型預測的性能與驗證

在訓練組中，組學模型診斷效能最高，AUC為0.980，敏感度和特異度分別為80.0%和96.4%；在驗證組中，聯合模型診斷效能最佳，AUC為0.939，敏感度和特異度分別為77.8%和82.9%。臨床模型在訓練組和驗證組診斷效能均較差，AUC分別為0.860和0.673（表3）。DCA和校準曲線結果顯示：在大范圍的概率內，聯合模型具有較好的預測價值，其校準度較高（圖5～6）。Delong檢驗結果顯示：聯合模型與臨床模型ROC差異有統計學意義（P=0.034），聯合模型與組學模型ROC差異無統計學意義（P=0.125）。

3" 討論

本研究利用瘤內瘤周影像組學特征建立組學預測模型，并將預測效能最佳的瘤內瘤周3 mm的組學特征結合臨床資料構建聯合模型，探究其在術前預測IB～IIB期宮頸癌宮旁浸潤的潛在價值。本研究建立了瘤內瘤周0～6 mm的7個組學模型、1個臨床模型和1個聯合模型，比較它們對宮旁浸潤的預測效能。結果顯示，在訓練組和驗證組中，瘤內+瘤周3 mm組學模型（AUC=0.980、0.770）表現出較好預測性能；聯合瘤內+瘤周3 mm組學特征和臨床資料構建的模型（AUC=0.952、0.939）優于單純的術前臨床模型。因此，本研究揭示了瘤周組學特征能夠為影像組學預測早期宮頸癌分期提供額外的價值，提高臨床宮旁浸潤的診斷率，為臨床醫生幫助患者選擇合適的手術方式提供依據。

目前臨床診斷宮旁浸潤的方式包括MRI檢查，超聲檢查和術后病理組織檢查。多項Meta分析MRI評估宮旁浸潤的價值，發現其敏感度和特異度分別約為68%和91%［19-21］。根據國際婦產科聯合會指南，超聲與MRI均可用于診斷宮頸癌的影像學分期［22-24］，然而目前還沒有關于超聲評估宮頸癌宮旁浸潤價值的統計學分析。術后病理組織檢查雖可以清晰評估腫瘤侵犯周圍組織情況，但屬術后診斷，無法術前提供準確信息［25］。基于此，本研究探討基于MRI圖像的影像組學特征術前評估宮旁浸潤的價值，這有助于無創且準確地診斷宮頸癌分期。有學者采集了乳腺癌患者3組不同分辨率下的T1WI與T2WI圖像，并以此為基礎生成了多組不同信噪比的MRI圖像，經比較發現，基于T1WI序列的組學特征值相比于T2WI更容易受到信噪比變化的影響［26］。有研究比較了基于4種不同序列（矢狀位T2WI、軸位T1WI、軸位T2壓脂及聯合序列）建立的鑒別高級別宮頸內瘤變與IA期宮頸癌模型的診斷性能，發現基于軸位T1WI 特征值建立的模型效果最差，基于矢狀位T2WI特征值建立的模型效果最佳［27］。本研究首次采用基于矢狀位T2WI圖像的瘤內和瘤周組學特征聯合預測宮旁浸潤的研究，顯示了良好的預測性能，證明了基于矢狀位T2WI圖像的瘤周組學特征可以作為一種預測宮旁浸潤的非侵入性生物標志物。

腫瘤最大徑是評估宮頸癌宮旁浸潤的獨立危險因素，較大的腫瘤直徑患者會更早地出現宮旁侵犯、脈管浸潤與淋巴結轉移，與患者的復發和總生存率息息相關，這與本研究結果一致［28］。此外，本研究發現PLT與宮旁浸潤顯著相關，原因可能是存在宮旁浸潤的患者有急慢性出血，從而導致PLT升高。一項構建術前列線圖預測宮旁浸潤研究中，只有預處理的血清SCCA水平與宮旁浸潤相關［17］，這在本研究中未得到證實，可能與本研究的人群數量偏少有關，需要進一步探討。

有研究采用灰度定量分析PET圖像中腫瘤周圍區域預測宮旁浸潤的價值，結果顯示灰度值可以提高宮旁浸潤的診斷準確性［29］。相關研究也證實，瘤周區域與腫瘤侵襲［30-31］、癌基因表達［32］、術后病理完全反應和新輔助化療后反應密切相關［33-37］。基于此結論，本研究基于腫瘤內區域和0～6 mm的瘤周區域構建7個組學模型評估宮頸癌宮旁浸潤的潛在價值，結果顯示，提取了腫瘤周圍不同區域的170～310個不等的有效影像組學特征遠超過僅從瘤內區域提取的110個有效組學特征，并且瘤內+瘤周3 mm的組學特征預測效能最好，表明在預測宮頸癌宮旁浸潤方面，瘤周組學特征的價值優于單純瘤內區域的組學特征，這可能與腫瘤細胞傾向于從原發腫瘤遷移到瘤周區域，導致MRI的形態學改變有關。另外，本研究從瘤內瘤周區域提取的組學特征大部分是小波特征，小波特征是從8個空間域反映腫瘤信息［38-39］，這可能也是影像醫生難以通過肉眼來確定宮旁組織是否浸潤的原因，這也證明經小波變換后的組學特征更能反映宮旁浸潤相關信息，與既往研究結果［40］相一致。

臨床參數與影像組學特征在評估宮頸癌宮旁浸潤方面有著相似預測性能，而基于兩者聯合開發的聯合模型提高了臨床宮旁浸潤的預測AUC、敏感度和特異度，表明聯合模型可以整合兩種模型的綜合信息，從而提供更準確的宮旁浸潤預測值。在本研究中聯合模型AUC、敏感性和特異性優于最近一項關于瘤內組學模型預測早期宮頸癌淋巴結轉移的應用研究［41］，其原因可能是本研究不僅關注腫瘤內區域，還考慮瘤周區域的價值。

本研究仍存在一些局限性：本研究是單中心研究，考慮數據的選擇偏差，計劃在后續研究中與更多中心合作進一步驗證模型的預測效能和穩定性；由于術前增強MRI圖像和DWI序列的圖像有限，本研究只對平掃圖像進行了組學分析，這可能低估了組學分析的臨床價值，后續研究將納入更多增強圖像和DWI序列圖像加以完善；本研究中所有ROI均是由一位診斷經驗豐富的影像科醫生手動分割和另一位驗證經驗豐富的影像科醫生驗證，沒有做一致性分析，在后續研究中將進行一致性分析和進一步探索機器學習的宮頸腫瘤全自動分割來提供更精確的數據［42-44］。

綜上所述，基于腫瘤最大徑、PLT和瘤內瘤周3 mm組學特征建立的聯合模型，可以很好的術前預測IB～IIB期宮頸癌患者宮旁浸潤情況，幫助影像科醫師提高宮頸癌分期的診斷準確率，為患者選擇更精準的個體化治療方案。

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（編輯：林" 萍）

收稿日期：2024-05-13

基金項目：陜西省科技廳重點研發計劃重點產業創新鏈（群）-社會發展領域項目（2024SF-ZDCYL-01-01）；陜西中醫藥大學第二附屬醫院分子影像醫學臨床應用研究創新團隊項目（2020XKTD-C02）

作者簡介：徐" 青，在讀碩士研究生，E-mail： xuqing0301@163.com

通信作者：賀" 朝，碩士，主任醫師，E-mail： 1753972278@qq.com