功能磁共振成像在評估腎移植術后移植腎功能中的價值

［摘要］ 目的： 探討功能磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）評估腎移植術后移植腎功能的價值。方法： 選擇2018年1月至2019年12月于南京醫科大學第一附屬醫院接受腎移植手術且移植腎功能穩定的52例患者為研究對象，采用99mTc-DTPA的清除率作為參考腎小球濾過率（reference glomerular filtration rate，rGFR），使用動態增強（dynamic contrast-enhanced，DCE）-MRI估測其移植腎GFR并進行比較。使用偏倚、精度、相關性、一致性和診斷分析，將DCE-MRI估測結果與rGFR進行比較。分別構建4組大鼠模型：同種同體腎移植組（SYN組）、腎臟缺血再灌注組（IRI組）、T細胞介導的排斥反應組（TCMR組）和抗體介導的排斥反應組（ABMR組）。術后7 d行擴散加權成像（diffusion weighted imaging，DWI）序列掃描測量其表觀擴散系數（apparent diffusion coefficient，ADC），檢查結束后立即處死大鼠，獲取移植腎組織行組織學檢查。結果： DCE-MRI估測的GFR與rGFR呈顯著正相關（r=0.71，Plt;0.01），一致性分析顯示偏倚為-3.544 mL/（min·1.73 m2），精度為15.33 mL/（min·1.73 m2），95%CI為60.07 mL/（min·1.73 m2），DCE-MRI在診斷慢性腎臟病（CKD）3期及以上［GFRlt;60 mL/（min·1.73 m2）］的患者時，曲線下面積為0.91，靈敏度為79.17%，特異度為82.14%。進一步動物實驗發現4組間腎臟髓質ADC值均無顯著差異，SYN組與IRI組腎臟皮質ADC值無顯著差異，TCMR組及ABMR組皮質ADC值較SYN組均顯著降低（Plt;0.05），而TCMR組與ABMR組相比無顯著差異。急性排斥組（TCMR組和ABMR組）皮質和髓質ADC值較SYN組、IRI組均顯著降低（P均lt;0.05）。結論： 功能MRI可有效且安全地無創評估腎移植術后患者的移植腎功能，具有較高的靈敏度及特異度；動物實驗發現功能MRI可用于診斷腎移植術后急性排斥反應。

［關鍵詞］ 功能磁共振成像；腎功能；急性排斥反應；腎移植；動態增強磁共振成像；擴散加權成像

［中圖分類號］ R445.2；R699.2

［文獻標志碼］ A

［文章編號］ 1671-7783（2024）02-0093-06

DOI： 10.13312/j.issn.1671-7783.y230012

［引用格式］倪斌，鄭明，王珂，等. 功能磁共振成像在評估腎移植術后移植腎功能中的價值［J］. 江蘇大學學報（醫學版）， 2024， 34（2）： 93-98.

Evaluation of renal function after renal transplantation by functional magnetic resonance imaging

NI Bin1， ZHENG Ming2， WANG Ke3， ZHANG Junqi1， ZHANG Yudong4， HAN Zhijian2，

TAO Jun2， JU Xiaobing2， TAN Ruoyun2， GU Min1，2， WANG Zijie2

（1. Department of Urology， the Second Affiliated Hospital of Nanjing Medical University， Nanjing Jiangsu 210011; 2. Department of Urology， the First Affiliated Hospital of Nanjing Medical University， Nanjing Jiangsu 210029; 3. Department of Urology， Suzhou Hospital Affiliated to Nanjing Medical University， Suzhou Jiangsu 215008; 4. Department of Radiology， the First Affiliated Hospital of Nanjing Medical University， Nanjing Jiangsu 210029， China）

［Abstract］ Objective： To investigate the value of functional magnetic resonance imaging （MRI） in evaluating the status of kidney grafts after renal transplantation. Methods： A total of 52 patients with stable renal function who underwent renal transplantation in the First Affiliated Hospital of Nanjing Medical University from January 2018 to December 2019 were selected as the study objects. The clearance rate of 99mTc DTPA was used as the reference glomerular filtration rate （rGFR）， and the GFR of kidney grafts was estimated by dynamic contrast-enhanced （DCE）-MRI. The estimated DCE-MRI results were compared with rGFR using bias， accuracy， correlation， consistency and diagnostic analysis. Four groups of rat models were established： syngeneic graft group （SYN）， renal ischemia-reperfusion injury group （IRI）， T cell mediated rejection group （TCMR） and antibody mediated rejection group （ABMR）. The apparent diffusion coefficient （ADC） was measured by DWI sequence scanning on the 7th day after operation. After the examination， all rats were sacrificed immediately， and the transplanted kidney tissues were harvested for histological examination. Results： There was a significant positive correlation between the estimated GFR by DCE-MRI and rGFR （r=0.71， Plt;0.01）. The consistency analysis showed that the bias was -3.544 mL/（min·1.73 m2）， the accuracy was 15.33 mL/（min·1.73 m2）， and the 95% confidence interval was 60.07 mL/（min·1.73 m2）. DCE-MRI had an area under the curve of 0.91 with sensitivity of 79.17% and specificity of 82.14% in the diagnosis of patients with CKD stage 3 and above ［GFRlt;60 mL/（min·1.73 m2）］. Further animal experiments showed that there was no statistical difference in renal medulla ADC values between the four groups. In the meantime， renal cortex ADC values in SYN and IRI exhibit no significant difference. It′s worth noting that the cortical ADC values in TCMR group and ABMR group were significantly lower than those in SYN group （Plt;0.05）， while there was no significant difference between TCMR group and ABMR group. In addition， the acute rejection group （TCMR group and ABMR group） had significantly lower renal cortical and medullary ADC values than those in the SYN group and IRI group （both Plt;0.05）. Conclusion： Functional MRI could effectively and safely evaluate the renal function of patients after renal transplantation， with high sensitivity and specificity. In animal experiments， acute rejection after kidney transplantation can be well diagnosed by functional MRI.

［Key words］ functional magnetic resonance imaging; renal function; acute rejection; renal transplantation; dynamic contrast-enhanced-magnetic resonance imaging （DCE-MRI）; diffusion weighted imaging （DWI）

腎移植作為終末期腎病最有效的治療方式之一，可顯著提升終末期腎病患者的生活質量并改善預后［1］。腎移植術后移植腎功能的無創檢測與評估是有效延長移植腎使用時間的關鍵［2］，目前臨床移植腎功能的檢測主要依賴于血清肌酐［3］和移植腎穿刺，但血清肌酐可能受肌肉質量、性別和年齡的影響并不敏感且具有一定的滯后性，移植腎穿刺的出血風險大，因此功能磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）用于無創檢測與評估移植腎功能具有重要的臨床價值［4］。腎小球濾過率（glomerular filtration rate，GFR）是反映腎臟功能最敏感的指標之一［5］，菊粉清除率是目前公認的測量GFR的金標準，由于其操作復雜冗長，無法在臨床廣泛應用［6］。近年來，功能MRI在腎臟功能評估方面逐步發展，包括動態增強（dynamic contrast-enhanced，DCE）MRI（DCE-MRI），血氧水平依賴成像，動脈自旋標記成像，擴散加權成像（diffusion weighted imaging，DWI）和體素內不相干運動成像等［7］。本文對56例腎移植術后的患者行DCE-MRI序列掃描，并建立不同腎移植排斥反應模型行DWI序列掃描，旨在探討功能MRI成像在無創檢測和評估腎移植術后腎功能的價值。

1 資料與方法

1.1 一般資料

選擇2018年1月至2019年12月于南京醫科大學第一附屬醫院接受腎移植術的患者52例，其中男33例，女19例，年齡24～64歲，平均（42.65±8.57）歲，術后185～4 592 d，平均（1 013±862）d，血清肌酐（SCr）54.4～239.2 μmol/L，平均（100.77±32.51）μmol/L。所有受試者均為腎移植術后至少3個月，并進行隨訪。納入標準：① 所有受試者的同種異體移植腎功能穩定，定義為不同日期連續3次SCr測量的變異系數lt;10%；② 受試者資源在血樣采集和檢查前保持3 d的低蛋白飲食并避免劇烈運動；③ 所有受試者的體重近期無顯著變化；④ 受試者均未使用利尿劑。排除標準：① 由于腎源性系統性纖維化（NFS）與中度至重度腎功能不全患者有關，排除了SCr高于250 μmol/L的腎移植受者；② 低蛋白血癥和蛋白尿；③ 合并其他類型嚴重疾病者；④ 心、肝、脾等重要器官功能不全者。本研究經醫院倫理委員會批準，所有受試者檢查前均簽署知情同意書。

1.2 基于同位素材料的雙等離子體樣品法（TPSM）

采用TPSM清除外源同位素物質99mTc-DTPA作為參考標準。要求患者在測量前30～60 min攝入300～500 mL水。注射前使用CRC-15R放射性計（美國Capintec公司）測量注射器容器中99mTc-DTPA的放射性。將約5 mCi（185 MBq）的99mTc-DTPA劑注入患者的外周靜脈，然后注入20 mL鹽水以沖洗注射管道，在測量注射器中的殘余放射性后計算注入的放射性劑量。注射99mTc-DTPA后，要求患者在4 h內保持200～300 mL/h水的恒定液體攝入量。在120和240 min時，從對側手臂采集兩份靜脈血樣置于抗凝管中（每份4 mL），記錄采血時間。然后將血液樣品以1 600×g離心10 min，將血細胞與血漿分離。小心地精確吸取1 mL血漿，以避免血漿和血細胞之間的干擾。使用ZD-6000自動γ計數器（西安志達科技股份有限公司）測量血漿的放射性計數。每個樣品計數60 s，重復3次。記錄平均計數并表示為放射性計數（cpm）。使用羅素方法計算TPSM的GFR［8］：

其中，D表示注射劑量的總計數；P1表示T1時的放射性計數（cpm）；P2表示T2時的放射性計數（cpm）；T1=120 min，T2=240 min。GFR表示為mL/min。將結果校正為體表面積（BSA），以最小化個體差異。中國人的BSA根據史蒂文森公式計算［9］：BSA（m2）=0.0061×身高（cm）+0.012 8×體重（kg）-0.152 9。

1.3 DCE-MRI

采用Verio Tim Siemens 3.0 T MRI掃描儀，并帶有專用的8通道盆腔線圈，掃描范圍包括整個移植腎和髂動脈。DCE-MRI序列在定位掃描后，采用冠狀面3D-快速梯度回波序列，成像參數為，重復時間/回波時間：3.6/1.04 ms，反轉時間：180 ms，翻轉角：25°，層厚：5 mm，視野：36 cm，矩陣：160×160，加速因子：2，時間分辨率：4 s/phase，總采集時間為4.5 min。DCE成像前先采集10個循環獲取本底圖像，于第10個循環注射低劑量（0.025 mmol/kg）的釓噴酸葡胺（Gd-DTPA），注射速率為2.5 mL/s，接著用20 mL生理鹽水以相同的速率沖洗。造影劑注射后，DCE-MRI持續4.5 min，產生60個系列數據集用于測定移植腎造影曲線。

1.4 實驗動物

動物供體：近交系Fisher344雄性大鼠30只，8周齡，體重200 g左右，受體：近交系Lewis雄性大鼠30只，8周齡，體重200 g左右，所有大鼠均為SPF級，購自北京維通利華實驗動物技術有限公司，許可證號：SCXK（京）2021-0006。大鼠保持在溫度（23±2）℃，濕度（50±5）％，12 h/12 h明暗交替的環境，適應性飼養7 d，普通飼料，自由飲水。本研究經南京醫科大學實驗動物管理與使用委員會審核批準（倫理號：IACUC-2010020）。

1.5 大鼠腎移植模型分組方法

實驗動物根據體重隨機分為4組，同種同體腎移植組（SYN組）、腎臟缺血再灌注組（IRI組）、T細胞介導的排斥反應組（TCMR組）和抗體介導的排斥反應組（ABMR組）。

1.6 大鼠腎移植排斥反應模型構建

參照文獻［10］手術方式構建大鼠腎移植模型。簡而言之，近交系Lewis大鼠作為受體，SYN組接受Lewis大鼠的供腎，TCMR組接受Fisher344大鼠的供腎，ABMR組在腎移植手術前1周皮膚移植預致敏。術后供體鼠頸椎脫臼處死，受體鼠待蘇醒后放回飼養籠，自由進食、飲水。腎移植術后7 d后行MRI掃描。

1.7 大鼠MRI檢查

采用Siemens 3.0 T MRI掃描儀，腹部相控陣表面線圈，呼吸門控掃描。掃描前動物麻醉：采用2%異氟烷吸入麻醉大鼠，使大鼠呈仰臥位固定，與線圈長軸平行，然后將線圈置入核磁掃描間，與磁體主長軸垂直。MRI掃描序列為常規掃描及Zoom DWI序列掃描，采用冠狀位掃描，掃描范圍包含整個移植腎。先常規移植腎冠狀位T2WI掃描，獲取移植腎解剖圖像，后采用Zoom DWI序列。Zoom DWI具有2個彌散梯度b值（50，1 000 s/mm2），重復時間=3 500 ms，回波時間=74 ms，體素大小=0.6 mm×0.6 mm×2.5 mm，層厚=2.5 mm，視野=80 mm，矩陣=64×64。

1.8 圖像后處理及分析

獲取圖像后處理在磁共振工作平臺進行分析。聘請一位在分析腹部橫截面圖像方面具有10年以上經驗的放射科醫生進行單盲成像分析。分別在移植腎的上、中、下極的皮質和髓質內勾畫圓形感興趣區（region of interest，ROI），面積約為0.4 mm2，避開腎門血管和偽影，讀取表觀擴散系數（apparent diffusion coefficient，ADC）值。

如本團隊的研究所述［11］，GFR的測量是基于改進的Baumann-Rudin模型（JZ2C模型）計算的。模型將腎描述為預過濾室（入球小動脈）和后過濾室（腎小管）的組合。通過取樣示蹤劑在腎皮質［Cx］中的滯留來測量預過濾室，腎髓質中的示蹤劑滯留通常可分為兩部分：在血管通路中快速通過的示蹤劑以及在小管和集合管中相對緩慢通過的示蹤劑。腎臟密度取1 g/mL，血細胞比容取0.42。GFR在計算過程中已經過BSA校正，單位為mL/（min·1.73 m2）。

1.9 統計學方法

應用SPSS 22.0軟件進行統計分析。計量資料以均數±標準差（x±s）表示，組間對比使用Student′s t檢驗分析，Pearson相關分析用于測得的GFR與rGFR之間的相關性分析。采用GraphPad Prism 9.0統計軟件進行Bland-Altman分析及ROC曲線分析并計算曲線下面積（AUC），分析各參數值對不同組別的鑒別診斷價值。Plt;0.05為差異有統計學意義。

2 結果

2.1 DCE-MRI可有效且安全地檢測及評估腎移植術后患者的移植腎功能

TPSM獲得的平均GFR為（61.82±16.52）mL/（min·1.73 m2），DCE-MRI計算的平均GFR為（64.77±22.24）mL/（min·1.73 m2），見圖1A。相關性分析顯示DCE-MRI測得的GFR與rGFR呈正相關（r=0.71，Plt;0.01），見圖1B。Bland-Altman圖顯示了DCE-MRI與rGFR之間的偏倚和一致性（圖1C）。偏倚為-2.953 mL/（min·1.73 m2），精度為15.76 mL/（min·1.73 m2），95%CI為-33.84 mL/（min·1.73 m2）～27.94 mL/（min·1.73 m2）。根據慢性腎臟病（CKD）3期標準對受試者進行分層，得出rGFR≥60 mL/（min·1.73 m2）的高GFR組（n=28）和rGFRlt;60 mL/（min·1.73 m2）的低GRF組（n=24），DCE-MRI在診斷CKD 3期及以上的患者時AUC為0.91，靈敏度為79.17%，特異度82.14%（圖1D）。此外，在檢測過程及隨訪過程中未見明顯并發癥。上述結果表明DCE-MRI可有效且安全地檢測及評估腎移植術后患者移植腎功能。

2.2 DWI-MRI可診斷腎移植術后急性排斥反應

為進一步探索功能MRI在診斷評估腎移植術后排斥反應中的價值，建立了4組動物模型，不同組別腎臟的ADC圖像以及對應的病理切片見圖2。如圖3所示，4組大鼠模型間髓質ADC值均無顯著差異，SYN組與IRI組皮質ADC值無顯著差異（Pgt;0.05），TCMR組及ABMR組皮質ADC值較SYN組均顯著降低（Plt;0.05）。將TCMR和ABMR同時納入急性排斥組時，急性排斥組皮質和髓質ADC值較SYN組、IRI組均顯著降低（P均lt;0.05）。

3 討論

腎臟移植是終末期腎病患者最理想的腎臟替代療法，可顯著提升終末期腎病患者的生活質量及預后［12］。腎移植術后移植腎功能的無創檢測與精準評估是有效延長移植腎使用時間的關鍵，除了病理學與實驗室檢查，影像學在用于無創檢測與評估移植腎功能方面具有重要的臨床價值，彩色多普勒超聲檢查已成為臨床常規檢查，但其主觀性較強且誤差較大，多用于術后外科并發癥的診斷與鑒別診斷，而MRI具有良好的軟組織對比及多層成像能力，近年來功能MRI在血流灌注和代謝功能上體現出巨大的潛力［13］。因此，本研究運用DCE-MRI和DWI，初步探討功能MRI在腎移植術后的無創檢測與精準評估。

通過尿液和血漿采樣連續輸注菊粉而獲得的菊粉清除率是GFR測定的金標準。然而，常規應用是不切實際的。通過99mTc-DTPA清除率測量的GFR與菊粉清除率呈正相關［14］。據報道，TPSM可以提供比單一血漿方法更準確的GFR測量，特別是當GFR低于30 mL/min時，這使其更適合于移植功能受損的腎移植人群［15］。

DCE-MRI是一種以病變、組織中的微血管系統為生理基礎的功能成像新技術，DCE-MRI能夠描述生理變化和形態變化［16］，依賴于靜脈注射造影劑之前、期間以及之后的快速MRI序列，隨后經過一系列的計算分析，得到半定量或定量參數，從而反映病變或組織的微小變化情況，并且盡可能減少醫師主觀因素的影響。此外，研究表明［17］通過觀察造影劑在腎皮質、腎髓質的灌注至腎盂排出的整個過程，造影劑信號強度隨著時間的變化而變化，通過圖像處理可利用合適的模型獲得單側腎臟的血流灌注和濾過率信息。本研究中DCE-MRI測量所得GFR與rGFR具有很高的相關性和一致性，與以往的研究結果相符［18］。本結果表明DCE-MRI可以敏感地區分腎移植患者CKD 3期及以上的患者，這似乎提示了DCE-MRI更有助于移植腎功能的早期檢測。此外，DCE-MRI在測量移植腎功能時，相較于TPSM具有如下優勢：DCE-MRI可以提供移植腎及其血管和周圍組織的二維和三維圖像，排除血管和膀胱的影響，并可以對移植腎皮、髓質的感興趣區域分別進行劃分，其計算GFR不受腎臟深度影響。

腎移植術后在移植腎臟的整個生命周期中，需要定期監測腎功能。移植后早期，每周監測兩次腎功能，持續一個月，隨后在術后第一年監測頻率逐漸降低。除了定期檢查腎功能，還應監測腎移植術后的多種并發癥，以達到預防并發癥的發生或者當出現腎功能下降時追溯病因并予以治療的目的。這些并發癥包括：腎移植術后排斥反應，原發性腎臟疾病的復發，術后感染，免疫抑制劑的應用導致的惡性腫瘤、骨髓抑制、心血管疾病、移植后新發糖尿病等［16］，其中阻礙腎移植患者長期生存的仍然是同種免疫反應導致的急性或慢性排斥反應。因此亟須探索早期診斷腎移植術后排斥反應敏感且特異的方法，以實現早期治療和延長患者壽命。為此，本研究進一步探索了其他的功能MRI在腎移植術后排斥反應中的應用價值，構建了大鼠SYN、IRI、TCMR和ABMR模型，研究DWI序列在區分不同類型的腎移植術后排斥反應時的能力。DWI主要研究分子的布朗運動，這種運動在水含量充分的組織中阻礙小彌散速度快，在DWI成像下呈現低信號，產生ADC作為定量參數，ADC值與彌散程度呈正比，可以反映組織的微循環和彌散情況。本研究發現急性排斥組移植腎的皮、髓質ADC值均顯著低于SYN組及IRI組，提示移植腎存在皮、髓質微循環血流分布異常。

本研究是單中心、回顧性研究，納入的病例數較少，結果可能會存在偏差，這有待于后續研究通過納入更多的患者，擴充樣本量，豐富并翔實研究數據，使結論更為可靠。此外，雖然本研究應用的功能MRI所得參數為客觀指標，但在劃分ROI時主要依靠人工測量，難以避免偏移。此外，因實驗條件所限，本研究未涉及實驗動物學血液及尿液生化指標的變化，進一步的動物實驗應增加樣本量以及慢性排斥反應組，以更好地說明功能MRI的應用價值。此外，需通過結合血液及尿液生化指標與病理學檢查，全面評估腎移植排斥反應病理變化狀態，探索將功能MRI的每一種參數與具體的病理變化聯系起來，從而實現將功能MRI對于腎移植排斥反應的精確診斷。

綜上所述，功能MRI可有效、安全地評估腎移植術后移植腎功能，動物實驗表明功能MRI可有效診斷腎移植術后急性排斥反應。本研究為后續功能MRI應用于腎移植術后急性排斥反應亞型的早期診斷提供基礎，并進一步推動功能MRI成為臨床上無創檢測腎移植術后移植腎功能的手段。

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［收稿日期］ 2023-01-06" ［編輯］ 郭 欣

［基金項目］國家自然科學基金資助項目（81900684）；江蘇省自然科學基金青年基金資助項目（BK20191063）

［作者簡介］倪斌（1995—），男，博士研究生；顧民（通訊作者），教授，主任醫師，博士生導師，E-mail： lancetgu@aliyun.com；王子杰（通訊作者），主治醫師，E-mail： wangzijie@njmu.edu.cn